The impact of an enzyme-modified enriched maize-based 
supplement on the anthropometric nutritional 
status of institutionalised HIV+ children 
 
 
Erika van der Walt 
 
 
 
Dissertation submitted as fulfillment of the requirements for the degree 
M Nutrition  
 
 
 
in the 
Faculty of Health Sciences 
Department of Nutrition and Dietetics 
University of the Free State 
Bloemfontein 
South Africa 
July 2013 
 
 
 
 
Study leader 
Prof A Dannhauser 
 
 
Co‐study leader 
Prof FJ Veldman 
 
 
 
1 
 
DECLARATION 
 
I certify that the dissertation hereby submitted by me for the M Nutrition qualification at 
the University of the Free State is my independent effort and had not previously been 
submitted for a qualification at another university/faculty. I furthermore waive copyright of 
the dissertation in favour of the University of the Free State. 
 
 
 
Erika van der Walt 
 
July 2013 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
2 
 
ACKNOWLEDGEMENTS 
 
This study would not have been possible without: 
 
My Heavenly Father, for giving me the strength and ability to complete this study; 
 
My  study  leader, Prof. A Dannhauser  (Department of Human Nutrition, University of  the 
Free State) for her patience, guidance and support throughout this project; 
 
My co‐study leader, Prof. FJ Veldman (Dietetics and Human Nutrition, School of Agricultural, 
Earth  and  Environmental  Sciences,  College  of  Agriculture,  Engineering  and  Science, 
University Kwazulu Natal) for his valuable inputs; 
 
Prof. G Joubert, (Department of Biostatistics, University of the Free State) for the statistical 
analysis of the data; 
 
Diva Nutritional Products for supplying both the experimental and control supplements for 
the project; 
 
My co‐researchers, Mrs. L Steenkamp and Ms. C Cox for their assistance and  inputs during 
the study; 
 
The study participants and the management and personnel of the care centres; 
 
My husband Hendrik, sons Herman and Bernard, friends, and my business partner Marnelle 
for their patience, support and encouragement. A special thank you to my daughter Elzette 
and her friend Jarina, for walking the extra mile with me. 
 
 
 
 
 
3 
 
TABLE OF CONTENTS                  PAGE 
DECLARATION                    i 
ACKNOWLEDGEMENTS                  ii 
LIST OF TABLES                    viii 
LIST OF FIGURES                    xi 
LIST OF APPENDICES                    xi 
LIST OF ABBREVIATIONS                  xii 
 
CHAPTER 1 – INTRODUCTION  
 
1.1  BACKGROUND                   1 
1.2  PROBLEM STATEMENT                6 
1.3       AIM AND OBJECTIVES                 9 
1.4       STRUCTURE OF THE DISSERTATION              9 
 
CHAPTER 2 ‐ LITERATURE REVIEW 
 
2.1  INTRODUCTION                  10 
2.2       HIV/AIDS                     11 
2.2.1  Etiology and transmission                11 
2.2.2  HIV virology and immune system response            12 
2.2.3    Stages and classification of HIV infection            14 
2.2.3.1 Primary HIV infection                  16 
2.2.3.2 WHO Clinical stage 1                  16 
2.2.3.3 WHO Clinical stage 2                  17 
2.2.3.4 WHO Clinical stage 3                  17 
2.2.3.5 WHO Clinical stage 4                  18 
2.2.4  HIV/AIDS progression in children              18 
2.2.5  HIV/AIDS and mortality                19 
 
 
4 
 
 
2.3  CLINICAL MANIFESTATIONS OF HIV INFECTION           20 
2.3.1  Opportunistic infections                           20 
2.3.2  Malignant disease                  21 
2.3.3  HIV‐liver disease                  21 
2.3.4  Tuberculosis and lung diseases              22 
2.3.5  Gastrointestinal problems                22 
2.3.6  HIV‐associated nephropathy               23 
2.3.7  Neurologic symptoms                23 
2.3.8  Other concerns related to nutrition              24 
 
2.4  THE RELATIONSHIP BETWEEN MALNUTRITION AND HIV/AIDS      24 
 
2.5  MALNUTRITION IN HIV‐INFECTED CHILDREN          26 
2.5.1.  HIV/AIDS disease process                27 
2.5.1.1 Reduced food intake                  27 
2.5.1.2 Nutrient malabsorption due to diarrhoea and opportunistic infections    28 
2.5.2 Socio‐economic factors and their influence on nutritional status of 
 children infected with or affected by HIV/AIDS                     29 
2.5.2.1 The role of social and organisational structures in food availability 
 and in the development of malnutrition            29 
2.5.2.2 Socio‐economic implications for children orphaned by HIV/AIDS       31 
2.6  ANTHROPOMETRIC NUTRITIONAL STATUS AND GROWTH        32 
2.6.1  The International Reference Population            32 
2.6.2 Anthropometric measurements of nutritional status in children      34 
2.6.2.1 Weight/height status                  34 
(i) Weight‐for‐age                   34 
(ii) Length/height‐for‐age                35 
(iii) Body mass index‐for‐age                36 
2.6.2.2 Head circumference                   36 
2.6.2.3 Upper Arm Anthropometry                37 
(i) Mid upper arm circumference               37 
5 
 
(ii) Triceps skinfold thickness                 38 
(iii) Upper arm muscle area                 39 
(iv) Upper arm fat area                   39 
2.6.3 Classification of anthropometric nutritional status/growth disorders    40 
2.6.3.1 Z‐score                              40 
2.6.3.2 Percentiles                    45 
2.6.3.3 Percent‐of‐median                  50 
2.7  MANAGEMENT OF HIV/AIDS               52 
2.7.1    Medical intervention                  52 
2.7.2 Antiretroviral treatment                 53 
2.7.2.1 Advantages of ART                  53 
2.7.2.2 When to initiate ART in children              53 
2.7.2.3 Special considerations related to ART usage            54 
(i) Drug resistance                  54 
(ii) Adherence to medication schedules              55 
(iii) Side effects                    56 
(iv) Importance of supportive care              56 
2.7.3  Food based nutrition intervention              57 
2.7.3.1 The role of food based nutrition intervention in HIV prevention and treatment  57 
2.7.3.2 Goals of food based nutrition intervention            58 
2.7.3.3 Suitable products for food based nutrition intervention        58 
(i) Special requirements to consider for selection of food products       59 
(ii) Types of products for food based nutrition intervention         59 
(a) Ready‐to‐use therapeutic food                 59 
(b) Enriched maize‐soy instant porridge              60 
(c)  Enriched, enzyme modified maize‐soy instant porridge                                 61 
 2.7.4  Overview of nutrition intervention in South Africa                     62   
2.8  SUMMARY                    63 
 
 
 
 
6 
 
CHAPTER 3 – METHODOLOGY                 
 
3.1 INTRODUCTION                    66 
3.2 STUDY DESIGN                    66 
3.3 STUDY POPULATION                  67 
3.3.1  Target Population                  68 
3.3.2  Screening                    68 
3.3.3  Sample selection and sample size              70 
3.3.3.1 Inclusion criteria                   70 
3.3.3.2 Exclusion criteria                   70 
3.3.4  Stratification and randomisation              71 
3.3.5  Drop‐outs                    72 
3.4 ETHICAL CONSIDERATIONS                72 
3.5 VARIABLES AND OPERATIONAL DEFINITIONS            73 
 3.5.1  Weight‐height‐status                 74 
3.5.2  Head circumference                   74 
3.5.3  Upper arm anthropometry                75 
3.6  MEASURING TECHNIQUES                76 
3.6.1  Weight                    76 
3.6.2 Height or length                              77 
3.6.3  Head circumference                  78 
3.6.4    Mid‐upper arm circumference                        78 
3.6.5   Triceps skinfold thickness                          79 
3.6.6   Upper arm muscle area                           80 
3.6.7   Upper arm fat area                             80 
3.7 TRAINING OF FIELD WORKERS                         80 
3.8  PILOT STUDY                    81 
3.9  VALIDITY AND RELIABILITY                          82 
3.10  STUDY PROCEDURES                  83 
3.10.1  Phase 1: Initial phase                  83 
3.10.2  Phase 2: Baseline data collection              83 
 
7 
 
3.10.3  Phase 3: Intervention, monitoring and quality control                                                85 
3.10.4  Phase 4: Collection of End Data              86 
3.11    STATISTICAL ANALYSIS                86 
3.12  PROBLEMS ENCOUNTERED DURING THE STUDY          87 
3.12.1  Small sample                    87 
3.12.2  Short intervention period                87 
3.12.3  Supplement not served over week‐ends            88 
 
CHAPTER 4 ‐ RESULTS 
 
4.1  INTRODUCTION                  89 
4.2  SAMPLE DISTRIBUTION                89 
4.3  ANTHROPOMETRIC NUTRITIONAL STATUS            91 
4.3.1  Weight/height status                 91 
4.3.1.1 WHO Growth Standards                91 
4.3.1.2 CDC 2000 Growth Reference Guidelines            94 
4.3.1.3 Comparison of WHO Growth Standards and CDC 2000 Growth Reference  
Guidelines                    97 
4.3.2  Head circumference                  100  
4.3.3  Upper arm anthropometry                102 
4.4   SUMMARY                    105 
 
CHAPTER 5 – DISCUSSION 
 
5.1  INTRODUCTION                  108  
5.2  LIMITATIONS OF THIS STUDY              108 
5.3  ANTHROPOMETRY AT BASELINE              109 
5.3.1  Weight‐for‐age                  109 
5.3.2    Height‐for‐age                  112 
5.3.3  BMI‐for‐age                    114 
5.3.4  Head circumference                  115 
5.3.5  Upper arm anthropometry                116 
8 
 
5.4  ANTHROPOMETRY AFTER INTERVENTION            118 
5.5  SUMMARY                    121 
 
CHAPTER 6 ‐ CONCLUSIONS AND RECOMMENDATIONS 
 
6.1  INTRODUCTION                  122 
6.2  CONCLUSION                    122 
6.3  RECOMMENDATIONS                125 
6.4  VALUE OF THE STUDY                126 
REFERENCES                                 127 
ADDENDA                      149 
SUMMARY                      171 
OPSOMMING                                 173 
                       
   
LIST OF TABLES 
 
Table 2.1:   WHO clinical staging and age‐related immunological classification  
for established HIV infection               15 
Table 2.2:   WHO classification of anthropometric nutritional status using  
Z‐score values                 41 
Table 2.3:  Equivalents of percentile and Z‐scores in a normal distribution    46 
Table 2.4:  Percent‐of‐median classification for weight‐for‐height      50 
Table 2.5:  The characteristics of three anthropometric data‐reporting systems  52 
Table 2.6:  WHO Recommendations for initiating ART in infants and children;  
revised 2010                  54 
Table 2.7:  Nutritional analysis of enriched maize‐based porridge with  
and without added ‐amylase            62 
Table 3.1:  Layout of different roles of the four researchers involved in the study  67 
Table 3.2:  HIV in children screened with ELISA in six care centres in Mangaung  67 
Table 3.3:  Summary of drop‐outs and reasons for dropping out      72 
9 
 
Table 3.4:  Categories for weight/height status in children according to WHO 
Z‐score (SD) cut‐off values              74 
Table 3.5:  Categories for weight‐height status in children, according to  
NCHS/CDC Z‐score cut‐off values            74 
Table 3.6:  Categories for head circumference‐for‐age in children according 
 to percentile cut‐off values for the evaluation of anthropometric 
 nutritional status                75 
Table 3.7:  Categories for MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and UAFA/A in children  
according to percentile cut‐off values for the evaluation of  
anthropometric nutritional status            76 
Table 4.1:  Age and gender distribution of the experimental and  
control groups at baseline and at the end of the intervention    90 
Table 4.2:  Frequency of WAZ, HAZ and BMIZ for the experimental and control  
groups at baseline and at the end of intervention, according to the  
WHO Growth Standards and WHO Z‐score cut‐off values for 
 malnutrition                   92 
Table 4.3:  Medians, quartiles, minimums, maximums and differences  
for the experimental and control groups for WAZ, HAZ and BMIZ at  
baseline and end of intervention, according to the  
WHO Growth Standards and WHO Z‐score cut‐off values 
 for malnutrition                93 
Table 4.4:  Frequency of WAZ, HAZ and BMIZ for the experimental and control  
groups at baseline and at the end of intervention, according to  
the CDC 2000 Growth Reference Guidelines and NCHS/CDC 
 Z‐score cut‐off values for malnutrition          95 
Table 4.5:  Medians, quartiles, minimums, maximums and differences  
for the experimental and control groups for WAZ, HAZ and BMIZ at  
baseline and at the end of intervention, according to the CDC  
2000 Growth Reference Guidelines and NCHS/CDC Z‐score 
 cut‐off values for malnutrition            97 
 
 
10 
 
Table 4.6:  Comparison of WAZ, HAZ and BMIZ values using WHO Growth  
Standards with WHO Z‐score cut‐off values for malnutrition  
compared to CDC 2000 Growth Reference Guidelines with  
NCHS/CDC Z‐score cut‐off values  for malnutrition        98 
Table 4.7:  Percentile distribution for head circumference‐for‐age for the  
experimental and control groups according to the WHO Growth  
Standards and percentile cut‐off values for the evaluation of  
anthropometric nutritional status and head circumference      100 
Table 4.8:  Medians, quartiles, minimums, maximums and differences  
for HC‐for‐age percentiles for the experimental and control groups  
at the start and at the end of intervention, according to WHO 
 Growth Standards and percentile cut‐off values for the 
 evaluation of anthropometric nutritional status and head 
 circumference                101 
Table 4.9:  Percentile distribution of MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and  
UAFA/A for the eexperimental and control groups, at baseline and  
at the end of intervention, according to the Comprehensive  
Anthropometric Reference based on the NHANES III for children  
and adults and the percentile cut‐off values and 
 categories for anthropometric nutritional status  
and arm anthropometry               103 
Table 4.10:  Percentile medians, quartiles, minimums, maximums and  
differences for MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and UAFA/A in the  
experimental and control groups at baseline and end, according  
to the Comprehensive Anthropometric Reference based on the  
NHANES III for children and adults and the percentile cut‐off 
 values and categories for anthropometric nutritional status 
 and arm anthropometry               104 
     
 
 
 
11 
 
LIST OF FIGURES 
 
Figure 2.1: Schematic interpretation of HIV              13 
Figure 2.2: Stages of progression of HIV infection            14 
Figure 2.3: The vicious cycle of malnutrition and HIV          25 
Figure 2.4: The UNICEF Conceptual Framework of Malnutrition        30 
Figure 2.5: A normal distribution curve cut into z‐score segments        42 
Figure 2.6: Right‐skewed distribution curve cut into z‐score segments      44 
Figure 2.7: CDC Growth Chart: Length‐for‐age percentiles: Girls, birth to 36 months  47 
Figure 2.8: WHO weight‐for‐age chart for girls aged 6 months to 2 years      48 
Figure 2.9: WHO weight‐for‐length chart for girls aged birth to 2 years      49 
Figure 2.10: WHO length‐for‐age chart for girls aged 6 months to 2 years      49 
Figure 3.1: Flowchart of study procedures              84 
 
LIST OF APPENDICES 
ADDENDUM A1  Consent form Lebone Care Centre          150 
ADDENDUM A2  Consent form Sunflower House          151 
ADDENDUM B1  Informed consent (Afrikaans)           152 
ADDENDUM B2  Informed consent (English)            153 
ADDENDUM B3  Informed consent (Sesotho)            154 
ADDENDUM C   Weekly weight              155 
ADDENDUM D   4‐weekly measurements            156 
ADDENDUM E   Training manual for care centre staff         157 
ADDENDUM F   Baseline anthropometric measurements        168 
ADDENDUM G   End anthropometric measurements          169 
ADDENDUM H   Medical examination              170 
 
12 
 
LIST OF ABBREVIATIONS 
 
ADA        American Dietetics Association 
AIDS        acquired immune deficiency syndrome 
ARV        antiretroviral drugs 
ART        antiretroviral treatment 
BMI        body mass index 
BMI/A        body mass index‐for‐age 
BMIZ        body mass index Z‐score 
CDC        Centres for Disease Control 
CMV        cytomegalovirus 
CNS        central nervous system 
DNA        deoxyribonucleic acid 
ELISA        enzyme‐linked immunosorbent assays 
FANTA       Food and Nutrition Technical Assistance 
FAO        Food and Agricultrural Organisation 
FFM        fat free mass 
GI        gastro‐intestinal 
H/A        height‐for‐age 
HAZ        height‐for‐age Z‐score 
HC        head circumference 
HC/A        head circumference‐for‐age 
HIV        human immunodeficiency virus 
HVC        hepatitis‐C infection 
13 
 
INP        Integrated Nutrition Program 
IMCI        Integrated Management of Childhood Illness 
KS        Kaposi’s sarcoma 
LMS        lambda, mu, and sigma estimation procedure 
MDR        multi drug resistant (tuberculosis) 
MGRS        Multicentre Growth Reference Study 
MRC        Medical Research Council 
MTCT        mother‐to‐child transmission 
MUAC        mid upper arm circumference 
MUAC/A      mid upper arm circumference‐for‐age 
NAIDS        nutritionally acquired immune deficiency 
NCHS        National Centre for Health Statistics 
NFCS        national food consumption survey 
NFCS‐FB      national food consumption survey fortification base   
NHANES      National Health and Nutrition Examination Survey 
nm        nanometer 
PCP        pneumocystis carinii pneumonia 
PEM        protein‐energy malnutrition 
RNA        ribonucleic acid 
RT        reverse transcriptase 
RUTF        ready‐to‐use therapeutic food 
RDA        Recommended Dietary Allowance 
RSA        Republic of South Africa 
SAVACG      South African Vitamin A Consultative Group 
14 
 
SD        standard deviation 
TB        tuberculosis 
TSF        triceps skinfold thickness 
TSF/A        triceps skinfold thickness‐for‐age 
TUA        total upper arm area 
UAFA        upper arm fat area 
UAFA/A      upper arm fat area‐for‐age 
UAMA        upper arm muscle area 
UAMA/A      upper arm muscle area‐for‐age 
UN        United Nations 
UNAIDS      Joint United Nations Programme on HIV/AIDS  
UNICEF      United Nations Children’s Fund 
W/A        weight‐for‐age 
WAZ        weight‐for‐age Z‐score 
WHA        World Health Assembly 
WHO        World Health Organisation 
WITS        Women and Infants Transmission Study 
 
 
   
 
 
 
 
15 
 
CHAPTER 1 – INTRODUCTION  
 
The  human  immune  deficiency  virus  (HIV),  the  infective  agent  of  acquired  immune 
deficiency syndrome (AIDS), negatively  influences the health, quality of  life and nutritional 
status of  infected  individuals. The nutritional status of HIV‐positive  (HIV+) children  is even 
more at risk than that of HIV+ adults (the term HIV‐infected will replace HIV+ throughout the 
rest of  this document, and HIV/AIDS will  refer  to  the  illness or  condition  caused by HIV). 
Balanced nutrition that provides  in the specific needs of the HIV‐infected person  is one of 
the most important goals of the successful management of HIV/AIDS, in all age groups. Yet, 
in a developing country such as South Africa, especially for the poor, it is not always easy to 
follow nutrition guidelines. The use of food supplements offers an easy and convenient way 
of  improving  nutritional  intake,  especially  where  supplementation  is  provided  by 
government.   However, with the overwhelming number of food  and food‐based nutritional 
supplements on the market, each with its own claim to unique benefits, scientific evaluation 
of products should guide both consumers and government  in selecting  the most effective 
products. 
 
1.1  BACKGROUND  
 
HIV/AIDS was  first  recognised  in 1981 when young homosexual men  in  the United States 
presented with symptoms that at that stage were thought to be cancer or even the result of 
drug  abuse.  By  1983  HIV  had  been  identified  as  the  etiological  agent  (UNAIDS & WHO, 
2003a:3). The infection was initially considered to be restricted to gay men, but it was soon 
discovered  that  the  infection could also be  transmitted  to heterosexual men, women and 
also children through blood and other body fluids (Karim et al., 2009:922).  
 
A  number  of  strains  of  HIV  have  been  identified.  The  prognosis  of  those  infected  also 
depends on the strain. HIV‐1  is the strain that causes HIV/AIDS, and several subtypes were 
identified. Epidemiological  studies  show how  the  subtypes of  the virus are geographically 
distributed, with subtype B more predominant  in the United States of America, and non‐B 
subtypes particularly prevalent in Africa and Asia. Subtype C is most commonly transmitted 
in the heterosexual population of South Africa (Karim et al., 2009:922).  
16 
 
By  the  mid‐1980’s  it  became  clear  that  the  virus  had  spread  in  epidemic  proportions 
throughout most of the world (UNAIDS & WHO, 2003a:3), and soon the epidemic reached 
pandemic  proportions.  In  South  Africa,  the  epidemic  reached  pandemic  status  around 
1995/6 (Govender:Online).  
 
Certain  geographic  areas  and  countries, however,  carry  larger  shares of  the burden  than 
others. Globally, in 2009 an estimated 33.3 million people were infected with HIV (UNAIDS, 
2010a:180). Sub‐Saharan Africa carries the largest share, namely 68%, or 22.5 million people 
(UNAIDS, 2010b:25) infected with HIV. In South Africa alone an estimated 5.6 million people 
were  living with HIV  in 2009. This puts  South Africa  first as  the  country with  the highest 
HIV/AIDS incidence in the world (UNAIDS, 2010b:28; UNAIDS & WHO, 2003a:6). 
 
Over  a  period  of  30  years  after  the  first  diagnosis  of HIV/AIDS  in  the United  States,  the 
number of  children  infected with HIV worldwide has  increased dramatically, especially  in 
developing countries  (Rivera, 2012:Online).  In 2009 an estimated 2.5 million of  the global 
HIV‐infected population were children under  the age of 15 years  (UNAIDS, 2010a:180).  In 
the  same  year  in  South Africa an estimated 330 000  children aged 14  years and younger 
were  living with HIV/AIDS (UNAIDS, 2010a:182). During 2010 an estimated 40 000 children 
in South Africa were newly infected with HIV (Statistics SA, 2010:8). 
 
This earlier sharp increase of HIV infection amongst children can be attributed mainly to the 
rise  in numbers of HIV‐infected women of childbearing age, where an HIV‐infected mother 
transmits the virus to her baby or young child. Transmission of the virus from the mother to 
the child, or mother‐to‐child transmission of HIV (MTCT), has received widespread attention 
from  researchers  and  health  authorities  alike. MTCT  can  occur  during  pregnancy,  during 
childbirth or through breastfeeding (Rivera, 2012:Online). 
 
HIV/AIDS  has  dramatically  influenced  life  expectancy  and  mortality  rates.  Since  1998, 
HIV/AIDS has claimed at  least 1 million  lives annually  in sub‐Saharan Africa. The death toll 
peaked  in 2005 with 1.7 million HIV/AIDS deaths.  In 2005 HIV/AIDS was  rated  the  fourth‐
leading cause of death worldwide  (WHO, 2005:81). After 2005, however, as anti‐retroviral 
therapy  (ART) became more widely available,  the number of people dying  from HIV/AIDS 
17 
 
and HIV/AIDS‐related causes has  steadily declined.  In 2010 HIV/AIDS  related deaths were 
29% fewer than in 2005 (WHO/UNAIDS/UNICEF, 2011:25). 
 
Until 2007, South Africa’s mortality rates did not reflect HIV/AIDS as a cause of death, but 
the deaths due to the HIV/AIDS epidemic can be assumed to be reflected in the overall rise 
in mortality rates. In South Africa, the number of annual deaths due to all causes has risen 
sharply  from  316 559  deaths  in  1997  to  607 184  deaths  in  2006  (Statistics  SA, 
2008:10,11,43). The percentage HIV/AIDS deaths for all sex and age groups  in South Africa 
was 35.8% in 2009 (211 903 persons), 34.6% in 2010 (201 174 persons), 34.6% in 2011 (200 
259  persons),  33.5%  in  2012  (191 620  persons)  and  31.9%  (178 373  persons)  in  2013 
(Statistics SA, 2013:7).  
 
The  increase  in  life  expectancy  of  people  living with HIV,  and  the  subsequent  decline  or 
levelling out of HIV/AIDS deaths  is, unfortunately, not yet the end of the problems caused 
by  the pandemic. As  the use of ART continues  to expand, the number of people surviving 
with  HIV will  continue  to  rise  (WHO/UNAIDS/UNICEF,  2011:19).  Still,  it  is  expected  that 
HIV/AIDS deaths will  continue  to dwarf other  causes of mortality  for  at  least  another 10 
years (from 2009), even if as much as 90% ART coverage is achieved (Harrison, 2010:Online). 
 
Households  affected  by  HIV/AIDS  will  suffer  under  long‐term  negative  effects  for many 
more  years.  The  negative  effects  caused  by  HIV/AIDS  on  affected  households  are  also 
carried through to the children of the household, whether they are infected with HIV or not. 
Typical  problems  of HIV/AIDS‐affected  households  are  that  one  or  both  parents may  be 
chronically ill (UNICEF, 2006:25), and not able to work, leading to a loss of income (Collins & 
Leibbrandt,  2007:S79)  and  subsequent  food  insecurity  (UNICEF,  2006:26;  World  Bank, 
2007:40). Often  the child has  to  stay out of  school  to earn money or  to care  for  the  sick 
parent,  carry  the  responsibility of  the household, purchase  and prepare  food, etc.  In  the 
process  the  child  is  deprived  of  a  school  education  and  the  privilege  of  being  a  child  
(UNICEF, 2006:24).  
 
In a household affected by HIV/AIDS, it is inevitable that the child will eventually lose one or 
both parents  to  the disease. An estimated 40% of children with HIV‐infected parents may 
18 
 
lose one of their parents to the disease before reaching adolescence, and   25% will  lose a 
parent before they reach the age of five years (UNICEF, 2006:26).  The loss of a parent has 
an immense emotional impact on a child, over and above the negative financial impact due 
to the funeral costs and the loss of an income in cases where the diseased parent still had an 
income  (Collins  &  Leibbrandt,  2007:S79),  which  negatively  impacts  on  household  food 
security. 
 
In sub‐Saharan Africa, an estimated 11.6 million children had been orphaned by HIV/AIDS as 
of 2007 (WHO, 2009a:3). An orphan is defined as a child younger than 17 years who has lost 
one or both parents (UNICEF, 2006:5). UNAIDS (2010a:186) estimated that South Africa had 
1.9 million HIV/AIDS orphans in 2009. In 2010, Statistics SA (2010:8) estimated the number 
of HIV/AIDS orphans in South Africa at 1.99 million.  
 
Very often relatives, often older relatives, have to become the orphan’s primary carers; the 
orphans may  have  to  relocate  from  their  familiar  neighbourhood;  siblings may  even  be 
separated,  all  of which  can  harm  their  development.  This  places  an  additional  financial 
burden  on  relatives  who  often  cannot  carry  the  burden,  putting  the  child  at  risk  for 
malnutrition, poor health and, if the child is HIV‐infected, faster progression to AIDS. Child‐
headed  households  are  often  the  other  alternative,  leading  to  children  having  to  leave 
school to take responsibility for the care of an  ill parent and often to take care of younger 
siblings  as well,  over  and  above  having  to  run  the  household with  little  or  no  resources 
(UNICEF, 2006:3‐9).  
 
It is expected that the number of HIV/AIDS orphans will continue to grow or remain high for 
years  (UNICEF,  2006:9).  This  emphasises  the  importance  of  ensuring  that  government 
policies  on  HIV/AIDS  also  include  ways  of  ensuring  that  orphans,  including  HIV/AIDS 
orphans, are well cared for (Case et al., 2004:483‐507; UNICEF, 2006:26‐31).  
 
Many HIV/AIDS orphans end up in care centres, often because of the inability of relatives to 
take  them  in  (UNICEF,  2006:23).  Some  of  these  centres  are  now  specifically  caring  for 
children  infected or affected by HIV/AIDS. Major problems  faced by  these centres are  the 
lack of specific recommendations or guidelines  for nutrition support  for  these children, as 
19 
 
well  as  a  lack  of  finances  and  skilled  staff  to  provide  optimal  nutrition  to  the  children 
(UNICEF, 2006:24).   Nutrition  intervention  through  the use of  food  supplements  in  these 
care centres can offer a relatively easy way to improve the nutritional value of the available 
diet. The  correct  choice of  food  supplement  is however  very  important,  keeping  in mind 
that it should fit a tight budget and be easy to use. 
 
HIV‐infected  children  are  more  vulnerable  to  malnutrition  than  children  not  infected 
(Kimani‐Murage  et  al.,  2011:1,11).  Nutritional  status  is  also  an  important  predictor  of 
survival  in HIV‐infected  children  (Fergusson  et  al.,  2009:512;  Preidis,  2011:488,  2009:35). 
HIV infection negatively influences nutritional status through various mechanisms, including 
increased  energy  and  nutrient  needs  and  decreased  food  intake  (Benjamin  et  al., 
2003:2332; WHO, 2003a:4). Due to the increased nutritional needs to ensure normal growth 
and development, the nutritional status of HIV‐infected children is even more at risk than in 
HIV‐infected adults (WHO, 2003a:3‐4; Bunn et al., 2009:108, European Collaborative Study, 
2003:e52‐e59; Villamor et al., 2005:65‐67; Ramalho et al., 2011:454). Poor nutritional status 
negatively  influences health and  immunity, putting  the  child at greater  risk  for  infections 
and disease. This  leads  to   a vicious  cycle of  impaired nutritional  status and poor health, 
associated with a decrease in quality of life and even untimely death. 
 
The  importance of nutrition  intervention  to ensure better quality of  life and a  longer  life 
expectancy  in HIV‐infected patients has been highlighted  since  the early days of  the HIV 
pandemic. Nutrition intervention for HIV‐infected children usually includes supplementation 
of the diet with energy‐rich foods and macro‐ and micronutrients in quantities large enough 
to ensure that the child’s needs for normal growth, as well as the additional needs caused 
by  the  infection,  are  reached  (Arpadi  et  al.,  2000:2500;  ADA,  2000:713;  Bobat  et  al., 
2001:203; Steenkamp et al., 2009:135).  
 
In 2005  the Consultation on Nutrition  and HIV/AIDS  in Africa put out  a  statement which 
called  for  the  integration  of  nutrition  into  an  essential  package  of  care,  treatment  and 
support  for people  living with HIV/AIDS  (WHO, 2005:1). When planned and  implemented 
properly,  the provision of  food  in addition  to health care can have many benefits, e.g. by 
supporting  treatment  outcomes,  improve  targeting,  helping  with  dissemination  of 
20 
 
information and providing therapeutic effects on health and nutritional status (World Bank, 
2007:39).    
 
The World  Bank  has,  in  collaboration with  national  and  international  bodies  such  as  the 
World  Health  Organization  (WHO),  United  Nations  Children’s  Fund  (UNICEF),  Food  and 
Agriculture Organization of the United States (FAO), Food and Nutrition Technical Assistance 
Project  (FANTA),  compiled  a  document  with  guidelines  and  recommendations  for  the 
implementation  of  food  support  programs  in  the  context  of HIV/AIDS  in  areas  struck  by 
poverty and food insecurity (World Bank, 2007:3‐5).   
 
The  South  African  government  also  engaged  in  efforts  to  provide  nutritional  support  to 
individuals  infected with  and  households  affected  by HIV/AIDS.  The  Integrated Nutrition 
Program  (INP) was  initiated  in 1995 by  the  South African Department of Health. The  INP 
included direct as well as indirect nutrition interventions to address the underlying causes of 
malnutrition.  The  provision  of  nutritional  support  to  HIV‐infected  patients  through  all 
primary health care clinics  forms part of  the strategies of  the  INP  (Department of Health, 
2008:2‐4).  However,  although  the  program  forms  part  of  a  national  strategy,  it  has  to 
function  within  the  restrictions  of  provincial  government  health  budgets.  Provincial 
governments  need  a  product  that will  provide  in  all  the  nutritional  needs  of  the  target 
group,  is palatable, culturally acceptable and affordable amidst an ever  increasing number 
of  patients  in  need  of  nutritional  support.  In  order  to  provide  the  best  possible  options 
within  these  budget  restrictions,  the  provincial  governments  need  to  revise  and 
continuously seek for a product that will fulfil the nutritional needs of the HIV/AIDS patients, 
and an ever increasing need for food assistance.  
 
1.2  PROBLEM STATEMENT 
 
In  South  Africa malnutrition  has  been  and  still  is  a  public  health  problem  that  requires   
priority. Malnutrition  refers  to both over‐ and undernutrition  (Robinson et al., 1986:4).  In 
South  Africa,  malnutrition  is  present  both  as  overnutrition  and  obesity  as  well  as 
undernutrition (Bradshaw et al. 2006:9). However, in the context of HIV, malnutrition refers 
to undernutrition, which is the focus of this research. 
21 
 
Malnutrition  increases  the  risk of mortality  in  children  infected with HIV  (Villamor  et al., 
2005:65). On the hand of available information, the WHO recommends that nutrition forms 
a fundamental part of comprehensive packages of care for people living with HIV/AIDS. The 
prevention of malnutrition, or alternatively early  intervention  treatment with appropriate 
and adequate nutrition,  can  contribute  to  improved  survival and quality of  life of people 
living with HIV (WHO, 2003a:3,4,6).  
 
In  children  living with HIV,  the  nutritional  needs  are  increased  due  to  the  infection.  It  is 
essential that their diet provides  in the needs for continued growth and development and 
also  cover  the  higher  needs  resulting  from  the  HIV  infection  to  prevent  undernutrition 
(WHO, 2003a:3,4,6; Oguntibeju et al., 2007:4327). 
 
Findings from studies and from health care statistics have  indicated that the prevalence of 
child  malnutrition  in  South  Africa  has  increased  between  1999  and  2007.  Since  child 
malnutrition  is  an  indicator of  child health,  the deterioration  in  child nutritional  status  is 
accompanied by    a deterioration  in  child health. Underweight  and  stunting  are  the most 
common  nutritional  disorders  in  South  Africa.  In  the  recent  past,  two  national 
comprehensive  nutrition  surveys  were  carried  out  in  South  Africa  ‐  the  National  Food 
Consumption  Survey  in  1999  and  the  National  Food  Consumption  Survey  Fortification 
Baseline  in  2005,  respectively.  The  results  from  these  studies  show  that  the  national 
prevalence of stunting has decreased  from 21.6%  to 18%. The prevalence of underweight 
has remained statistically unchanged at 9.3%. However, when broken up in rural and urban 
areas, the prevalence of stunting and underweight  in rural areas has reduced at the same 
time  that  it has  increased  in urban  areas.    The prevalence of wasting has  also  remained 
statistically  unchanged  on  a  national  level,  but  when  comparing  rural  and  urban,  the 
prevalence of wasting has decreased in the rural areas but has more than doubled in urban 
areas (NFCS, 2000:193; NFCS‐FB, 2007:144). The highest HIV prevalence is also reported for 
the urban areas of South Africa. Therefore, on the hand of the vicious cycle of malnutrition 
and  disease  (Semba &  Tang,  1999:182),  it  can  be  speculated  that  the  poorer  nutritional 
status of children in the urban areas can be a result of the higher prevalence of HIV in these 
areas. 
 
22 
 
In the Free State Province specifically the prevalence of moderate stunting in the age group 
one to nine years old is reported to be 28.2%, and 7.0% for severe stunting. With regard to 
underweight  the prevalence  in  the same age group  is  reported  to be 14.1%  for moderate 
underweight  and  2.2%  for  severe underweight  (wasting).  These  figures  highlight  the  fact 
that  the  Free  State  Province  specifically  needs  to  give  special  attention  to  child 
undernutrition as a priority (NFCS, 2000:193; NFCS‐FB, 2007:144). 
 
The majority of people  in developing  countries,  including  South Africa, depend on  staple 
foods such as wheat, maize or rice for survival. Although the staple food  is an  inexpensive 
source of energy,  it  is a poor source of micronutrients. The South African Government has 
implemented the fortification of staple foods (maize meal, bread flour and bread)  in order 
to  increase the  intake of specific micronutrients with the staple  foods. However, although 
the fortified product helps to increase the intake of micronutrients, these foods do not have 
a high energy density unless the viscosity of the cooked product  is high. Young children  in 
general, cannot consume enough of the high viscosity food to meet their energy needs.  
 
The  addition  of  an  enzyme,  α‐amylase,  to  starch‐based  foods  such  as  maize  porridge, 
reduces  the  viscosity while  retaining  energy  density.  It  is  hypothesised  that  the  reduced 
viscosity will enable young children to consume more of the porridge, and thereby improve 
the  propability  that  they  would  meet  their  energy  and  nutrient  needs.  A  number  of 
researchers have documented an increase in energy intake and improved growth in children 
consuming starch based diets with added α‐amylase (Den Besten et al., 1998:4, Gopaldas & 
Chinnamma, 1992:278; Chinnamma & Gopaldas, 1993:18).   
 
A  vitamin‐  and mineral enriched, maize‐based  supplement with  added  amylase has been 
used  extensively  by  the  Department  of  Health  in  their  clinic  based  nutrition 
supplementation  program  for  underweight  children,  including  HIV‐infected  children. 
However,  a  need  was  identified  to  determine  whether  the  added  amylase  holds  any 
benefits specifically for HIV‐infected children. The reported study was undertaken with the 
view to evaluate the  impact of nutrition  intervention with a vitamin‐ and mineral enriched 
maize‐based  supplement with added amylase on  the anthropometric nutritional  status of 
HIV‐infected children. 
23 
 
1.3 AIM AND OBJECTIVES  
 
This study formed part of a bigger study in which four researchers participated. The aim of 
this component of the study was to determine the impact of an enzyme‐modified, enriched 
maize‐based supplement on the anthropometric nutritional status of children infected with 
HIV living in semi‐government / partly government funded institutions for HIV‐infected and 
affected children in the Mangaung area of Bloemfontein. 
 
The Objectives of the study were to: 
 determine the anthropometric nutritional status of children in an experimental and a 
control group  in available  institutions before as well as after 16 weeks of nutrition 
supplementation with either an experimental or a control product.  
 use the data obtained to evaluate and compare the impact of the experimental and 
control products on the anthropometric nutritional status of the children 
 
 
1.4 STRUCTURE OF THE DISSERTATION 
 
Chapter 1 provides an introduction with a short summary of the study structure and the role 
of this researcher, as well as background information to explain the need for the study, the 
aim and objectives of this study, as well as an outline of the structure of this dissertation. 
Chapter 2 contains a literature review in support of the study. The methodology and study 
design  are  described  in  Chapter  3,  as  well  as  the  measurements  taken,  measuring 
techniques, validity and reliability, population and sampling, study procedures and statistical 
analysis. Chapter 4 describes the baseline data and data collected at the end of the study of 
the HIV‐infected children in the care centres in Mangaung that were included in the study. 
Chapter 5 contains a discussion of the results, as well as conclusions and recommendations. 
Chapter 6 contains conclusions and  recommendations based on  the  findings  in  the  study. 
Summaries in English and Afrikaans are included at the back of the dissertation.    
 
 
 
24 
 
CHAPTER 2 ‐ LITERATURE REVIEW 
 
2.1  INTRODUCTION 
 
Children comprises one of the largest groups infected and affected by HIV/AIDS. The scale of 
the epidemic  in  the  adult population has unfortunately overshadowed  the needs of HIV‐
infected  children  for  a  long  time  (UNICEF,  2010:Online).  Progression  of  the  disease  and 
survival of children infected with HIV are not the same as in adults, and are influenced by a 
number of factors. HIV infection in children leads to a dramatic reduced life expectancy and 
poor quality of life. 
 
Malnutrition,  specifically  undernutrition,  and  poor  growth  are  important  negative 
consequences  of HIV  infection  in  children.  The main  contributors  to malnutrition  in HIV‐
infected  children  are  inadequate  food  and  nutrient  intake  due  to  several  dietary  related 
factors  Bobat  et  al.,  2001:203;  Dong  &  Imai,  2012:1006‐1020,  Fenton  &  Silverman, 
2008:991‐1‐20).  A large number of socio‐economic factors also influence food and nutrient 
intake  and  consequently  impact  nutritional  status. Malnutrition  (undernutrition)  can  be 
classified  through  the use of anthropometric  indices. Anthropometric nutritional  status  is 
evaluated  and measured  through  the  use  of  anthropometric measurements  of,  amongst 
others,  height,  weight,  mid  upper  arm  circumference  and  skinfold  thickness.    These 
measurements  can  be  compared  to  reference  data  and  standards  to  evaluate  the 
anthropometric nutritional status of a selected population.  
 
Strategies to manage the HIV epidemic have been redirected over the past  few years and 
children infected and affected by HIV are now central to most strategies and actions to avert 
and address  the consequences and  further  spread of  the epidemic. Due  to  the  important 
role  of  good  nutrition  to  slow  down  the  progression  of  the  disease,  all  intervention 
strategies  should  target  nutrition,  usually  through  nutrition  supplementation.  Specific 
nutritional  problems  caused  by  HIV  infection  complicate  nutrition  intervention,  and 
therefore care should be taken to ensure that nutrition supplements used for HIV‐infected 
patients  will  provide  maximum  benefit  even  in  the  presence  of  existing  nutritional 
deficiencies or problems that relate to the intake of food (Egge & Strasser, 2005:306).  
25 
 
 
This chapter provides some background in terms of HIV/AIDS, clinical manifestations of HIV 
infection,  the  relationship  between malnutrition  and HIV/AIDS,  causes  of malnutrition  in 
HIV‐infected  children,  indicators  of  anthropometric  nutritional  status  and  growth,  and 
management of HIV in children. 
 
2.2 HIV/AIDS  
 
Information  and  knowledge  regarding  HIV/AIDS  etiology  and  transmission,  virology  and 
immune  response  give  a  better  understanding  of  the  stages  of  HIV  infection,  HIV/AIDS 
progression in children and the influence of HIV/AIDS on infant and child mortality rates.  
 
2.2.1  Etiology and transmission 
 
HIV/AIDS is caused by the human immunodeficiency virus, a retrovirus, known as HIV. HIV is 
a complex member of the Lentivirus genus of the Retroviridae family (Weiss, 1993:1273‐8). 
Different strains of the virus can be  identified. HIV‐1  is the most common strain as well as 
the most common cause of HIV  infection  in  the Americas, Europe, Asia, and Sub‐Saharan 
Africa. HIV‐2 seems to have originated from West Africa and  is also more common  in that 
area  (Reeves  &  Doms,  2002:1253),  but  is  also  found  to  a  lesser  degree  in  European 
countries. HIV‐2  is  less transmissible than HIV‐1 and HIV‐2 disease progresses more slowly 
than HIV‐1 disease (Gilbert et al., 2003: 573).  
 
Persons who are infected with HIV carry the virus in their blood and other body fluids, e.g. 
semen, saliva and breast milk (CDC, 2010:Online). Direct contact with the body fluids of the 
HIV‐infected  person  provides  a  route  for  transmission  of  the  virus.  The  integrity  of  the 
exposed site, the type and volume of the body fluid as well as the viral load determines the 
risk of infection. In adults and adolescents the major mode of transmission of HIV is sexually 
Rivera, 2012:Online). Transmission  can also  take place parenteral via  contaminated blood 
products  or  via  intravenous  (IV)  drug  abuse.  Adolescents  commonly  become  infected  by 
engaging  in  high‐risk  behaviours,  which  includes  unprotected  sexual  intercourse,  male 
homosexual intercourse and the use of injecting drugs (Cunningham et al., 2010:524). 
26 
 
In infants and young children, MTCT is a major route of infection (WHO, 2010b:6). MTCT can 
occur  in utero during pregnancy,  intrapartum, which  is during  the birth process, or post‐
partum, usually  through breastfeeding.   The  risk of MTCT  at any  stage  can be minimised 
with special interventions, including the provision of ART for pregnant women and mothers 
eligible  for  treatment.  The WHO  promotes  a  comprehensive  strategic  approach  for  the 
prevention of MTCT, which  includes primary prevention of HIV  infection among women of 
childbearing  age,  prevention  of  unintended  pregnancies  among  women  living  with  HIV, 
strategies  of  prevention  of  MTCT  for  woman  living  with  HIV,  and  the  provision  of 
appropriate  treatment,  care  and  support  to mothers  living with  HIV,  their  children  and 
families.  (WHO, 2010b:6,9). The program  for the prevention of MTCT that  is  implemented 
globally  under  the  guidance  of  the  World  Health  Organisation  (WHO),  United  Nations 
Children’s  Fund  (UNICEF)  and  Joint United Nations  Programme  on HIV/AIDS  (UNAIDS),  is 
showing results in many areas and MTCT rates are decreasing rapidly (UNICEF, 2010:1). 
 
Before 1985, the transfusion of blood and blood products was most commonly the mode of 
HIV  infection  in  children.  In  developed  countries  infection  through  blood  transfusion  has 
efficiently been eliminated through improved screening tests, although in some developing 
countries screening is not as efficient (Rivera, 2012:Online).  
 
2.2.2  HIV virology and immune system response 
 
HIV is a virus with a spherical appearance and a diameter of approximately 110 nanometer 
(nm). The structure of  the virus consists of a cylindrical core surrounded by a  lipid bilayer 
envelope. The core contains the ribonucleic acid  (RNA) genetic  information that promotes 
viral  replication  and  integration  during  initial  cellular  infection  (Fisher  et  al.,  2007:3; 
McGovern et al., 2002:1712). Figure 2.1 is a schematic interpretation of HIV. 
27 
 
 
 
 
Figure 2.1: Schematic interpretation of HIV (Montagnier, 1999:763) 
 
Viral infection occurs through the attachment of viruses to cells and subsequent penetration 
of  the virus  into  the cell cytoplasm. Specific viruses  target only specific cells.   A variety of 
structural  and  non‐structural  proteins  located  on  the  surface  of  the  target  cell  establish 
which cell types will be targeted by which viruses (Smith & Daniel, 2006:217). 
 
HIV targets host T‐helper cells (CD+  lymphocytes) and macrophages, which are key players 
in the human  immune system.   The  immune system acts as the body’s defence against all 
kinds of  infections,  including  viral  infections  that  cause disease.  Invasion by HIV  leads  to 
destruction of the immune system, rendering the person unable to fight off both infectious 
and/or  non‐communicable  (“diseases  of  lifestyle”)  diseases  (Levy,  1993:183;  Weiss, 
1993:1273; Gilbert, 2003:573).  
 
T‐cells are responsible for the coordination of the immune system response to infection and 
to  stimulate  the  production  of  T‐cytotoxic  and  B‐cells.  The  T‐cytotoxic  cells  ingest  and 
destroy all types of viruses and stimulate the production of B‐cells. B‐cells are responsible 
for the production of antibodies, which ingest and eliminate viruses (Chan & Kim, 1998:681; 
Fisher et al., 2007:5; McGovern et al., 2002:1713). 
 
28 
 
In the case of HIV, the virus binds to the CD4+ protein and co‐receptor on the surface of the 
T‐cell, enabling  the virus  to enter  the cell. Once  inside  the cell, viral  reverse  transcriptase 
(RT)  copies  the  viral  RNA  to  the  host  deoxyribonucleic  acid  (DNA).  The  viral  DNA  is 
transported  into the nucleus of the host cell and  incorporated  into the host cell DNA. The 
virus then uses the host DNA profile to replicate itself. When the new viruses exit the host T‐
helper cells, the host cells are ruptured and  in the process most of the host cells are killed 
(Levy, 1993:183; Weiss, 1993:1273; Fisher et al., 2007:5; McGovern et al., 2002:1713).   
 
In addition  to  the T‐helper cells, HIV also  infects macrophages and T‐memory cells. These 
cells,  together  with  some  T‐helper  cells,  are  used  to  harbour  viral  particles,  which  will 
replicate over  time  to be dispersed  to eventually  infect other  cells  (Fisher  et al., 2007:5; 
McGovern et al., 2002:1713).  
 
2.2.3  Stages and classification of HIV infection 
 
HIV infection progresses through four stages, of which AIDS is the last stage. Figure 2.2 is a 
schematic interpretation of the progression of HIV infection to AIDS.  
 
 
Figure 2.2: Stages of progression of HIV infection (AIDSinfo:Online) 
 
The  typical  signs  and  symptoms  seen  at  each  stage  of  HIV  progression  have  led  to  the 
development  of  clinical  staging  systems  to  describe  the  stage  of HIV  disease  of  an HIV‐
29 
 
infected person.  In 1990,  the WHO has developed a  four‐stage clinical  staging  system  for 
HIV  infection  in  adults  (WHO,  1990:Online).  In  order  to  support  the  roll‐out  of  ART  to 
children,  a  three‐stage  system  for  children  was  proposed  by  the  WHO  in  2002  (WHO, 
2003b:Online). After a  series of  regional consultations,  studying of comments  from public 
consultation  and  a  global  consensus meeting  held  in  April  2006,  the WHO  published  a 
revised four‐stage clinical staging system and age‐related immunological classification of HIV 
in 2007 (Table 2.1).   This new document  is especially helpful  in the clinical management of 
HIV  in  areas where  there  is  limited  laboratory  capacity.    The WHO  2007  clinical  staging 
system  and  immunological  classification  of  HIV  is  in  line  with  the  four‐stage  clinical 
classification of  the United States’ Centers  for Disease Control and Prevention  (CDC) 1994 
revised classification (WHO, 2007:3). 
 
Table 2.1  WHO  clinical  staging  and  age‐related  immunological  classification  for 
established HIV infection. 
 
Age‐related CD4 values 
HIV‐associated  WHO 
>5 years 
Clinical  <11 months  12‐35  36‐59  (absolute immunodeficiency  stage  (%CD4+)  months  months  number per (%CD4+)  (%CD4+)  mm3 or 
%CD4+) 
None or not 
significant  1  >35  >30  >25  >500 
Mild  2  30‐35  25‐30  20‐25  350‐499 
Advanced  3  25‐29  20‐24  15‐19  200‐349 
Severe  4  <25  <20  <15  <200 or <15% 
Adapted from WHO clinical staging of established HIV infection (WHO, 2007:12) and WHO 
immunological classification for established HIV infection (WHO, 2007:16) 
 
 
Clinical  staging  is  used  once  HIV  infection  has  been  confirmed  with serological  and/or 
virological evidence. The clinical stage is useful for assessment at baseline and in the follow‐
up  of  patients  in  care  and  treatment  programs.  Clinical  staging  should  be  used  to  guide 
decisions on when to start co‐trimoxazole prophylaxis and other HIV related  interventions. 
It  is also a useful  tool  to evaluate when  to  start antiretroviral  therapy. The clinical  stages 
30 
 
have  been  shown  to  be  related  to  survival,  prognosis  and  progression  of  clinical  disease 
without antiretroviral therapy in adults and children (WHO, 2007:11). 
 
2.2.3.1 Primary HIV infection 
 
The first two to four weeks immediately after infection is referred to as primary infection or 
the  acute phase.   During  this phase,  the  viral  load  rapidly  increases  and  the person may 
experience  symptoms  of  a mild  to moderate  viremia,  characterised  by  fever,  headaches, 
malaise,  lymphadenopathy  syndrome  and/or  pharyngitis.  Symptoms  such  as  orogenital 
ulcers  and meningoencephalitis may be present,  and  the  infected person may develop  a 
maculopapular  rash, which may  last  for  a week up  to  a month.  The  virus  can usually be 
detected  with  viral  load  tests  about  two  weeks  after  infection.  During  this  phase  the 
person’s  ability  to  infect  someone  else  is  increased,  because  transmission  of  the  virus  is 
dependent  on  the  viral  load  (WHO,  2007:11;  Global  Health  Council:Online;  Rivera, 
2012:Online).  
 
During  this phase,  the  immune  system  reacts by developing  antibodies  to  the  virus.  This 
process  is known as seroconversion, and can take  from one week to several months after 
initial infection.  The number of T‐cytotoxic cells increase, while the number of T‐helper cells 
(specifically  CD4+)  in  the  blood  decreases  (Fenton &  Silverman,  2008:996; Global Health 
Council:Online),  although  the  number  of  CD4+  cells will  still  be  above  500  cells/µl  (CDC, 
1994:Online).  In adults,  the development of antibodies and T‐cytotoxic  cells  is associated 
with a slow‐down  in disease progression and a  rapid decrease  in viral  load  (Global Health 
Council:Online; Rivera, 2012:Online).  In children, on  the other hand, viral  load  rises  faster 
and to higher values than in adults, and declines very slowly (Shearer et al., 1997:1337). 
 
2.2.3.2 WHO clinical stage 1 
 
After the primary or acute phase, the person enters a period known as the asymptomatic 
phase.  During  this  phase  few,  if  any,  noticeable  symptoms  of  HIV  occur.  In  children 
persistent  generalized  lymphadenopathy  may  be  present  (WHO,  2007:17).  The 
asymptomatic phase may  last  for many years, although most HIV‐infected people start  to 
31 
 
experience  symptoms  within  10  years  (Fenton  &  Silverman,  2008:996;  Global  Health 
Council:Online; Rivera, 2012:Online). During this phase, the viral load remains low, thus the 
risk of transmission  is also decreased. The number of T‐helper cells  increase and the  levels 
of antibodies and T‐cytotoxic cells stabilise. Antibodies are detectable in the blood (Fenton 
&  Silverman,  2008:996;  Global  Health  Council:Online;  Rivera,  2012:Online).  During  this 
phase the number of CD4+ cells vary, but in adults and adolescents it can still be around 500 
or more cells/µl (CDC, 1994:Online; WHO, 2007:16). In children older than five years of age 
the number of CD4+ cells/µl will also be 500 or more (WHO, 2007:16). In children younger 
than five years  the CD4+ percentage is used to evaluate immunosuppression, and the value 
is dependent on age (Table 2.1). 
 
2.2.3.3 WHO clinical stage 2 
 
The  reduction  in  cell‐mediated  immunity  and  secondary  B‐cell  dysfunction  result  in  the 
immunocompromised  state  and  in  the  proliferation  of  opportunistic  infections  and 
malignancies.  Mild  symptoms  of  infection  The  reduction  in  the  number  of  CD4+  cells 
circulating in the peripheral blood is closely inversely correlated with the plasma viral load. 
These  two  indicators  are  normally  used  as measures  of  disease  progression. During  this 
phase the number of CD4+ cells will be around 350 and 499 cells/µl  in adults, adolescents 
and children older than  five years of age  (WHO, 2007:16). Table 2.1 gives an  indication of 
the CD4+ cell percentages and degree of immunosuppression. 
 
2.2.3.4 WHO clinical stage 3 
 
Unexplained severe weight loss (>10% of presumed or measured body weight) in adults and 
unexplained  moderate  malnutrition  or  wasting  that  does  not  adequately  respond  to 
standard therapy  in children are common symptoms of this stage. Other symptoms of this 
stage  seen  in  adults  as  well  as  children  include  chronic  diarrhoea,  persistent  fever, 
persistent oral candidiasis, oral hairy  leukoplakia, pulmonary tuberculosis, severe bacterial 
infections (such as pneumonia, empyema, pyomyositis, bone or joint infection, meningitis or 
bacteraemia), acute necrotizing ulcerative stomatitis, gingivitis or periodontitis, unexplained 
32 
 
anaemia (<8 g/dl), neutropaenia (<0.5 × 109 per litre) or chronic thrombocytopaenia (<50 × 
109 per litre) are symptoms of this stage. 
 
This stage represents advanced  immunodeficiency. During this phase the number of CD4+ 
cells will be around 200  to 349 cells/µl  in adults, adolescents and children older  than  five 
years  of  age  (WHO,  2007:16).  In  children  younger  than  five  years  of  age,  the  degree  of 
immunosuppression is dependent on the age of the child (Table 2.1). 
 
2.2.3.5 WHO clinical stage 4 
 
The final phase is the phase where symptoms of AIDS develop. The viral load increases and 
the number of CD4+ T‐cells decreases. The diagnosis of AIDS is dependent on the presence 
of  at  least  one  well‐defined,  life‐threatening  clinical  condition  that  is  linked  to  HIV‐
immunosuppression (Fenton & Silverman, 2008:996). 
 
With  regard  to  anthropometric  nutritional  status,    HIV wasting  syndrome  is  common  in 
adults.  In children, unexplained  severe wasting,  stunting or  severe malnutrition  that does 
not respond to standard therapy is common (WHO, 2007:16,18). 
 
 In adults and adolescents the CD4+ count will be  less than 200 cells/µl (CDC, 1994:Online; 
WHO,  2007:16).  In  young  children  immunosuppression  is  experienced  at  a  considerably 
higher CD4+ count (expressed and CD4+ percentage), due to the more aggressive nature of 
the  infection  in  young  children.  This  is  demonstrated  in  the  WHO  immunological 
classification for established HIV infection  (Table 2.1).  
 
2.2.4  HIV/AIDS progression in children 
 
Progression  of  HIV  in  children  is  different  from  that  in  adults,  mainly  because  of  the 
immaturity  of  a  young  child’s  immune  system. Vertically  transmitted HIV  in  children  can 
cause  rapidly  progressive,  chronically  progressive  or  adultlike  disease.  Rapid  disease 
progression within  the  first  two years of  life will generally occur  in about 20% of children 
infected  through MTCT.    Some  researchers estimate  that 26%  to 45% of African  children 
33 
 
infected with HIV will die by their first birthday, and 35% to 59% by their second birthday. In 
the  absence of ART, only  a  fraction will  survive  to  the  age of  five  years  (Dabis &  Ekpini, 
2002:2097).   
 
In  infants  and  young  children,  viral  loads  decrease  very  slowly  and  often  reach  baseline 
levels only by the age of four or five years. The child’s still immature immune system, with 
reduced cytokine production, proliferation and cytotoxicity,  is not able to contain the viral 
infection.  The  young  immune  system  is  not  able  to  develop  significant  numbers  of 
precursors  of  cytotoxic  T‐lymphocytes  (that  are  specific  to  HIV‐1),  until  the  age  of  12 
months.  Envelope‐specific  cytotoxic  T‐lymphocytes  are  less  common  in  children  who 
vertically  acquire  the  disease  than  in  children  who  acquire  HIV  by  means  of  blood 
transfusion. Among those with vertically acquired disease, lymphocytes are least common in 
those with rapidly progressing disease (Global Health Council:Online; Rivera, 2012:Online). 
  
In a child with adultlike HIV, the child can be asymptomatic for many years. Growth failure, 
(defined  as  failure  to  grow  according  to  standard  growth  charts),  failure  to  reach 
developmental milestones within  the  expected  time  frame,  frequent  childhood  illnesses, 
and sometimes brain or nervous system problems, can be indicative of HIV infection.  Quite 
often it is only after the appearance of an opportunistic infection in a 10‐year old child or an 
adolescent  that  the child  is diagnosed with HIV  infection.    In  turn, growth  failure and  the 
other symptoms mentioned  in a patient with HIV  infection may signify disease progression 
or underlying malnutrition (Benjamin et al., 2003:2331).  
 
2.2.5  HIV/AIDS and mortality 
 
Global  mortality  figures  show  that  in  developing  countries,  HIV/AIDS  was  the  seventh 
leading cause of mortality  in children  in 2002.  In 2004, more  than 500 000 children under 
the age of 15 years died from HIV/AIDS. Due to the wider availability of anti‐retroviral (ARV) 
medication, this number decreased to 380 000 in 2006 (UNAIDS, 2010b:8).  
 
In  Sub‐Saharan  Africa, which  carries  the  largest  burden  of  the HIV  pandemic,  the  infant 
mortality  rate has  increased by 75%  in areas affected by HIV/AIDS. This  increase  is partly 
34 
 
due  to  the orphaned status of most HIV‐infected children  in  these areas.  In many African 
countries,  the mortality  rates  for  children under  the  age of  five  years has  increased  to  a 
point  that  is  higher  today  than  in  1990  – mostly  because  of  the  presence  of  HIV/AIDS 
(UNAIDS, 2010a:11). Preidis et al.  (2011:484) noted  that pneumonia and malnutrition are 
highly prevalent  in HIV‐infected and HIV affected children  in Sub‐Saharan Africa, and  that 
these conditions were significantly associated with mortality in these children. 
 
The  Initial Burden of Disease Study carried out by  the Medical Research Council of South 
Africa  (MRC), has classified HIV/AIDS as  the number one cause of death  in children under 
five years of age  in 2000. The percentage of under‐five year olds who died of HIV/AIDS  in 
that year was 35.1% of total deaths (Norman et al., 2006:Online).   
 
2.3  CLINICAL MANIFESTATIONS OF HIV INFECTION  
 
HIV  infection has many health consequences, of which opportunistic  infections are usually 
the first symptoms to appear. Other manifestations include malignant diseases, diseases of 
the  liver,  lungs  (including  tuberculosis),  gastrointestinal  tract,  kidneys  and  the  central 
nervous  system.  The  impairment  of  the  immune  system  due  to  the  viral  infection  also 
increases the need for special attention to food, water and environmental hygiene.  
 
2.3.1  Opportunistic infections 
 
Children  infected with HIV are prone  to  life‐threatening opportunistic  infections, of which 
the most  common  include  infections with bacteria,  fungi, protozoa, or  viruses  (Fenton & 
Silverman, 2000:897; NIAID:Online). Pneumonia, candidiasis and chronic diarrhoea are a few 
of the most common symptoms. The usual childhood infections occur more frequently and 
severely  in children  infected with HIV  than  in  those not  infected. The symptoms and  side 
effects,  which  can  include  fever,  seizures,  recurrent  colds,  diarrhoea  and  dehydration 
(Fenton & Silverman, 2008:1008; NIAID:Online), often result  in extended hospitalisation as 
well as nutritional problems (NIAID:Online) such as malabsorption and weight  loss (Fenton 
& Silverman, 2000:899). 
 
35 
 
2.3.2  Malignant disease 
 
Kaposi’s sarcoma (KS) is a type of cancer that causes abnormal tissue growth under the skin. 
It  is a common symptom of HIV/AIDS, although the use of ART has  led to a decline  in the 
number of cases of KS (Fenton & Silverman, 2008:1001). KS manifests as purple nodules on 
the  skin,  lymph  nodes  and  mucous  membranes  or  in  the  gastrointestinal  tract  (Grant, 
2002:203). When  situated  in  the mouth  or  oesophagus,  KS  lesions  can  cause  pain  and 
difficulty  with  chewing  and  swallowing.  Diarrhoea  and  intestinal  obstruction  have  been 
linked to KS lesions in the intestinal tract (Fenton & Silverman, 2008:1006).  
 
Surgery, radiation therapy, and sometimes chemotherapy are used for the treatment of KS 
lesions  (Fenton  &  Silverman,  2008:1006).  Chemotherapy  in  itself,  however,  suppresses 
immune function, and should be used with caution in persons with already existing immune 
suppression (Fenton & Silverman, 2000:897). 
 
Other  malignant  symptoms  of  HIV/AIDS  include  non‐Hodgkin’s  lymphoma  and  Burkitt’s 
lymphoma  (Grant, 2002:203), which often affect  the  small bowel,  causing malabsorption, 
diarrhoea,  or  intestinal  obstruction.  Impaired motor  and  cognitive  abilities  or  change  in 
personality  are  sometimes  symptoms  of  primary  lymphoma  in  the  brain  (Fenton  & 
Silverman, 2000:897; Fenton & Silverman, 2008:1006).  
 
2.3.3  HIV‐liver disease 
 
Infection  with  cytomegalovirus  (CMV),  cryptosporida,  and  hepatitis  B,  as  well  as  the 
malignant  diseases  hepatic  lymphoma  and  KS,  often  compromise  liver  function  in  HIV‐
infected patients (Fenton & Silverman, 2008:1006).   
 
Infection with hepatitis C (HVC) is a common co‐infection in HIV‐infected persons, especially 
in  those  who  are  also  injection  drug  users  (Dong  &  Imai,  2012:868).  HVC  has  been 
associated with accelerated progression of HIV disease and increased risk of cirrhosis (CDC, 
2007: Online).   This can affect  the efficacy of HIV  treatment, since  impaired  liver  function 
will result  in  inefficient metabolism and excretion of ARV medication. Three classes of ARV 
36 
 
medications  are  associated  with  hepatotoxicity,  complicating  treatment  with  ARV 
medications  (Lochet et al., 2003:62; Dong & Imai, 2012:868).   
 
2.3.4  Tuberculosis and lung diseases 
 
Tuberculosis  (TB), which  is  caused by Mycobacterium  tuberculosis,  is  the most  important 
cause of serious respiratory disease and common in persons infected with HIV. Co‐infection 
with TB causes immune activation followed by a rapid increase in the rate of HIV replication 
in persons  infected with HIV, and consequently faster progression to AIDS. Mycobacterium 
tuberculosis  usually  affects  the  lungs,  but  the  disease may  also  occur  in  extrapulmonary 
sites.  TB  often  infects  the  larynx,  lymph  nodes,  kidneys,  brain  or  bones  of  HIV‐infected 
persons.  In  a  person  infected with  HIV,  the  risk  of  TB  infection  is  increased  by medical 
conditions such as underweight (a body weight of 10% or more below ideal weight), the use 
of  immunosuppressive  therapy, and hematologic disorders, e.g.  leukemia and  lymphomas 
(Goletti et al., 1996:2).  
 
Pneumocystis carininii pneumonia  (PCP)  is common  in HIV‐infected  infants  in Sub‐Saharan 
Africa, but rarely seen in adults in this region. The reason for this is not clear, since PCP is an 
important  cause  of  death  in  HIV‐infected  adults  in  industrialised  countries  (Grant, 
2002:201). 
 
Although not all persons infected with Mycobacterium tuberculosis develop active TB, it has 
been found that those with both TB and HIV are 40 times more  likely to develop active TB 
(Clum, 1996:51). In South Africa the combination of HIV and TB is one of the world’s worst 
epidemics and  indications are that  it will get even worse,  leading to  increases  in morbidity 
and mortality.  The  increase  in multi‐drug  resistant  (MDR)  tuberculosis  is  adding  an  extra 
complication to the treatment of both these conditions (Karim et al., 2009:932).  
 
2.3.5  Gastrointestinal problems 
 
Chronic diarrhoea and sores in the mouth and oesophagus are the most common symptoms 
of the effect of HIV on the gastrointestinal (GI) tract. 
37 
 
The cause of chronic diarrhoea  in HIV‐infected persons  is often not  identifiable.  In quite a 
number of cases protozoa and bacterial pathogens are the causes of diarrhoea (Grant et al., 
2002:201). HIV/AIDS  enteropathy  is  the  term  that  is  used  to  describe  chronic,  persistent 
diarrhoea in the absence of identifiable enteric pathogens (Fenton & Silverman, 2000:899). 
Atrophy of the villi is one of the symptoms of HIV/AIDS enteropathy and may be one of the 
causes  of  the  persistent  diarrhoea  seen  in  HIV/AIDS  patients  (Fenton  &  Silverman, 
2008:1006). 
 
Candidiasis of the oral cavity and oesophagus are common in HIV patients worldwide. These 
lesions  cause  pain  on  chewing  and  swallowing, making  it  very  difficult  for  the  affected 
person to eat (Grant et al., 2002:201). 
 
2.3.6  HIV‐associated nephropathy 
 
Deaths  from  kidney  disease  have  increased  in  persons  living with  HIV/AIDS.  The  deaths 
seem  to  be  as  a  result  of  a  syndrome  of  progressive  renal  failure,  referred  to  as  HIV‐
associated nephropathy. HIV‐infected patients with renal failure will need dialysis as well as 
adjustments in medication dosing and nutrition therapy (Fenton & Silverman, 2008:1006). 
 
2.3.7  Neurologic symptoms 
 
HIV  enters  the  brain  immediately  after  infection,  often  resulting  in HIV  encephalopathy, 
which  often  presents  as  a  progressive  dementia  (Grant  et  al.,  2002:202).  A  strong 
correlation  has  not  yet  been  found  between  viral  load  in  the  brain  and  the  level  of 
neurologic decline. Other  complications of  the presence of  the  virus  in  the brain  include 
myelopathy,  peripheral  neuropathy,  and  myopathy  (Grant  et  al.,  2002:203;  Fenton  & 
Silverman, 2008:1006). 
 
Toxoplasma  encephalitis,  progressive  multifocal  leuko‐encephalopathy,  cytomegalovirus  
encephalitis,  radiculomyelitis,  cryptococcal  meningitis  (Grant  et  al.,  2002:202),  primary 
central  nervous  system  (CNS)  lymphoma,  and  neurosyphillis  can  lead  to  secondary 
neurologic  complications  (Fenton &  Silverman,  2008:1006).  These  symptoms, which may 
38 
 
include  partial  paralysis,  spasticity  and  weakness  in  the  hands  (Fenton  &  Silverman, 
2008:1006), can have a significant effect on the ability of an HIV‐infected person to maintain 
adequate nutrition. 
 
Due to the neurologic symptoms of HIV infection, children infected with HIV are often slow 
in  reaching  important milestones  in motor  skills  and mental  development,  e.g.  crawling, 
walking and talking. As the disease progresses, many children develop neurologic problems 
such as difficulty walking, poor school performance and symptoms of HIV encephalopathy 
(UNICEF, 2010:1‐12). 
 
2.3.8  Other concerns related to nutrition 
 
Immune suppression, a symptom of HIV infection, increases the vulnerability of HIV‐infected 
persons  to  food‐  and water‐borne  pathogens.  Food  and water  safety  need  to  be  given 
priority by persons infected with HIV, as well as in communities where people are living with 
HIV. Food and water hygiene and safety practices must be taught to HIV‐infected patients, 
and  practiced  at  home  as  well  as  when  eating  out  or  traveling  (Fenton  &  Silverman, 
2000:907).  
 
2.4  THE RELATIONSHIP BETWEEN MALNUTRITION AND HIV/AIDS 
 
Nutritional  status  and  malnutrition  in  HIV‐infected  persons  are  closely  interrelated. 
Nutritional  status  is  an  important  predictor  of  disease  progression  and  survival  in  HIV‐
infected persons (Preidis, 2011:488), while at the same time HIV infection negatively affects 
nutritional status (Benjamin et al., 2003:2332). 
 
Malnutrition  refers  to both over‐  and undernutrition.    In  this document malnutrition will 
imply  undernutrition. Undernutrition  develops when  nutritional  reserves  are  depleted  or 
food  intake  is  inadequate  to meet daily metabolic needs. Undernutrition often  results  in 
impaired  growth  and  development  in  young  children,  as  well  as  lowered  resistance  to 
infection,  poor  clinical  outcome  from  disease,  development  of  chronic  disease  and 
increased  morbidity  and  mortality.  These  symptoms  are  often  worse  in  HIV‐infected 
39 
 
children. Malnutrition  in HIV‐infected persons  leads to  immune dysfunction, which  in turn 
increases the frequency and severity of opportunistic infections (Semba & Tang, 1999:182). 
The infections in turn contribute to further malnutrition, causing a vicious cycle of infection, 
illness, malnutrition, more infection, more malnutrition (Figure 2.3).  
 
Insufficient dietary 
intake ‐ Increased HIV 
Malabsorption and  replication ‐
diarrhoea ‐ Impaired  Progression of 
storage and altered  disease ‐ Increased 
metabolism morbidity
Increased oxidative 
stress ‐ Nutritional 
Immunosuppression deficiencies
 
Figure 2.3: The vicious cycle of malnutrition and HIV (Semba & Tang, 1999:182) 
 
The most  frequently  reported  symptoms  of malnutrition  in  HIV‐infected  persons  and  in 
those with HIV/AIDS, include severe weight loss, depleted body cell mass, marked decrease 
in  skinfold  thickness  and mid  upper  arm  circumference measurements,  decreased  iron‐
binding capacity, and hypoalbuminemia (Collins, 1988:22). Nutritional deficiencies that are 
commonly  identified  in  HIV‐infected  persons  include  deficiencies  of  protein,  energy,  
essential  fatty  acids, mineral  elements  copper,  zinc,  selenium  and  iron,  pyridoxine,  and 
vitamins A, C and E and folate. These deficiencies all exert some form of detrimental  effect 
on immune function (Fenton & Silverman, 2008:1009). 
 
Severe weight  loss  in HIV‐infected persons  is  known  as HIV/AIDS wasting  syndrome.  The 
CDC defines HIV/AIDS wasting syndrome as “profound involuntary weight loss of more than 
10% of baseline body weight plus  either  chronic diarrhoea  (two  loose  stools per day  for 
more  than  30  days)  or  chronic weakness  and  documented  fever  (for  30  days  or more, 
intermittent  or  constant),  in  the  absence  of  a  concurrent  illness  or  other  condition  that 
would explain the symptoms” (Fenton & Silverman, 2008:1008).  In persons with HIV/AIDS, 
40 
 
involuntary  loss  of  10%  to  15%  of  body weight  is  common. Weight  loss  is  an  important 
predictor of survival  in HIV (Knox et al; 2003:S63; Villamor et al., 2005:61; Tang & Kaslow, 
2003:S27; Zachariah et al., 2002:293; Fenton & Silverman, 2008:1008). A  loss of as  little as 
5% of body weight has been associated with a significantly  increased risk of opportunistic 
infections and death  (Wheeler et al., 1998; Wanke, 2004:S279), while a  loss of more than 
10%  is  associated with  a  four‐  to  six‐fold  greater  risk  (Harrison,  2010:6). Organ  damage 
caused by  severe weight  loss  can also add  to  the  increased  risk of death  from  infections 
(Fenton & Silverman, 2008:1008; Heller et al., 2000:323, Knox et al., 2003:S68).  
 
The added demands of growth and development on nutrition put the nutritional status of 
HIV‐infected children even more at risk than in the case of adults (WHO, 2003a:3‐4; Bunn et 
al.,  2009:108;  Preidis,  2011:488). Growth  failure  and weight  loss  are  the most  prevalent 
systemic manifestations of HIV infection in children (Semba & Tang, 1999:182).  Up to 94% 
of HIV‐infected  children have been  identified with  stunting  and  growth  failure  (Fenton & 
Silverman, 2000:894). 
 
Growth  in height  is also affected  in  the majority of  children  infected with HIV.   Deficient  
linear  growth  (height‐for‐age)  is  known  as  stunting.  Stunting  is  strongly  associated with 
disease progression and early mortality. In children with slow disease progression, stunting  
could be  identified earlier and more pronounced than a decrease  in weight‐for‐age (Bobat 
et al., 2001:205; Kimani‐Murage et al., 2011:23; Ramalho et al., 2011:454; Steenkamp et al., 
unpublished).  In  children  with  rapidly  progressive  disease,  stunting  was  combined  with 
wasting (Bobat et al., 2001:206).   Villamor et al. (2005:61‐68), found that the risk of death 
among children who were stunted was twice as high of the risk of children who were not 
stunted.  
 
2.5  MALNUTRITION IN HIV‐INFECTED CHILDREN 
 
Several  factors  associated  with  HIV  infection  can  contribute  to  the  development  of 
malnutrition.  The  disease  process  influences  the  food  intake  of  an  HIV‐infected  person, 
which  in turn  influences the nutritional status and health of the  individual. The majority of 
people  infected with HIV  live under poor socio‐economic conditions, which have a  further 
41 
 
negative  impact  on  food  intake,  nutritional  status  and  health.  Children  are  even  more 
vulnerable than adults to the  impact of these factors, due to their  less developed  immune 
system and their relative high nutritional needs for proper growth and development.  
 
2.5.1. HIV/AIDS disease process  
 
HIV infection increases the nutritional needs of HIV‐infected patients. Symptoms caused by 
opportunistic  infections  lead to reduced oral  intake and/or nutrient malabsorption, with a 
consequent  negative  impact  on  nutritional  status.  These  factors  all  complicate  efforts  to 
maintain ideal nutritional status and growth in HIV‐infected children.  
 
Increased energy expenditure is regarded as to be one of the main causes of weight loss in 
people  infected with  the HIV. People  infected with HIV  require  approximately 10% more 
energy while resting, compared to those who are uninfected. This figure seems to be even 
higher  in people with advanced  infection or AIDS, as well as  in children  infected with HIV 
(WHO, 2003a:3,4). 
 
The food and nutrient intake of children infected with HIV needs to make provision for the 
increased needs over and above the needs for normal growth and development. Inability to 
meet these increased nutritional needs result in malnutrition, which in turn will lead to the 
progression of HIV disease (Semba & Tang, 1999:182).  
 
2.5.2.1 Reduced food intake 
 
Reduced  food  intake  is  the most prominent  factor  leading  to wasting and malnutrition  in 
HIV‐infected children  (ADA, 2000:432; Cant et al., 2003:1305). Symptoms of HIV  infection, 
such  as  loss  of  appetite  and  painful  sores  in  the mouth,  can  contribute  to  reduced  oral 
intake (Fenton & Silverman, 2008:1008).  
 
The presence of HIV infection as well as the medications used, can lead to symptoms such as 
nausea,  vomiting,  diarrhoea,  dyspnea  or  fatigue, which  can  cause  a  loss  of  appetite  and 
decreased food intake. Neurologic disturbances (e.g. HIV encephalopathy), and physiological 
42 
 
factors such as depression, are common  in HIV‐infected  individuals and can also cause  loss 
of appetite (Fenton & Silverman, 2008:1008) with subsequent insufficient intake of food. 
 
Painful sores  in the mouth, pharynx or esophagus (Rabie et al., 2007; Fenton & Silverman, 
2008:1008),  caused  by  Kaposi  lymphoma  (Fenton  &  Silverman,  2000:879)  or  by  oral 
candidiasis (Fenton & Silverman, 2008:1008) can inhibit normal chewing and swallowing and 
lead to reduced food intake (Fenton & Silverman, 2000:879). 
 
The  amount  of  food  eaten  can  also  be  influenced  by  characteristics  of  the  food  itself, 
especially in the case of starch‐based staple foods. Starch‐based staple foods often contain 
dietary bulk, have a high viscosity and  low energy density,   which makes  it difficult  for a 
child to meet energy needs (Den Besten et al., 1998:4). This  is a challenge especially  for a 
sick child with diminished appetite.  
 
2.5.2.2 Nutrient malabsorption due to diarrhoea and opportunistic infections 
 
Diarrhoea,  mostly  caused  by  opportunistic  infections,  is  the  major  nutritional  problem 
experienced  by  HIV‐infected  persons,  and  often  the  most  difficult  problem  to  resolve 
(Fenton & Silverman, 2000:899). 
 
Diarrhoea is a common symptom of HIV infection in at least 50% of all persons infected with 
HIV. HIV‐infected persons with a CD4+ count of  less than 200 to 250 cells/mm³ are at the 
greatest risk of developing diarrhoea (Fenton & Silverman, 2000:906). Children infected with 
HIV appear to be especially vulnerable to diarrhoeal diseases, which contributes significantly 
to poor growth and is strongly associated with increased mortality (Bunn et al., 2009:108). A 
newly acquired intolerance to lactose, fat, and in some cases gluten, can also be a cause of 
diarrhoea (Miller et al., 1991:1300; Fenton & Silverman, 2008:1008). 
 
Malabsorption  is  a  common  result  of  diarrhoea  in  patients  infected  with  the  HIV. 
Malabsorption  can  also  be  caused  by  small‐bowel  bacterial  overgrowth  due  to 
gastrointestinal  dysmotility  or  hypochlorhydria,  and  may  also  predispose  the  child  to 
malabsorption  (Miller, 2003:S134). Malabsorption of  fats, monosaccharides, disaccharides, 
43 
 
nitrogen, vitamin B12,  folate, minerals and  trace elements are common manifestations of 
bacterial infection of the small bowel. Infection of the large bowel results in malabsorption 
of fluids and electrolytes (Fenton & Silverman, 2000:906). Malabsorption can be aggravated 
by  opportunistic  infections  that  affect  the  hepatobiliary  system  and  pancreas  (Miller, 
2003:S134).  
 
2.5.2  Socio‐economic  factors  and  their  influence  on  nutritional  status  of  children 
infected with or affected by HIV 
 
Social and socio‐economic factors that influence food availability and the quality of the diet 
play an important role in the dietary intake of children and can have a specifically negative 
impact on the nutritional status of HIV‐infected as well as HIV affected children.  
 
Children born into households where the mother or father (or both) are infected with HIV, 
are  at  risk  of  losing  one  or  both  parents  early  in  life,  with  resultant  socio‐economic 
consequences on the health and wellbeing of the orphaned child. 
  
2.5.2.3 The  role  of  social  and  organisational  structures  in  food  availability  and  in  the 
development of malnutrition 
 
The  relationship  between  food,  malnutrition  and  health  is  complex  and  depends  on  a 
variety  of  factors,  including  the  role  of  social  and  organisational  structures  in  the 
community.      Figure  2.4  illustrates  the  conceptual  framework  developed  by  UNICEF  for 
understanding the causes of malnutrition. The causes of malnutrition can be classified  into 
three main levels: 
a) Basic causes, which involve entire societies. 
b) Underlying causes, that involve households and communities 
c) Immediate causes, which involve the individual 
 
The basic  (or  indirect)  causes of malnutrition  relate  to  the community or  the nation, and 
refer  to  the  effectiveness  of  management  of  human‐,  economic‐  and  organisational 
resources,  including  political  and  economic  structures.  The  availability  and  standard  of 
44 
 
education  rendered  by  the  government  also  plays  a  key  role  in  the  basic  causes  of 
malnutrition.  When  these  structures  are  mismanaged  or  not  used  effectively,  they 
contribute largely to the development and prevalence of malnutrition.   
 
 
Figure 2.4:  The UNICEF conceptual framework of malnutrition (Council for Agricultural 
and Rural Development, 2011:Online) 
 
 
The  underlying  causes  of  malnutrition  relate  to  families  and  family  structures,  and 
specifically  household  food  security.  Household  food  security  is  defined  as  sustainable 
access  to  sufficient quantities of  safe,  good quality  food  to  ensure  a balanced,  adequate 
dietary intake and a healthy life for all members of the family (UNICEF, 1998:Online). 
 
A  lack of household  food security  leads to  inadequate dietary  intake. A number of  factors 
can negatively influence household food security, e.g. lack of resources in terms of money to 
buy food, and in terms of knowledge, skills and time to purchase and/or produce food, and 
45 
 
prepare healthy meals. Poor dietary intake can also be the result of illness accompanied by 
lack of health care due to ignorance, insufficient health services or inability to make use of 
health services.  In the case of children, poor  food  intake can be due to  illness of the child 
carer. As an example, in a household of low socio‐economic status, food availability will be 
negatively affected. Illness of the mother or child carer will further decrease food availability 
to the young child, because the mother is likely to be too ill or just not feeling well enough 
to prepare  food and  feed  the  child  (Kikafunda & Namusoke, 2006:7; Mangili et al., 2006: 
836; Collins & Leibbrandt, 2007:S75; Bunn, 2009:108). Poor health and poor emotional and 
psychological status of the mother, as well as an insupportive caregiver‐child interaction all 
can have a negative influence on child growth (UNICEF, 2006:Online). 
 
Inadequate  food  intake  and  disease  are  the  immediate  causes  of  poor  nutrition  in  an  
individual,  mostly  because  of  decreased  immunity  that  leads  to  infections.  Figure  2.3 
describes  the  vicious  cycle  where  low  immunity  leads  to  infection,  infection  leads  to 
malnutrition,  malnutrition  in  turn  leads  to  further  infection,  causing  the  problems  to 
intensify and manifest as malnutrition. The negative impact on the nutritional status of the 
population  increases  in  size  and  severity  as  the  indirect  causes  increase  in  number  and 
intensity (UNICEF, 1998:Online). 
 
2.5.2.4 Socio‐Economic implications for children orphaned by HIV/AIDS  
 
HIV/AIDS has created a new category of highly vulnerable households, namely those with ill 
adults  (parents) or where one or both parents have died due  to HIV/AIDS. Children who 
have  lost  one  or  both  parents  due  to  HIV/AIDS  or  HIV/AIDS  related  illness,  known  as 
HIV/AIDS orphans, are even more vulnerable with regard to loss of household food security, 
financial hardship, ill health and negative socio‐economic influences in their life. The death 
of the father or head of the household due to HIV/AIDS often results in woman‐headed and 
even  child‐headed  households,  where  neither  the  mother  or  the  child  is  capable  or 
educated sufficiently for the responsibility, and at the same time the household has lost its 
main, or often, only  income  (Mishra et al., 2005:6; UNICEF, 2006:2; UNAIDS, 2010b:186). 
Young children have to take responsibility to care for younger siblings, or possibly even for 
the longer living parent, who might also be ill or even bedridden. Often these children also 
46 
 
have to deal with issues of being relocated to other family while they are still mourning the 
death of a parent  (Kikafunda & Namusoke, 2006:7; Collins & Leibbrandt, 2007:S75; Bunn, 
2009:108).  
 
2.6  ANTHROPOMETRIC NUTRITIONAL STATUS AND GROWTH  
 
Growth is measured by using anthropometric measurements of the body. Except for weight 
and  height,  measurements  of  head  circumference,  mid  upper  arm  circumference  and 
skinfold  thickness  can  also  be  used.  These  measurements  can  be  used  to  evaluate 
anthropometric nutritional status by evaluating the measurements of an  individual against 
specific standards of growth for each type of measurement used.  
 
2.6.1  The International Reference Population 
 
Growth  standards or  references are parameters  that are used  to assess nutritional  status 
through the use of anthropometry. Growth standards or references consist of growth charts 
as  well  as  anthropometric  tables  that  are  useful  tools  for  the  assessment  of  children’s 
anthropometric nutritional status. It can also be used by government institutions and United 
Nations  (UN) agencies to measure the general well‐being of populations,  formulate health 
and related policies, plan interventions and monitor their effectiveness.  
 
The  two main  standards  of  reference  available  for  the measurement  of  anthropometric  
nutritional  status  are  the National  Centre  for Health  Statistics  (NCHS) Growth  Reference 
Guide and the WHO Growth Standards.  
 
The NCHS Growth Reference Guides have been used internationally and are based on data 
from many cross‐sectional and a few longitudinal studies that have been incorporated into a 
variety of charts and tables, depicting relationships of weight, height and age (Hamill et al., 
1979:608). Although this was useful, it had weaknesses.  These reference guides were based 
on data from small, biased study samples with inherent limitations that made it less suitable 
for  application  to  the  general  population  (Hamill  et  al.,  1979:607).  The  NCHS  reference 
guides have, however, been updated with new data, mainly from the third National Health 
47 
 
and Nutrition  Examination  Survey  (NHANES  III).  The  study  population  for  the NHANES  III 
study  did  include  a more  complex  sample  than  the  earlier  surveys  used  as  basis  for  the 
NCHS  Reference Guides, making  the  revised  reference  guides more  suitable  for  a multi‐
cultural population. The revised growth charts and tables for children ranging from two to 
20  years  have  been  published  in  2000  by  the  CDC  (Frisancho,  2008:204).  These  revised 
growth charts and references are known as the CDC 2000 growth charts and references.   
 
The WHO  has  also  constructed  their  own  growth  standards which  are more  suitable  for 
multi‐cultural  settings.  The  WHO  standards  were  published  in  2006  (WHO,  2006b). 
According to the WHO, some of the biggest limitations of the NCHS Growth Reference Guide 
and  the  CDC  2000  growth  charts,  were  that  the  data  used  to  construct  the  reference 
covering birth to three years of age came from a group that was not representative of the 
international  community, were not weighed  frequently enough  to describe  the  rapid and 
changing  rate  of  growth  in  early  infancy,  and were  not  fed  according  to  updated WHO 
recommendations (WHO, 1994:42‐43). 
 
In  1994  the  WHO  requested  that  an  expert  committee  revise  the  available  growth 
references  and  make  suitable  recommendations  for  the  assessment  of  anthropometric 
nutritional status of children. The conclusion was that the NCHS growth reference was not 
totally  suitable  for  under‐fives.  The  WHO  Expert  Committee  recommended  the 
development of a new international growth reference for infants and children from birth to 
five  years  (WHO,  1994:42‐43; Gibson,  2005:299).  To  obtain  data  for  the WHO  reference 
standards, a WHO Multicentre Growth Reference Study  (MGRS) was carried out between 
1997 and 2003. More than seven diverse geographic areas were represented, namely North 
and South America, Europe, Sub‐Saharan Africa, eastern, southern and western Asia (Garza 
& De Onis, 1999:171S). 
 
The  MGRS  was  purposely  designed  to  produce  a  standard  rather  than  a  reference. 
Standards and  references can both serve as a basis  for comparison, but  it  is  important  to 
remember  that  each  enables  a  different  interpretation. A  standard  defines  how  children 
should grow  rather  than merely describing how  they grew at a particular  time and place 
(Garza & De Onis, 2004:S12). In order to develop a standard, the sample for the MGRS was 
48 
 
different from the sample used in the studies on which the NCHS Reference Guide is based. 
For  the  MGRS,  healthy,  privileged  children  living  under  conditions  likely  to  favour 
achievement of their full genetic growth potential was used in the sample. Only children of 
mothers who engaged  in  fundamental health‐promoting practices, e.g. breastfeeding and 
complying  to  WHO  feeding  recommendations,  were  selected  for  the  sample  for 
construction  of  the  standards. Mothers  who  engaged  in  activities  that  could  negatively 
impact the growth and development of their children, e.g. smoking, were excluded from the 
study. Anthropometric measurements of  children  in  the  sample were  taken monthly  (De 
Onis  et  al.,  2004:S15‐26).  In  contrast,  the  NCHS  data  is  based  on  three‐monthly 
anthropometric measurements  of  infants  and  children  predominantly  from middle‐class 
families, and of whom the majority were fed proprietary formula‐based products (De Onis 
et al., 2004:S15‐26). 
 
Growth standards and growth references are not  interpreted  in the same way. Deviations 
from the pattern of growth described by growth standards can be  interpreted as evidence 
of abnormal growth. In the case of a growth reference, such value judgments cannot always 
be made. It is important to make sure that in practice references are not mistakenly used as 
standards (De Onis and Blössner, 1997:Online; De Onis et al., 2004:S15‐26). 
 
2.6.3 Anthropometric measurements of nutritional status in children 
 
2.6.2.1 Weight/height status 
 
The use of measurements of weight and height and changes in weight and height is fast and 
uncomplicated and an effective way to assess anthropometric nutritional status. Weight and 
height can be interpreted as weight‐for‐age, height‐for‐age, weight‐for‐height or as BMI‐for‐
age. 
 
(iv) Weight‐for‐age  
 
Weight is relatively easily measured, and is therefore commonly used when the child’s age 
can  be  accurately  determined. Weight‐for‐age  (W/A)  reflects  body  weight  relative  to  a 
49 
 
child’s age on a given day. W/A can be used to evaluate whether a child is underweight, but 
it is not used to diagnose overweight or obesity (WHO, 2008:5).  W/A is influenced by both 
the height and weight of  the child, which makes  interpretation complex  (Benjamin et al., 
2004:702 Gibson, 2005:254), because a child may be underweight either because of short 
length/height  (stunting) or  thinness or both  (WHO, 2008:5). W/A can  thus not distinguish 
between  short  children of  adequate body weight  and  tall,  thin  children. W/A  is however 
invaluable  for  routine  assessment  of  growth  and  is  the most  effective measurement  to 
identify acute changes (Benjamin et al., 2004:702 Gibson, 2005:254).  
 
W/A can be misinterpreted in cases where a severely malnourished child has oedema. Fluid 
retention increases weight, subsequently masking very low weight. It is therefore important 
to check for the presence of oedema when weighing a child, especially  if the child appears 
to be ill (WHO, 2008:5).  
 
(v) Length/height‐for‐age 
 
Length/height‐for‐age  (H/A)  reflects attained growth  in  length or height at a  specific age. 
H/A can help identify children who have short stature for age or a process of failure to reach 
linear growth potential (WHO, 1997:46), known as stunting (WHO, 1997:46; WHO, 2008:3). 
Stunting  is a result of continuous undernutrition and/or repeated  illness over a significant 
period of time (Gibson, 2005:256; WHO, 2008:3). Children who are tall for their age can also 
be  identified  by  using  H/A,  but  tallness  is  rarely  a  problem.    Excessive  tallness  may 
sometimes reflect uncommon endocrine disorders (WHO, 2008:3). 
 
A  high  prevalence  of  stunting  in  populations  is  often  the  result  of  poor  socioeconomic 
conditions.  It also reflects an increased risk of frequent and early exposure to infavourable 
conditions,  e.g.  illness,  often  combined  with  inappropriate  feeding  practices  (WHO, 
1997:46). 
 
 
 
 
50 
 
(vi) Body mass index‐for‐age  
 
Body mass index (BMI) is calculated using a person’s weight and height. BMI can be used as 
an indicator of body fatness for most children and adolescents. BMI does not measure body 
fat  directly,  but  it  does  correlate  to  direct  measures  of  body  fat,  such  as  underwater 
weighing.   BMI  is  an  inexpensive  and  easy‐to‐perform  method  of  screening  for  weight 
categories that may lead to health problems. For children and adolescents, BMI is age‐ and 
gender‐specific and is therefore referred to as BMI‐for‐age (BMI/A) (CDC, 2011:Online). 
 
The new WHO Growth Standards as well as  the updated CDC 2000 growth charts  include 
BMI/A as a reference to evaluate a child’s weight in comparison to the weight of a refence 
population.   
 
BMI is in effect an adjusted evaluation of weight‐for‐height, where in the case of BMI weight 
is adjusted  for height or  length  (Benn, 1971:42).   BMI  is a useful  tool  for  comparisons of 
weight between adults of different  lengths, without the need to take age  in consideration. 
In the case of children, however, BMI is age specific and the use of BMI/A is recommended 
(Lee  &  Nieman,  2010:  168;  Ogden  et  al.,  2002:78).  BMI  or  BMI/A  does  not  evaluate 
adiposity. In the case of high or low BMI or BMI/A values, BMI or BMI/A must be evaluated 
in  conjunction  with  measurements  that  can  evaluate  the  percentage  of  body  fat,  e.g. 
skinfold thickness (Frisancho, 2008:318).   
 
2.6.2.2 Head circumference  
Head  circumference  (HC),  or  frontal  occipital  circumference  (FOC),  changes most  rapidly 
during the first two years of life, and during this time the measurement of HC is a useful tool 
to monitor child brain growth (Gibson, 2005:254; Frisancho, 2008:313; Lowenthal & Phelps, 
2009:255). Head circumference‐for‐age (HC/A) can be used as an  index of chronic protein‐
energy malnutrition in children younger than two years. After the age of two years, growth 
in  HC  is  too  slow  to  be  a  useful measurement  of  growth  or  nutritional  status  (Gibson, 
2005:254). 
51 
 
HIV  infection  in  young  children  can  result  in  reduced  brain  growth  and  development 
(Gibson,  2005:254)  because  the  brain  is  one  of  the  primary  targets  of  HIV  (Fenton  & 
Silverman,  2008:1006).  Delayed  growth  in  HC  is  correlated  with  the  development  of 
underlying encephalopathy  (Fenton & Silverman, 2008:1006). Normal head growth on  the 
other hand, does not help  in ruling out encephalopathy, and many patients with a normal 
HC may have radiographic or psychometric findings consistent with encephalopathy (Rivera, 
2012:Online). Research could not establish a statistically significant difference in HC at birth 
between  HIV‐infected  and  non‐infected  children  yet.  A  trend  toward  smaller  HC  in  HIV‐
infected children was found in the Women and Infants Transmission study (WITS) (Moye et 
al., 1996:62).  
 
Based  on  the  above,  Lowenthal  and  Phelps  (2009:255)  suggest  that  HC  can  be  used, 
together  with  weight  and  length,  as  a  tool  for  the  identification  of  infants  at  risk  for 
unfavourable outcomes. 
 
2.6.2.3 Upper arm anthropometry 
 
(v) Mid upper arm circumference  
Mid upper arm circumference (MUAC) has been found to be particularly useful in the 
diagnosis of protein‐energy malnutrition or starvation in developing countries. MUAC 
measurements can also be used to monitor progress during nutrition therapy (Gibson, 
2005:290). 
 
Measuring the MUAC provides a useful tool to identify a child with wasting syndrome. Since 
the arm contains both subcutaneous fat and muscle; a decrease in MUAC can be interpreted 
as a reduction in either muscle mass or subcutaneous tissue or both (Gibson, 2005:290). The 
loss of weight in an HIV‐infected child will reflect as a low MUAC for age, as the child loses 
subcutaneous fat and muscle mass (Lowenthal & Phelps, 2009:259). It is important to keep 
in  mind  that  the  presence  of  oedema  can  make  the  MUAC  appear  falsely  elevated 
(Lowenthal & Phelps, 2009:255). 
 
52 
 
(vi) Triceps skinfold thickness  
 
Skinfold  thickness measurements provide an estimate of  the  size of  the  subcutaneous  fat 
depot. These measurements can be used for calculations of an estimate of total body fat or 
percentage of body fat. 
 
Skinfold  thickness  can  be  measured  at  different  sites,  e.g.  triceps,  biceps,  subscapular, 
suprailiac and midaxillary (Gibson, 2005:274‐5). The use of skinfold thickness measurements 
from  a  combination  of  sites  usually  gives  a  more  accurate  estimate  of  total  body  fat, 
because subcutaneous  fat  is not uniformly distributed  through  the body. When a skinfold 
thickness measurement from a single site  is used to estimate total body fat or percentage 
body  fat,  selection  of  the  skinfold  site  that  is  most  representative  of  the  whole 
subcutaneous fat  layer  is critical (Gibson, 2005:277). Whether total body fat or percentage 
body fat will be evaluated, also determines which skinfold site should be selected. 
 
The use of single skinfold measurement sites to estimate percentage of body fat is difficult. 
Roche  et  al.  (1981:2831)  found  that  in  cases where  limited  skinfold measurements  are 
available,  triceps  skinfold  (TSF) measurements  provided  the  best  estimate  of  percentage 
body  fat  (Lee & Nieman, 2007:194)  in women and children  (Gibson, 2005:278). Single‐site 
measurements  of  TSF  can  be  used  to  make  comparisons  among  subjects  in  a  study 
population  (Lee  &  Nieman,  2007:197).  Due  to  its  accessibility,  TSF  is  the  skinfold 
measurement  that  is most  frequently  selected  for a  single,  indirect estimate of body  fat. 
However, it is only suitable for use as a single site of measurement in women and children 
(Gibson,  2005:278;  Lee  &  Nieman,  2007:194).  A  negative  aspect  is  that  the  process  of 
measuring  TSF  is  unpleasant  for  young  children,  which  can  influence  the  accuracy  or 
availability  of measurements  (in  cases where  a  child  totally  refuses  that  the  the  TSF  is 
measured). TSF does, however, provide valuable data  in research studies (Shaw & Lawson, 
2007:7).  
 
 
 
 
53 
 
(vii) Upper arm muscle area  
 
Measurements  of  the MUAC  and  TSF  are  used  to  calculate  the  upper  arm muscle  area 
(UAMA). The UAMA  is an estimation of  the area of  the bone and muscle portions of  the 
upper arm (Frisancho 2008:314). UAMA can be used to assess total body muscle mass. Since 
muscle mass  is an  index of protein reserves, UAMA can reflect muscle tissue changes and 
can be used as an indication of protein energy malnutrition (PEM) (Gibson, 2005:292).  
 
Brachium  radiographic  shadow  is  the  technique  used  to  compute  upper  arm  areas.  The 
technique was originally used by Baker et al.  in 1958  (Frisancho, 2008:19).   The technique 
assumes that the upper arm and its constituents are cylindrical. The corresponding areas of 
cross  section  are  computed  from  the  formula  that  yields  the  areas  of  a  circle  from  its 
circumference (Frisancho, 2008:19). The calculations are done using the following formulas: 
 
Letting  C  equal  the  circumference  of  the  upper  arm,  the  total  area  is  calculated  as 
(Frisancho, 2008:19): 
 
Total upper arm area (TUA) = (C²)/(4 x ᴫ) 
UAMA = {C – TSF x ᴫ)²/(4 x ᴫ)     
 
(viii) Upper arm fat area  
 
Measurements of the MUAC and TSF are used to calculate the upper arm fat area (UAFA). 
The  UAFA  is  an  estimation  of  the  area  of  the  fat  portions  of  the  upper  arm  (Frisancho 
2008:314). UAFA  is  calculated using  the  following  formula  (Frisancho, 1990:21; Frisancho, 
2008:19): 
 
UAFA = (Total upper arm area – upper arm muscle area) 
  
UAFA can also be used to derive an estimate of total body  fat. This calculation provides a 
more accurate estimate of total body fat than a single skinfold at the same site. The use of 
this  value  does,  however,  have  its  limitations.  The  equation  assumes  that  the  limb  is 
54 
 
cylindrical, with  fat evenly distributed about  its circumference, without making allowance 
for differences  in skinfold compressibility, which will have an  influence on the accuracy of 
total body fat estimates (Gibson, 2005:294). 
 
2.6.4 Classification of anthropometric nutritional status/growth disorders 
 
Three  different  systems  can  be  used  to  compare  a  child  or  group  of  children  to  the 
reference  population:  Standard  Deviation  (SD)  or  Z‐scores,  percentiles,  and  percent  of 
median. 
 
2.6.4.1  Z‐score 
 
The  Z‐score  is  the most widely  used  and  useful  system  for  analysis  and  presentation  of 
population‐based assessments. Z‐score expresses the anthropometric value as a number of 
SD units or Z‐scores below or above the reference mean or median value (Benjamin et al., 
2004:702; WHO, 2008:46; Frisancho, 2008:303).  
 
The advantages of using Z‐scores are: 
 Z‐scores are comparable across ages, groups and indicators, e.g. a reference limit  of  
‐2  Z‐scores  represents  the  same  degree  of  malnutrition,  irrespective  of  the 
anthropometric index used or the age of the child. 
 Z‐scores are gender independent, sex and age groups can therefore be combined for 
evaluation of children’s growth status. 
 The  characteristics  of  Z‐scores  allow  further  computation  of  summary  statistics 
(means, SD, standard error) to classify a population’s growth status (Benjamin et al., 
2004:702). 
 
The use of Z‐scores is recommended by the WHO for evaluating anthropometric data from 
low‐income  countries.  Z‐scores  can  be  calculated  accurately  beyond  the  limits  of  the 
reference  data,  making  it  possible  to  classify  persons  with  indices  below  the  extreme 
percentiles of the reference data accurately (Gibson, 2005:337).  
 
55 
 
A Z‐score cut‐off point of <‐2 SD is used by the WHO Global Database on Child Growth and 
Malnutrition to classify low weight‐for‐age, low height‐for‐age and low weight‐for‐height as 
moderate  and  severe  undernutrition.  The  cut‐off  for  severe  undernutrition  is  <‐3  SD. 
Overweight  in  children  is  classified  by  a  cut‐off  point  of  >+2SD.  Table  2.2  provides  a 
summary of WHO definitions of growth problems in terms of Z‐scores. 
 
Table 2.2  WHO classification of anthropometric nutritional status using Z‐score values 
(WHO, 2008:14)  
 
A  Z‐score  can  be  explained  using  the  concept  of  a  normal  distribution.  In  a  normal 
distribution, the distribution of measurements around the median is symmetrical, with most 
56 
 
of  the  values  grouped  around  the middle  values  (Figure  2.5).  In  a  normal  (symmetrical) 
distribution,  a  z‐score  gives  an  indication  of  how  far  a  child  is  from  the median  for  the 
anthropometric measurement evaluated. 
 
 
Figure 2.5  A normal distribution curve cut into z‐score segments (WHO, 2008:46)  
 
Anthropometric measurements of a reference population can either be distributed normally 
(symmetrical)  or  non‐normally  (asymmetrical).  Two  different  formulas  are  used  for 
calculation  of  Z‐scores  for  measurements  that  are  distributed  normally  and  for 
measurements  that  are  distributed  asymmetrical.  The  use  of  the  two  formulas  is 
demonstrated in Example 1 and Example 2 respectively. 
 
The distribution of height‐for‐age in a population of boys or girls in the same age group will 
resemble the normal distribution  in Figure 2.5. Most of the heights are  in the middle, with 
very few at the extreme ends. Each segment on the horizontal axis represents one standard 
deviation or z‐score. In a normal distribution, the value of the median is zero, and is in the 
centre of the bell shape. The z‐scores ‐1 and 1 are at equal distances in opposite directions 
from the median. The distance from the median to 1 is equal to the distance from 1 to 2. In 
this distribution, 2.28%  lies between ‐2 and minus infinity, and between +2 and plus infinity 
(WHO, 2008:46). This implies that 2.28% (rounded to 2.3%) of the reference population will 
57 
 
be  classified  as malnourished  even  if  they  have  no  growth  impairment,  and  that  2.28%  
(2.3%) of the population can be regarded as the baseline or expected prevalence. Further, if 
the proportion below ‐2 in the study population is significantly larger than 2.28%, it implies 
that the study population is more severely affected than the reference population (Gibson, 
2005:338). 
 
The z‐score of an observed point in the normal distribution is calculated using the following 
formula: 
Z‐score =   (observed value) ‐ (median reference value) 
       z‐score of the reference population 
 
Example 1 
 
As an example, the formula for data with a normal distribution  is applied to height‐for‐age 
in children to calculate the height‐for‐age Z‐score (HAZ) of a boy who  is 96.1 cm tall and 2 
years and 4 months old:  
o The observed value is the boy’s height (96.1 cm). 
o The median reference value  is the median height measured of all boys  in the same 
age group as the boy  in the example (2 years and 4 months). The median height of 
boys in the age group 2 years and 4 months is 90.4 cm. 
o The z‐score of the reference population can be described  in a simplified way as an 
average  of  differences  from  the  median  for  each  member  of  the  reference 
population. In this example, the z‐score of boys’ heights at age 2 years and 4 months 
is 3.3. 
o Using the above values in the formula, the boy’s z‐score is calculated as follows: 
 
Z‐score = 96.1 ‐ 90.4 = 1.73 
                       3.3 
 
o This boy’s z‐score for height‐for‐age is 1.73, or above 1. 
A Z‐score for height‐for‐age of above 1 for the boy in the example is interpreted as normal 
when using WHO Z‐score cut‐off values for HAZ (Table 2.2). 
 
58 
 
The distribution of most other measurements, such as weight, skinfold thickness, etc. has an 
asymmetrical shape. The distribution in Figure 2.6 is asymmetrical to the right and described 
as right‐skewed. 
 
 
Figure 2.6 Right‐skewed distribution curve cut into z‐score segments (WHO, 2008:47)   
 
The  calculation  of  z‐scores  for measurements  that  are  not  normally  distributed  is more 
complicated than for that of normal distributions. In an asymmetrical distribution, distances 
between adjacent z‐scores are not constant. For example, the distance between z‐scores 3 
and 2 is greater than between z‐scores 2 and 1. Differences between the median and values 
at  negative  z‐scores  are  smaller  than  the  differences  between  the median  and  values  at 
corresponding  positive  z‐scores. However,  percentages  between  the  various  z‐scores  are 
the  same  as  in  the  normal  distribution,  namely  13.59%  between  ‐1  and  ‐2,  and  2.28% 
between ‐2 and infinity and +2 and infinity. 
 
A series of mathematical calculations that take into account the asymmetrical distribution of 
measurements  in the reference population  is used to calculate the z‐score of an observed 
point in an asymmetrical distribution. The formula used for this calculation is referred to as 
the lambda, mu, and sigma (LMS) formula (WHO, 2008:48): 
 
59 
 
Z‐score = (observed value ÷ M)L ‐ 1 
                                    L × S 
 
The  LMS  formula  is  used  to  calculate  z‐scores  for  weight‐for‐age  (WAZ),  weight‐for‐
length/height (WHZ), and BMI/A (BMIZ). 
 
M, L and S are values  for  the  reference population. M  is  the  reference median value and 
estimates  the  population  mean.  L  is  the  factor  used  to  normalize  the  data  (remove 
skewness, and S is the coefficient of variation (or equivalent). 
 
For  calculation  of  Z‐score  in  a  skewed  distribution,  the WAZ  for  the  boy  in  the  previous 
example is calculated. The boy has a weight of 11.9 kg at the age of 2 years and 4 months. 
To  calculate  a  z‐score  for  his weight‐for‐age,  the M,  L  and  S  reference  values  for  boys’ 
weight at age 2 years and 4 months must be available. Those values are: 
 
M = 12.94 (median weight for boys age 2 years and 4 months) 
L = ‐0.06 (power to normalize the data) 
S = 0.12 (coefficient of variation) 
 
Using the formula, the z‐score for weight‐for‐age for this boy is: 
(11.9 ÷ 12.94)‐0.06 ‐ 1 = ‐ 0.70 
      ‐0.06 × 0.12 
 
The boy’s WAZ is below the median (0) but is still above  ‐1. 
Using the WHO cut‐off values, the WAZ for the boy  in the example  is  in the normal range 
(Table 2.2). 
 
2.6.3.2 Percentiles 
 
A percentile is a value on a scale of one to one‐hundred that indicates the percentage of a 
distribution that  is equal to or below  it. Percentiles range from  lowest to highest, with the 
average equal to 50 (or the 50th percentile). A percentile ranks the individual measurement 
relative  to  the other  individuals used  in  the  reference.  For  instance,  if  a  child’s height  is 
60 
 
equal to the 15th percentile that means that the child’s score is equivalent to that achieved 
by 15% of children of the same age. Likewise,  if the child’s height  is equivalent to the 95th 
percentile of height, it implies that 95% of the population for his age and gender is smaller 
(Frisancho, 2008:304). 
 
In  a normal distribution percentiles  and  Z‐scores  are directly  related.  Table  2.3  gives  the 
equivalents  of  percentiles  and  Z‐scores  in  a  normal  distribution.  E.g.  a  Z‐score  of  ‐1.645 
corresponds to an observation on the 5th percentile, just as a value at the 95th percentile will 
correspond to a Z‐score of 1.645. Z‐score values are commonly referred to as ‐3, ‐2 or ‐1 Z‐
scores.  These  Z‐score  values  are  equal  to  the  0.13th,  2.28th  and  15.8th  percentiles 
respectively (Gibson, 2005:338).  
 
Table 2.3  Equivalents  of  percentile  and  Z‐scores  in  a  normal  distribution  (Gibson, 
2005:338)  
 
Below mean  Above mean 
Percentile  Z‐score  Percentile  Z‐score 
5  ‐1.645  55  0.126 
10  ‐1.282  60  0.253 
15  ‐1.036  65  0.385 
20  ‐0.842  70  0.524 
25  ‐0.675  75  0.675 
30  ‐0.524  80  0.842 
35  ‐0.385  85  1.036 
40  ‐0.253  90  1.282 
45  ‐0.126  95  1.645 
50  0.00     
 
The  reference  limits of below  the 3rd or 5th percentiles, are  commonly used  to designate 
individuals as “at risk” for undernutrition or being undernourished, or above the 97th or 95th 
percentile as “at risk” for overweight or being overweight.  
 
Percentile  scores  are  available  in  table  form  as  well  as  in  chart  form.  Charts  for  W/A 
(referred  to  as  Growth  Charts  or  Road‐to‐health  charts)  are  commonly  used  in  clinical 
settings  for  routine monitoring  of  growth  of  individual  children.  Percentile  charts  for  all 
other  anthropometric  measurements  are  also  available,  although  not  necessarily  used 
61 
 
routinely.  Percentile  charts  based  on  data  from  the  different  reference  populations  are 
available, e.g. NCHS percentile charts, CDC percentile charts and WHO percentile or Z‐score 
charts. Figure 2.7  is an example of a CDC percentile chart of  length‐for‐age  (L/A)  for girls 
from birth to age 36 months.  
 
 
Figure 2.7  CDC  Growth  Chart:  Length‐for‐age  percentiles:  Girls,  birth  to  36  months 
(Gibson, 2005:844) 
 
Figures 2.8, 2.9 and 2.10 show WHO growth charts for W/A (Girls birth to 2 years), weight‐
for‐length  (W/L)  (Girls birth  to 2  years) and  L/A  (Girls 6 months  to 2  years).  In  the WHO 
percentile  charts,  percentile  values were  replaced  by  Z‐score  values.  The  line  labelled  0 
represents the median, or average. The Z‐score lines indicate distance from the average. The 
median  and  the  z‐score  lines  on  the WHO  charts  were  derived  from measurements  of 
children in the MGRS. Z‐score lines on the growth charts are numbered positively (1, 2, 3) or 
negatively  (‐1,  ‐2,  ‐3),  corresponding  to  Z‐score  distribution  graphs.  The  general 
interpretation is that a plotted point that is far from the median in either direction, namely 
close to the 3 or ‐3 Z‐score  lines, may represent a growth problem. The points are read as 
follows: 
o A point between the Z‐score lines ‐2 and ‐3 is “below ‐2” 
62 
 
o A point between the Z‐score lines 2 and 3 is “above 2” (WHO, 2008:13) 
 
 
Figure 2.8:  WHO  Weight‐for‐age  chart  for  girls  aged  6  months  to  2  years  (WHO, 
2008:18) 
 
Figures 2.8, 2.9 and 2.10 illustrate how WHO percentile charts are used to evaluate a child’s 
anthropometric nutritional status. The example is of a girl aged 1 year 0 months, who is 67.8 
cm  long, and weighs 7.6 kg. Figure 2.8 shows her plotted W/A chart, Figure 2.9  is her W/L 
chart and Figure 2.10  is her L/A chart. The definitions  in Table 2.1 are applied to evaluate 
the child’s plotted W/A, W/L and L/A in terms of Z‐scores.  In Figure 2.8 her plotted W/A is 
low,  but  still  in  the  normal  range.  Her  W/L  is  on  the  median  (Figure  2.9),  giving  the 
impression that her growth is normal. In Figure 2.10 the plot position of her L/A is below the 
–2 Z‐score line, showing that she is stunted. 
 
63 
 
 
Figure 2.9: WHO weight‐for‐length chart for girls aged birth to 2 years (WHO, 2008:19) 
 
 
Figure 2.10:  WHO  Length‐for‐age  chart  for  girls  aged  6  months  to  2  years  (WHO. 
2008:19) 
 
The definitions  included  in Table 2.2  refer  to  the plot position on  the chart, e.g. by being 
plotted above or below a particular Z‐score line. If the plot position is exactly on the Z‐score 
line, it is considered to be in the less severe category. For example, weight‐for age on the ‐3 
Z‐score line is considered “underweight” and not “severely underweight” (WHO, 2008:13). 
 
64 
 
2.6.3.4 Percent‐of‐median 
 
When  it  is  not  possible  to  calculate  percentiles  and  Z‐scores,  the  anthropometric 
measurements  can  be  expressed  in  terms  of  percent‐of‐median.  However,  this  provides 
only  limited  information on  the  relative position of  the value  in  the  reference population 
(Gibson, 2005:336). 
 
Percent-of-median is expressed as the weight of the individual child relative to the 
average weight of the reference population children in the same age range, expressed as 
a percentage (London, 2009:Online). Percent-of-median can be calculated from 
anthropometric tables. 
 
In the example, a girl who is 80 cm tall and weighs 8.0 kg will have a W/H percent-of-
median of 78.4% according to the calculation below. The classification of anthropometric 
nutritional status according to the W/H percent-of-median is shown in Table 2.4 
(London, 2009:Online).  
 
In the anthropometric table for W/H of girls 24-59 months of age, the average weight for 
80cm tall girls is 10.2kg.  The percent-of-median for the 8.0 kg girl is thus calculated as 
8.0 as a percentage of 10.2, or: 
 
        Weight of subject (kg)                X 100 = percentage of median 
Average weight of 80 cm tall girls (kg)  
 
=  8.0   X 100 = 78.4% 
   10.2 
 
Table 2.4  Percent-of-median classification for weight-for-height (London, 
2009:Online)  
 
Weight-for-height percent Classification 
≥ 80% Normal weight-for-height/normal anthropometric 
nutritional status 
70 – 79% Moderate acute protein-energy malnutrition 
< 70% Severe acute protein-energy malnutrition 
 
The girl in the example has moderate acute protein-energy malnutrition, as defined by 
the 78.4% W/H percent-of-median value (London, 2009:Online). 
 
65 
 
W/H is not useful if a child has oedema. All children with bilateral oedema are automatically 
defined  as  having  severe  acute  PEM  regardless  of  their  W/H  percent‐of‐median  value 
(London, 2009:Online). 
 
Percent‐of‐median  is especially useful when the distribution of the reference data has not 
been normalised, as is the case with the earlier Harvard reference data. This explains why so 
many of  the  first classification schemes based on  the Harvard  reference data  (e.g. Gomez 
and Wellcome classification) used percent‐of‐median (Gorstein et al., 1994:273‐283). 
 
Percent‐of‐median does not provide the same  information as the Z‐score. The relationship 
between  percent‐of‐median  and  the  Z‐score  differs  with  age  and  height.  An  important 
limitation  of  percent‐of‐median  is  that  the  interpretation  of  specific  percent‐of‐median 
varies across age groups and growth indices, which is not the case with Z‐scores. This arises 
because  the  calculation  of  the  percent‐of‐median  does  not  take  into  account  the 
distribution  of  the  data within  the  reference  set.  The  percent‐of‐median  calculation  also 
does not take into account the fact that the widths of the distributions of the W/A, W/H and 
H/A indices are not the same (Waterlow et al., 1977:489). Because of these variations, it is 
not possible to use a constant percentage of the reference median (e.g. 70%) across all ages 
and for all growth  indices. For example, malnutrition at 60% of median W/A  is much more 
severe  in younger children  than  in older children. Moreover, 60% of  the median  for W/H 
cannot be used because  such  a deficit  at  any  age  is  incompatible with  life  (Dibley et  al., 
1987:739). 
 
In  summary,  each  of  the  three  anthropometric  data‐reporting  systems  has  characteritics 
that need to be taken  into consideration when deciding which system to use, as shown  in 
Table 2.5. 
 
 
 
 
 
 
 
66 
 
Table 2.5  The  characteristics  of  three  anthropometric  data‐reporting  systems  (WHO, 
1995:9). 
 
Characteristic  Z‐score  Percentile  Percentage  of 
median 
Adherence  to  reference 
distribution  Yes  Yes  No 
Linear  scale  permitting  summary 
statistics  Yes  No  Yes 
Uniform criteria across all ages and 
indices  Yes  Yes  No 
Useful  for  detecting  changes  at 
extremes of the distributions  Yes  No  Yes 
 
 
2.7  MANAGEMENT OF HIV/AIDS 
 
Management and treatment of HIV/AIDS should consist of a multidisciplinary approach. The 
three  main  approaches  are  the  treatment  of  opportunistic  infections  through  medical 
intervention, the use of ART, and suitable nutrition intervention.  
 
2.7.1  Medical Intervention 
 
Before the availability of ARV medications, medical intervention was the only option for HIV‐
infected  patients.  Medical  intervention  is  aimed  at  the  prevention  or  treatment  of 
opportunistic  infections  in  HIV‐infected  patients.  Aggressive  treatment  of  opportunistic 
infections  is  essential  to  prevent  the  deleterious  effects  of  secondary  disease  from 
progressing and further weakening the patient. 
 
Treatment decisions should be  individualised according to the stage of disease progression 
in each  individual patient. The goals of medical management of HIV  should be  to contain 
opportunistic infections in order to reduce HIV‐related morbidity and mortality, improve the 
patient’s  quality  of  life,  restore  and  preserve  immunologic  function,  and  suppress  viral 
replication. Both medical and nutritional management should strive to optimise and extend 
the  usefulness  of  currently  available  therapies, minimise  drug  toxicity  and manage  side 
effects (Fenton & Silverman, 2008:1001). 
67 
 
 
Diarrhoea  is one of the most frequent symptoms of HIV and must be treated  immediately, 
regardless of whether or not the cause is identified. Treatment of diarrhoea usually includes 
the use of a combination of antidiarrhoeal agents (Fenton & Silverman, 2000:899).  
 
2.7.2 Antiretroviral treatment  
 
2.7.2.1 Advantages of ART 
 
ART suppresses progression of HIV‐disease  through several mechanisms, such as  reducing 
concentrations of the virus  in the  infected person’s blood by suppressing multiplication of 
the HI‐virus. By keeping the viral load as low as possible, the damage to the immune system 
is controlled, HIV progression is contained and the onset of AIDS is delayed. Indications are 
that the growth impairment often seen in HIV‐infected children can be prevented when ART 
is initiated at an early stage (Verweel et al., 2002:e23; Newell et al, 2003:e58, Musoke et al., 
2010:56; Ramalho et al., 2011:454).   
 
The development and wider availability of anti‐retroviral medications have  led to dramatic 
decreases in the number of deaths and new infections among adults and children living with 
HIV/AIDS  in  those  countries  where  the  medications  are  available  (WHO,  2010a:1).  The 
incidence of many of the opportunistic infections seen in HIV‐infected persons has dropped 
dramatically,  especially  for  pneumonia,  wasting  syndrome,  Kaposi's  sarcoma, 
Mycobacterium avium  complex, CMV  retinitis  and  cryptosporidiosis  (Fenton &  Silverman, 
2008:1001). 
 
2.7.2.2 When to initiate ART in children 
 
Many obstacles,  such  as  limited  screening  for HIV,  a  lack of  affordable  simple diagnostic 
testing technologies for HIV in young children and a lack of affordable practicable paediatric 
ARV  medications  are  hindering  implemention  of  ART  in  pediatric  care,  especially  in 
developing  countries  (WHO,  2006a:Online).    The  WHO  treatment  regimes  of  2006  for 
68 
 
introducing ART to infants and young children have been revised during 2010 in an effort to 
enhance access to ART for infants and young children (Table 2.6).   
 
Table 2.6  WHO Recommendations    for  inititiating ART  in  infants and children; revised  
2010 (WHO, 2010a:25) 
Infants and  ≥24 months of age  Five years of age or 
AGE  children <24  to 59 months of  older 
months of age a,b  age 
 
%CD4+  All c  ≤ 25  NA 
 
≤ 350 cells/mm3 
Absolute CD4  All c  ≤ 750 cells/mm3  (As in adults) 
 
a  All HIV‐infected infants should receive ART due to rapid rate of disease progression 
b  Countries with reliable access to CD4 monitoring may choose to apply clinical and 
immunological criteria for initiation of ART in children aged 12 – 23 months 
c  In children with absolute lymphopaenia, the CD4 percentage (%CD4+) may be falsely 
elevated 
 
2.7.2.3 Special considerations related to ART usage 
 
Despite the dramatic reduction in the number of HIV/AIDS death due to the introduction of 
ARV medications, ART has many risks and side effects, and therefore medication schedules 
must be  followed strictly. Non‐adherence can  lead to drug resistance and development of 
resistant strains of the virus. On the other hand, side‐effects from using the medications can 
make  it difficult for a patient to adhere to the schedule. External factors also play a role  in 
the ability of a patient to adhere to medication schedules (Bartlett, 2006:Online). 
 
(i) Drug resistance 
 
The activity of ARV medications and the effectiveness of treatment can be impaired by viral 
resistance. Without  adequate  blood  level  of  active  drugs,  HIV  mutates  rapidly,  causing 
resistance  to  the  medications.  High‐level  resistance  to  one  medication  can  result  in 
resistance to others of the same type. The development of resistance to at least one class of 
medication is seen frequently (Carpenter et al., 2000:381). 
69 
 
 
(ii) Adherence to medication schedules 
 
Treatment  regimens  are  usally  complex,  consisting  of  a  combination  of medications  that 
have  to be  taken on different  times of  the day,  some with  food and others on an empty 
stomach.   
 
Adherence of at  least 95% to medication schedules  is essential  for ARV medications to be 
effective. Adherence to medication schedules ensures that the concentration of virus in the 
body is kept to a minimum and to minimise the development of viral mutations (Carpenter 
et al., 2000:388). 
 
Multiple  factors play a  role  in a patient’s adherence  to medication  schedules, e.g. a busy 
work schedule, change in routine, running out of medications, having too many medications 
to  take,  side  effects  or  not  wanting  other  people  to  know  that  you  are  HIV‐infected 
(Chesney    et  al.,  2000:255,264).  Side  effects  such  as  diarrhea,  nausea,  anorexia,  severe 
headache, coughing, shortness of breath, thrush, and oral pain can all have an influence on 
a  patient’s  adherence  to  medication  schedules  (Gifford  et  al.,  2000:386).  Many  have 
suggested  that  these  problems  should  be  managed  with  informed  health  workers  and 
patient  education  on  the  importance  of  treatment  adherence  (Musoke  et  al.,  2010:56; 
Scherpbier  et  al.,  2006:Online;  Verweel  et  al.,  2002:E25).  A  number  of  foods  and 
supplements  are  known  to  alter  the  effects  of  antiretroviral  drugs,  providing  many 
opportunities  for  food‐drug  interactions.  It  is  also  possible  that  some  micronutrient 
deficiencies may make the drugs less effective, or may worsen side effects. 
 
The South African government has recently rolled out a new single tablet to treat HIV/AIDS. 
This  tablet  is a combination of  three  tablets  in one.  Instead of  taking  three  tablets a day, 
twice a day, HIV‐infected patients now only have to take one small tablet once a day. The 
new  tablet  also  has  less  side  effects  compared  to  other  combined  tablets.  Another 
advantage is that this tablet costs more than a third less than the combination therapy that 
it will be replacing (Mungadze, 2013:Online). 
 
70 
 
Many  patients  often  do  not  take  the medication  because  it  has  to  be  taken with  food. 
Nutrition and  food security will have to be addressed when ARV medication  is prescribed. 
From focus group discussions after the initiation of ART in Nairobi, most participants stated 
that lack of food is the most likely cause of non‐adherence to drug therapy. The researchers 
Marston  and  De  Cock  (2004:79)  commented  as  follows:  “There  truly  is  an  irony,  not 
captured  in  the  language  of  treatment  advocacy,  in  providing  antiretroviral  drugs  to 
populations that lack access to safe water and food.”   
 
(iii) Side effects 
 
Not  all  patients  tolerate  antiretroviral  drugs.  Life‐threatening  reactions  include  hepatic 
necrosis, Stevens‐Johnson syndrome,  lactic acidosis, and hypersensitivity. Serious reactions 
include pancreatitis, Fanconi syndrome (nephrotoxicity), renal calculi, marrow suppression, 
and  transaminasemia.  Milder  reactions  include  gastrointestinal  intolerance,  peripheral 
neuropathy,  rash,  insulin  resistance,  hyperlipidemia,  and  fat  atrophy  or  hypertrophy 
(Bartlett, 2006:Online). 
 
There  is  evidence  that malnourished  people  are  less  likely  to  benefit  from  antiretroviral 
treatment.  Children  who  had  recurrent  opportunistic  infections,  severe  anaemia,  oral 
candidiasis  and  severe  malnutrition  have  a  high  risk  of  mortality  even  when  ART  is 
administered.  In at‐risk children, careful  timing of  introduction of ART  is essential  to  reap 
the  benefits  from ART  (Callens  et  al.,  2009:37).  In  resource‐poor  countries,  treatment  of 
children is made more difficult because many children with HIV are severely malnourished. 
Very  little  is known about how best  to  treat  such children, and  in particular whether  it  is 
best to start antiretroviral treatment before or after nutrition rehabilitation.   
 
(iv) Importance of supportive care 
 
Despite  the  successes  with  treatment  with  ARV  medications,  it  is  still  of  paramount 
importance that HIV/AIDS patients receive appropriate supportive care, including nutritional 
care.  Attention  should  be  given  constantly  to  potential  nutritional  problems  and  their 
71 
 
consequences. Many studies have proven the importance of effective nutritional support to 
improve medical outcomes as well as the patient’s quality of life. 
 
2.7.3 Food based nutrition intervention  
 
Nutrition  intervention  plays  an  important  role  in  the  prevention  and  treatment  of  HIV 
infection. For nutrition intervention to reach its goal, intervention should target the specific 
nutritional problems that are caused by the HIV infection, and should also address external 
factors  such as  inadequate access  to  food. A  large number of  food products  for nutrition 
intervention  are  available,  but  the most  suitable  product  should  provide  in  the  specific 
nutritional needs of the target group that it will be used for. 
 
2.7.3.1 The role of food based nutrition intervention in HIV prevention and treatment 
 
Poor nutritional  status and  increased nutritional vulnerability  in HIV‐infected  children has 
been  extensively  documented.  PEM  is  frequently  seen  in  patients  with  advanced  HIV 
disease,  especially  in  the  absence  of  ART  (Fenton  &  Silverman,  2008:1008).  Optimum 
nutrition  to  enhance  nutritional  status  of  HIV‐infected  children  is  essential  in  order  to 
improve  their  quality  of  life  (Knox  et  al.,  2003:S66,67; WHO,  2006a:Online; World  Bank, 
2007:21; Kimani‐Murage, 2011:12).  
 
Although  ARV medications  have  done  a  lot  towards  the  reduction  in HIV/AIDS mortality 
rates, it has become more and more clear that nutrition has an integral role to fulfil in HIV 
management,  as  well  as  in  strategies  for  caring  for  HIV‐positive  individuals,  affected 
households and communities (World Bank, 2007:3). 
 
Food based nutrition  supplementation plays  an  important  role  in  the prevention of poor 
nutritional  status  and  slowing  down  the  progress  of  HIV  disease,  both  in  HIV‐infected 
children  receiving  ART  as well  as  in  those  not  receiving  ART  (WHO,  2005:1,2). Nutrition 
supplementation is also important for the improvement of nutritional status in patients with 
already  impaired nutritional status (Mason et al., 2004:558, Ivers et al., 2010:39, Fenton & 
Silverman, 2008:1010).  
72 
 
2.7.3.2 Goals of food based nutrition intervention 
 
Food  based  nutrition  supplementation  for  the  treatment  of  HIV/AIDS  should  focus  on 
prevention or treatment of PEM, prevention or treatment of micronutrient deficiencies, and 
management of HIV/AIDS related disorders. Risk factors such as  inadequate access to food 
should also be addressed (ADA, 2000:711; Kimani‐Murage, 2011:11). 
 
The WHO Executive Committee has summarised a number of key  findings and knowledge 
gaps  regarding  nutritional  needs  for  HIV‐infected  adults  and  children,  and  used  the 
information to compile  feeding recommendations. The recommendation  for energy  intake 
for HIV‐infected children  is that energy  intake should be  increased at  least 10% above the 
needs  of  uninfected  children  of  the  same  age.  If  catch‐up  growth  is  needed,  the  energy 
intake should be even more – as much as 50% to 100% above that of uninfected children of 
the same age (WHO, 2003a:6; Krasovec et al., 2009:3). It is further recommended that these 
targets  should  be  achieved  through  food‐based  approaches  as  far  as  possible  (WHO, 
2003a:6).  
 
The  quality  of  the  diet  is  just  as  important  as  the  quantity.  High‐energy,  high‐protein, 
nutrient‐dense  foods  are  recommended  for  HIV‐infected  children.  Ten  to  15%  of  total 
energy should be  from protein  (Krasovec et al., 2009:3). Fenton and Silverman  (2000:904) 
recommend  that  a  multi‐vitamin  supplement  that  provides  100%  of  the  recommended 
dietary allowance (RDA) must be given, regardless of the dietary intake of the child. 
 
2.7.3.3 Suitable products for food based nutrition intervention 
 
Nutrition evaluation and suitable  intervention should  form part of  the care package of all 
HIV‐infected patients. Often the use of a supplement  is needed to assist an HIV patient to 
consume the required amount of energy as well as macro‐ and micronutrients. The type of 
supplementation that will be suitable  for a specific patient or group of patients should be 
selected with the specific nutritional needs and available resources in mind.   
 
 
73 
 
 
(i) Special requirements to consider for selection of food products 
 
HIV‐infected patients not only have to try to keep their normal body weight or often even 
have  to  regain  lost  weight,  but  they  also  have  to  put  up  with  problems  such  as  poor 
appetite, painful blisters in the mouth, malabsorption and anorexia. For them specifically it 
is  important  that  a  nutrition  supplement  should  be more  palatable  and  digestible,  and 
should provide  the maximum nutrition possible  from  the smallest volume possible  (WHO, 
2003a:66). 
 
Depending on the stage of HIV  infection and the presence of opportunistic  infections, HIV‐
infected patients may at times feel too sick to prepare food. A supplement that is quick and 
easy to prepare can do a  lot to ensure that the patient does not skip a meal because of a 
lack of time or energy to prepare the meal.   
 
(ii) Types of products for food based nutrition intervention 
 
A variety of supplements, ranging from foods that are ready for eating, to foods based on 
cultural staple foods and ready for reconstitution with a  liquid before eating, are available 
for  nutrition  supplementation  of HIV‐infected  patients. Due  to  the  special  needs  of HIV‐
infected children in particular, a product that will be acceptable and affordable and provide 
in all the nutritional needs of the child will be the best option. 
 
(a) Ready‐to‐use therapeutic food  
 
Ready‐to‐use therapeutic food (RUTF) is an energy dense lipid rich paste made from peanut 
butter, milk powder, oil and sugar, with added vitamins and minerals. RTUF can be given as 
is, or it can be given in combination with habitual family foods. In a study by Ndekha et al. 
(2005:224),  56%  of HIV‐infected,  severely malnourished Malawian  children  aged  12  –  60 
months, who were given RUTF as part of home‐based therapy after discharge from hospital, 
achieved complete anthropometric recovery. Two other groups of malnourished children in 
the same study received either RUTF supplement or maize‐soy flour.  Weight‐for‐height gain 
74 
 
as well  as weight‐for‐age  gain was more  rapid  in  children  receiving  RUTF  than  in  those 
receiving therapy with RUTF supplement or maize‐soy flour. When compared to a group of 
children  not  infected  with  HIV,  the  results  for  non‐infected  children  were  even  better. 
Recovery of HIV‐infected children also took longer than for non‐infected children. The HIV‐
infected children had more fever, cough and diarrhoea during their recovery time than the 
non‐infected children (Ndekha et al., 2005:224).  
 
An important advantage of the RUTF is the high energy and nutrient density of the food. The 
fact  that  it  does  not  need  any  preparation  before  eating  renders  it  very  suitable  for 
community‐based  treatment  of  severe  malnutrition,  where  it  has  been  found  to  give 
miraculous  results,  in  the words of  Stephen Moody,  Senior Advisor  for  Food Technology, 
Office of Food for Peace. “As long as a severely malnourished child has enough appetite to 
consume  them,  the  recuperative  process  will  be  complete  in  about  six  to  ten  weeks” 
(USAID, 2011:Online).  
 
A possible disadvantage of RUTF is that it might cause more frequent diarrhoea than some 
other supplements. In a study of malnourished children of unknown HIV status that was run 
parallel  to  the  above  mentioned  study,  the  children  who  received  the  maize‐soy  flour 
experienced significantly less diarrhoea than those on the RUTF (Manary et al., 2004:560).  
 
(b) Enriched maize‐soy instant porridge 
 
Maize, which  is the staple food of the majority of South Africans,  is often used as basis to 
manufacture  enriched,  instant  food  supplements  that  just  need  the  addition  of  a  liquid 
(usually water) to be ready to eat. Soy protein is usually added to increase the protein value 
of  the  product.  A  variety  of  micronutrients  are  also  added,  usually  to  provide  larger 
percentages of the RDA’s of micronutrients for specific target groups. 
 
These products have been used with success in home‐based care nutrition supplementation 
programs  in  South  Africa.  However,  it  has  some  disadvantages  especially  for  use  in 
supplementation  programs  for  young  children.  The main  disadvantage  is  the  low  energy 
density when enough water  is added  to obtain a  consistency  that  is  suitable  for a young 
75 
 
child. When less water is added to increase the energy density, the viscosity is too high for 
the feeding of a young child (Den Besten et al., 1998:4), because the volume the child has to 
consume to meet energy needs  is too high  for young children. The effect of  feeding high‐
viscosity  low‐energy  foods  is  even  worse  amongst  ill,  malnourished  and  anorectic  HIV‐
infected children. 
 
(c) Enriched, enzyme modified maize‐soy instant porridge 
 
The viscosity of starchy staple foods can be manipulated through the addition of the enzyme 
α‐amylase. Amylase is an enzyme that hydrolyses starch and as a result reduces the viscosity 
of a starch‐based food (e.g. maize porridge) to a level where the child can readily chew and 
swallow  the  porridge,  thereby  increasing  the  volume  of  porridge  consumed.  Amylase  is 
added to food  in the form of a flour manufactured from germinated grains (Den Besten et 
al., 1998:4; Chinnamma & Gopaldas, 1993). Various trials  in feeding programs have shown 
that the addition of α‐amylase to starchy, home‐prepared staple foods does contribute to an 
increased  energy  intake  by  malnourished  children  (Gopaldas  &  Chinnamma,  1992:282; 
Chinnamma & Gopaldas, 1993:21; Den Besten et al., 1998:4). 
 
Due  to  the problems of energy density explained  in  (b), and  the advantages of adding α‐
amylase  to  home‐made  porridge,  a  manufacturer  of  enriched  maize‐based  food 
supplements have added α‐amylase to one of their enriched maize‐based food supplements 
to  enable  young  children  to  consume  sufficient  amounts  of  the  product.  The  product  is 
developed  to provide  in  the  specific nutritional needs of HIV‐infected  children  in  the age 
group six months to 10 years. The product has not yet been tested for  its efficacy for HIV‐
infected young children. 
The product  is  identical to  the original enriched maize‐based  food supplement, except  for 
the following(Table 2.7): 
 α‐amylase added to the product for HIV‐infected children, 
 Increased vitamin C  in the amylase‐product, to act as enhancer to  improve mineral 
bioavailability  
 sulphur added as preservative to the product for HIV‐infected children 
 
76 
 
Table 2.7  Nutritional  analysis  per  100g  of  enriched  maize‐based  porridge  with  and 
without added α‐amylase (SABS analysis) 
 
Nutrient  Product with added  Product without 
α‐amylase α‐amylase 
Protein (g)  14.0  14.0 
Total Carbohydrate (g)  61.2    61.2    
Fat (g)  14.8  14.8    
Energy (kJ)  1765  1765 
Isoflavones (mg)  94  94   
Vitamin A (µg RE)  600  600 
Beta carotene (mg)  0.6  0.6 
Vitamin D (µg)  15  15 
Vitamin E (mg)  6  6 
Vitamin C (mg)  200  67.5 
Thiamine (mg)  1.2  1.2 
Riboflavin (mg)    1.1  1.1 
Niacin (mg)  11  11 
Vitamin B6 (mg)  1.6  1.6 
Folic acid (µg)    200  200 
Vitamin B 12 (µg)  2.5  2.5 
Biotin (µg)  50  50 
Pantothenic acid (mg)  4  4 
Vitamin K (µg)  30  30 
Sulfur (mg)  100  ‐ 
Calcium (mg)  825  825 
Phosphorus (mg)  660  660 
Potassium (mg)  550  550 
Iron (mg)    12.2  12.2 
Magnesium (mg)  250  250 
Zinc (mg)  15  15 
Iodine (µg)  90  90 
Manganese (mg)  1.8  1.8 
Copper (mg)  1.8  1.8 
Sodium (mg)  320  320 
Molybdenum (µg)  25  25 
Chromium (µg)  25  25 
Selenium (µg)  40  40 
Chloride (mg)  500  500 
 
2.7.4  Overview of nutrition intervention in South Africa 
 
Standard guidelines based on clinical studies can help the clinician/dietician in developing an 
appropriate and graded nutrition intervention strategy for any specific patient (Oleske et al., 
1996:2617S). 
77 
 
 
In  South  Africa  nutrition  intervention  given  by  the  Department  of  Health  is  guided  by 
national  guidelines,  but  provinces  have  to  adjust  quantities  of  supplements  according  to 
available budgets for nutrition  intervention programs. For the  last 10 years already almost 
all  provinces  have  experienced  that  the  budget  is  never  sufficient  to  provide  the  “ideal” 
nutrition supplementation package for each HIV‐infected patient. Especially some provinces 
(of which  the  Free  State Province  is one) had  to  cut on quantities extremely  in order  to 
provide  at  least  part  of  the  daily  requirements  to  HIV‐infected  patients  in  need.  This 
increased the need for a product that will provide maximum supplementation and will have 
maximum impact with regard to intake, digestion and absorption. 
 
Targeted food supplementation for malnourished children and underweight pregnant‐ and 
lactating women was  implemented by  the South African Government more  than 30 years 
ago. The  type of  food supplements used  in  this program  is revised  from  time  to time and 
changes to regimes are made when necessary. These changes are based on what suppliers 
have  to  offer  as well  as  affordability  and  ease  of  distribution  and  re‐constitution.   With 
HIV/AIDS awareness underweight HIV/AIDS patients were added  to  the  target groups  for 
this  program,  and  the  nutritional  needs  of  these  patients  are  now  also  taken  into 
consideration when a nutritional regime is revised. 
 
Food  mixtures  that  have  been  used  over  the  years  as  nutrition  supplements  for 
malnourished  children  and  underweight  pregnant‐  and  lactating women  include  vitamin‐
mineral‐energy  enriched  instant  maize  products,  high  energy  drinks,  several  instant 
porridges available  in retail,  food mixtures containing a maize product  (e.g. samp) as base 
and a variety of other grains and  legumes added to  it, for use as a complete meal or as an 
ingredient in soups. 
 
2.8  SUMMARY 
 
Children are infected with HIV mostly through MTCT. The disease in children is much more 
aggressive with significantly faster progression compared to adults, leading to high mortality 
rates  in  young  children.  Suitable,  timeous  intervention  can,  however,  slow  down 
78 
 
progression of the disease and lead to longer life expectancy and improved quality of life for 
HIV‐infected children. 
 
Nutritional status and malnutrition  in HIV‐infected persons are closely related. The  impact 
of HIV  infection on the nutritional status of children, and the vicious cycle of malnutrition 
and disease underlines the  importance of early prevention of both opportunistic  infections 
and malnutrition in HIV‐infected children.  The development of malnutrition in HIV‐infected 
children is influenced by several factors. The food intake of the HIV‐infected person is often 
sub‐minimum, due to symptoms of the infection and often also due to poor socio‐economic 
conditions.  The  additional  relative  high  nutritional  needs  of  children,  combined  with 
negative influences on food intake, lead to even worse impairment of nutritional status.  
 
Anthropometric measurements can be used to evaluate the nutritional status of children to 
determine the need for nutrition intervention. The same measurements can also be used to 
evaluate  outcomes  of  treatment  and  intervention  programs  that  target  malnutrition. 
Medical  intervention  of  HIV  infection  has  as  its  goal  to  treat  especially  opportunistic 
infections  and  symptoms.  ART  has  become much more  freely  available  to  HIV‐infected 
persons and can prevent the virus from multiplying, whereby the progression of disease  is 
slowed down and  the  life expectancy of  the patient can be  increased. However, nutrition 
intervention or nutrition  therapy  still  remains one of  the most  important  components of 
treatment of HIV‐infected persons. 
 
Despite ample data demonstrating the  link between macro‐ and micronutrient deficiencies 
and  poorer  outcome  for HIV‐infected  children,  very  little  data  regarding  the  outcome  of 
nutrition  intervention  in  HIV‐infected  patients  is  available,  especially  in  relation  to 
prospective studies in developing countries. 
 
In a country where the majority of people live in poverty and lack the resources to provide 
in  the  increased  needs  of  caring  for  one  or  more  persons  with  HIV/AIDS,  nutrition 
supplementation  programs  are  essential  to  establish  good  nutritional  status  or  correct 
poor nutritional status. However, although a  large variety of supplements are available for 
this  use,  not many  scientific  studies  have  been  carried  out  to  compare  the  impact  of 
79 
 
nutrition supplements on the anthropometric nutritional status of HIV‐infected children. It 
is  also  important  to  remind  the  reader  that HIV  research  is  complicated  from  an  ethics 
point of view.  Yet, in South Africa, the need exists for a concentrated, energy‐dense food 
that is culturally acceptable and that will provide in as much as possible of the energy and 
nutrient needs of HIV patients of all age groups. The need therefore exists for research in 
the development of new nutritional products. Products should be easy to prepare, either 
by a  caretaker  (often without any  food preparation  skills) or by a person who does not 
have the necessary physical energy to cook a full meal.  Products should also be affordable, 
have  a  relatively  long  shelf  life  and  be  packaged  in  such  a  way  that  transport  and 
distribution  to  patients  is  as  easy  and  simple  as  possible  without  any  risk  of  harmful 
bacterial contamination.  
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
80 
 
CHAPTER 3 ‐ METHODOLOGY 
 
3.1 INTRODUCTION 
 
The aim of this study was to determine the impact of an enzyme modified, enriched maize 
based  supplement  on  the  anthropometric  nutritional  status  of  HIV‐infected  children  in 
care centres  in Mangaung. The  impact of an enzyme modified nutrition supplement was 
compared to the  impact of a supplement similar  in nutritional value but without enzyme 
modification, on  the anthropometric nutritional  status of young HIV‐infected  children  in 
child care centres.  
 
The  study  design,  study  population,  ethical  considerations,  variables,  measuring 
techniques, pilot study, validity and reliability, study procedures, and statistical analysis of 
the data, as well as the problems encountered are described in this chapter.    
 
3.2 STUDY DESIGN 
 
This study formed part of a larger study in which four researchers participated. The layout 
of  the different  roles of  the  four  researchers  in  the  study  is discussed  in Table 3.1. The 
broader  study was  carried  out  to  evaluate  the  impact  of  an  enzyme‐modified  enriched 
maize supplement on the growth, immune and health status of HIV‐infected children.  
 
The researcher (Researcher 2) of the study reported in this document was responsible for 
the  anthropometric  measurements  of  the  children  and  consequent  evaluation  of  the 
impact  of  the  supplementation  on  the  anthropometric  nutritional  status,  with  special 
emphasis on growth, of the children. 
 
The study design was that of a double‐blinded, clinical, controlled randomised intervention 
trial. Children  from  the only  six available care centres  in Mangaung  for  the care of HIV‐
infected children were randomly selected for inclusion into either the experimental or the 
control group.  
 
81 
 
 
Table 3.1: Layout of different roles of the four researchers involved in the study 
Researcher 1  Researcher 2  Researcher 3  Researcher 4 
Development and  Collection and  Measurement of  Evaluation and 
coordination of total  interpretation of  supplement  monitoring of 
study design,  anthropometric  consumption and  health status of 
development of the  nutritional status  energy intake of  study population 
experimental product,  data before, during  study population  before, during and 
evaluation of immune  and after  during  after intervention  
status, disease  intervention  intervention  
progression and 
biochemical parameters 
of nutritional status of 
study population before 
and after intervention 
 
 
3.3 STUDY POPULATION 
 
The study population consisted of anti‐retroviral naïve, food secure HIV‐infected children in 
the  age  group  12 months  to  10  years.  The  children were  cared  for  in  the  only  six  care 
centres in the Mangaung area of Bloemfontein that indicated that they took care of children 
infected with HIV (Table 3.2). For this specific group of institutionalised children, no specific 
recommendations or guidelines regarding nutrition support could be found. 
 
Table 3.2: HIV in children screened with ELISA in six care centres in Mangaung 
Name of centre  Children tested (ELISA) Children HIV‐infected 
Centres with permanent residence:     
Lebone House Care Centre  70*  20* 
Sunflower House Care Centre  15  5 
Day Care Centres:     
Sunflower‐,  Bana  Pele‐,  Bophelo‐  and  70  12 
Joan Marsden Day Care 
Total for 6 centres  155  37 
* One child  in this group was younger than 18 months (13 months at baseline) and born to an HIV‐infected 
mother. Due to the possibility of a false positive ELISA, only CD4+ count was done to confirm HIV infection. 
 
 
 
82 
 
3.3.1  Target Population 
 
A  total of  six care centres  that  indicated  that  they  focus on  the care and  support of HIV‐
infected  children, were  the  target  centres  for  the  selection  of  the  study  children.  These 
centres  included  two centres where children  found permanent  residence  (they only went 
home or on visits to family over weekends and school holidays), namely Lebone House Care 
Centre and Sunflower House Care Centre, and four day care centres, namely Sunflower Day 
Care Centre, Bana Pele Day Care Centre, Bophelo Day Care Centre and  Joan Marsden Day 
Care Centre. The four day care centres were all managed by Sunflower House Care Centre.  
 
The  inclusion of  these  care  centres had  several benefits  for  the  study. One of  the major 
benefits of using children  in care centres was  that  food  insecurity could be excluded as a 
possible cause of malnutrition, as the children had access to regular meals during the week. 
It was also believed that the study would have fewer drop‐outs because the children were 
registered to attend these centres and were believed to be present during the time period 
of the study, and that the children would be more accessible for regular health screenings. 
Providing  the  children  with  supplements  at  the  care  centre,  could  also  eliminate  the 
possibility of misuse of the supplements by other family members. 
 
3.3.2  Screening 
 
Care  centres  in  the  Mangaung  area  were  contacted  to  find  out  whether  they  took  in 
children infected by HIV. Six of the care centres confirmed that they specifically took care of 
HIV‐infected children. These six care centres were selected as the target care centres. The 
administrators  of  the  care  centres were  then  requested  to  give written  consent  for  the 
planned study at these centres (Addendum A).  
 
Meetings were  arranged with  the  parents  and  legal  guardians  of  the  children  (aged  12 
months to 10 years) in the care centres. Informed consent (Addendum B) was obtained for 
the following two possible scenarios: 
 
83 
 
o Parents or legal guardians of children aged 18 months to 10 years were requested to 
give informed consent for enzyme‐linked immunosorbent assay (ELISA) tests on their 
children, with possible inclusion of the child in the study if the ELISA test result was 
positive.  
o Parents  or  legal  guardians  of  children  between  12  and  18  months,  where  the 
mother/father or guardians were willing to reveal the mother’s positive HIV status, 
were  requested  to  give  informed  consent  to  do  a  CD4+  count  on  the  child,  for 
possible inclusion of the child in the study. 
 
ELISA  tests  cannot  be  used  to  differentiate  between  antibodies  transferred  across  the 
placenta (of an HIV‐infected mother) and those antibodies produced by the baby’s immune 
system.  Antibodies  transferred  across  the  placenta  will  imply  HIV  exposure.  Antibodies 
produced  by  the  baby’s  own  immune  system will  imply HIV  infection  through MTCT. All 
babies born to HIV‐infected women will have positive ELISA tests at birth. If the antibodies 
are  due  to  HIV  exposure,  the  antibodies will  gradually  disappear  and  by  the  age  of  18 
months  the  ELISA  test  result  should  be  negative.  This  phenomenon  is  referred  to  as 
seroreversion.   A  child  infected with HIV  through MTCT, will not  serorevert  (Stevens  and 
Sherman, 2009:Online). The ELISA test can thus give a false positive result in babies born to 
HIV‐infected mothers if the test is performed before seroreversion could take place, in other 
words before the child is 18 months old. 
 
The number of children for whom informed consent was received for testing with ELISA, and 
the number of children with positive ELISA, is shown in Table 3.2. A total of 154 children, of 
whom 69 (plus 1 child aged 13‐months) were cared for in Lebone House Care Centre, 15 in 
Sunflower  House  Care  Centre  and  70  in  the  five  day  care  centres  (see  Table  3.2) were 
screened with ELISA. From the total number of 154 children screened with ELISA plus the 1 
13‐month old  child, only 37 had positive ELISA  test  results. The 37  children with positive 
ELISA were included in the study for baseline data selection.  
 
 
 
 
84 
 
3.3.3  Sample selection and sample size 
 
After the initial screening of 154 children with ELISA, viral load tests were conducted on 37 
children as set out  in Table 3.2. The 37 children  included 36 with positive ELISA + 1 child 
younger than 18 months and born to an HIV‐infected mother. The viral load count served as 
confirmation of the diagnosis and for selection to the study group. For the final selection the 
following inclusion‐ and exclusion criteria were used: 
 
3.3.3.1 Inclusion criteria  
 HIV‐infected children in centres as described in Table 3.2.  
 Children 18 months  to 10 years with a positive ELISA and HIV  infection confirmed 
with CD4+ count. 
 Children  12  to  18  months,  born  to  an  HIV‐infected  mother,  and  HIV  infection 
confirmed  with  CD4+  count  after  obtaining  consent  from  the  parent  or  legal 
guardian.  
 
3.3.3.2 Exclusion criteria  
 HIV negative children  
 Children not up to date with the immunisation programme  
 Children with known allergies for soy  
 Children with foetal alcohol syndrome or other chronic illness  
 Children referred for ARV treatment  
 Children without consent from the parent or legal guardian 
 Children with advanced HIV disease  
 
After screening as described (3.3.2), and application of the  inclusion‐ and exclusion criteria 
(3.3.3),  the  sample  size was  37  children.  The  initial  plan was  to  include  70 HIV‐infected 
children  in the study.  It was believed that the planned number of study children would be 
easy  to  obtain,  since  all  the  care  centres  earmarked  for  the  study  indicated  that  they 
focused on children  infected with HIV. However, the results of the screening process with 
85 
 
ELISA  showed  that  the majority  of  children  cared  for  in  these  centres were  affected  by 
HIV/AIDS and not necessarily infected as assumed before the start of the project.  
 
3.3.4  Stratification and randomisation 
 
After  inclusion  in  the  study,  baseline  data  of  anthropometric  nutritional  status,  immune 
status, biochemistry and health status were collected for the 37 study group children. The 
sample was  then  stratified  according  to  gender  and  age  of  the  children,  anthropometric 
nutritional  status  (weight‐for‐age  Z‐score  [WAZ]),  CD4+  count  and/or  CD4  percentage, 
presence of TB, and whether the child was in a centre with permanent residence or in a day 
care centre.  
 
A WAZ of less than minus two standard deviations (<‐2SD) of the median from the NCHS or 
more  than  ‐2SD  was  used  to  differentiate  between  underweight  and  normal  weight 
children.  The level of immunosuppression was determined using the CDC 1994 classification 
system (Table 2.2, Chapter 2; WHO, 2008:14).  
 
The stratification information was used to randomly place the children into two groups, an 
experimental (E) and a control (C) group. The stratification process ensured that each group 
represented children with similar characteristics in terms of gender, age, WAZ, CD4+ count 
and/or  CD4  percentage,  presence  of  TB,  and  place  of  residence.  The  stratification  and 
randomisation  into  the  E‐group  or  the  C‐groups  were  done  by  the  Department  of 
Biostatistics, Faculty of Health Sciences, University of the Free State. Through this process, 
19 children were included in the E‐group and 18 in the C‐group. The diet of the children in 
the E‐group was to be supplemented with the experimental product, and the C‐group with 
the control product.  
 
The  researchers  for  this  study were blind  to  the  randomisation process as well as  for  the 
selection of the supplements. Only the manufacturer of the supplements knew which of the 
two products contained the enzyme mixture. To ensure that children  in both the E‐ and C‐
groups  received  the  correct  supplements  respectively,  colour  coding  was  used.  The 
experimental and control products were packed  in plastic bags with two different colours, 
86 
 
mixed in bowls of which the colours matched the packaging colours, and dished up in cups 
or bowls of the same colours as the packaging and mixing bowls. Only after completion of 
the  intervention  the  researchers  were  informed  as  to  which  colour  represented  which 
group.  
 
3.3.5  Drop‐outs 
 
During  the  course of  the  study,  children who  refused  to eat  the  supplements as well as 
drop‐outs were recorded and documented. 
 
Only  29  of  the  37  children  who  were  initially  included  in  the  study,  completed  the 
intervention. Eight children did not complete the  intervention or were removed  from the 
study  group due  to  a number of different  reasons.  The  reasons  for dropping out or not 
completing the intervention are summarised in Table 3.3.  
 
Table 3.3: Summary of number of drop‐outs and reasons for dropping out 
Reason for dropping out  Number of children 
Deceased  2 
Hospitalised  1 
Continued refusal to eat the supplement  1 
Chronic diarrhoea  2 
Adopted  1 
Intermittent day care visits  1 
 
 
3.4 ETHICAL CONSIDERATIONS 
 
Ethical approval was obtained from the Ethics Committee of the Faculty of Health Sciences 
(ETOVS no. 190/00C). Approval was obtained from the Head Administrators of each of the 
care centres  included  in  the study  to conduct  the study at  these  facilities. Approval was 
obtained in writing from each of the Head Administrators of the centres. Addenda A1 and 
A2 are examples of the letters of approval that were signed by the Head Administrators of 
the two main care centres, Lebone House Care Centre and Sunflower House Care Centre. 
The head administrator of Sunflower House Care Centre signed on behalf of the four day 
87 
 
care  centres, which  are  all  functioning  under  the  supervision  of  Sunflower House  Care 
Centre. 
 
The information on the informed consent form was explained in the home language of the 
mother or legal guardian, and the form was signed by two witnesses. All mothers, or legal 
guardians in the case of orphans, gave written, informed consent for the initial HIV testing 
and received free counselling before and after the test. All mothers and guardians of HIV‐
infected  children, who  agreed  that  their  children  could  participate  in  the  intervention, 
signed  consent  forms  (Addendum  B).  The  consent  forms  were  available  in  Afrikaans, 
English and Sesotho. 
 
Only names and record numbers were used on all forms for data capturing, no reference 
was made to personal information of the participants (Addendum C, D,  F, G, H). 
  
The  control product  that was  consumed by  the C‐group, and  the  test product  that was 
consumed  by  the  E‐group,  were  similar  with  regard  to  nutritional  value.  Both  groups 
received  exactly  the  same  nutritional  benefit.  The  only  difference  between  the  two 
products was  that  the  test product  contained  added  α‐amylase, which was  intended  to 
decrease  the viscosity of  the  reconstituted product. The children  in  the E‐ and C‐groups 
also received the same amounts of supplement to ensure that no participant in the study 
was affected negatively.  
 
The ethical principal was applied that, if the outcome of the study indicated that children 
in  any  of  the  groups  experienced  significant  improvements  in  growth,  immune, 
micronutrient and health status, the supplements would have to be provided to them free 
of charge for as long as they benefit from it.  
 
3.5 VARIABLES AND OPERATIONAL DEFINITIONS 
  
The variables  that were measured  for  the purpose of  this  study  included anthropometric 
measurements  in three main categories, namely weight/height status, head circumference 
and upper arm anthropometry.  
88 
 
3.5.1  Weight‐height‐status 
 
Weight/height status of children were expressed as W/A, H/A, and BMI/A Z‐scores (SD) and 
evaluated according to the WHO Growth Standards (Frisancho, 2008:CD‐ROM) and WHO Z‐
score  cut‐off  values  (WHO,  2008:14;  2009b:10)  (Table  3.4).  The W/A, H/A,  and BMI/A  Z‐
scores  (SD)  were  also  evaluated  according  to  the  CDC  2000  Growth  Reference  Values 
(Frisancho, 2008:CD‐ROM) and the Z‐score cut‐off values of the NCHS/CDC (Lee & Nieman, 
2010:169, Table 6.1) (Table 3.4).  
 
Table 3.4  Categories  for weight/height  status  in  children  according  to WHO  Z‐score 
(SD) cut‐off values  (WHO, 2008:14; 2009b:10) 
 
Z‐score (SD)  HAZ  WHZ  WAZ  BMIZ 
> 3 SD  Above normal  Obese  Possible  growth  Obese 
problem 
> 2 to ≤ 3 SD  Normal height  Overweight  Possible  growth  Overweight 
problem 
> 1 to ≤ 2 SD  Normal height  Possible  risk  of  Possible  growth  Possible  risk  of 
overweight  problem  overweight 
< 1 to 0 to ≥‐1  Normal height  Normal weight  Normal weight  Normal weight 
<‐1 to ≥‐2 SD  Normal height  Normal weight  Normal weight  Normal weight 
<‐2 to ≥ ‐3 SD  Stunted   Wasted  Underweight  Wasted 
> ‐3 SD  Severely stunted  Severely wasted  Severely underweight  Severely wasted 
 
 
Table 3.5  Categories  for weight‐height  status  in  children,  according  to  NCHS/CDC  Z‐
score cut‐off values (Lee & Nieman, 2010:169, Table 6.1) 
 
Z‐score  HAZ  WHZ  WAZ  BMIZ 
> 2 SD   Above normal  Overweight Overweight Overweight 
≤ 2 to  > ‐1 SD  Normal height  Normal weight Normal weight Normal weight
 ≤‐1 to > ‐2 SD  Mildly stunted  Mildly wasted Mildly underweight Normal weight
≥‐2 to ≤‐3 SD  Moderately stunted  Moderately wasted Moderately  Underweight 
underweight 
< ‐3 SD  Severely stunted  Severely wasted Severely underweight  Severely underweight
 
3.5.2  Head circumference  
 
HC  of  children  was  expressed  as  HC‐for‐age  (HC/A)  percentile  values  and  evaluated 
according to the WHO Growth Standards (Frisancho, 2008:CD‐ROM) and percentile cut‐off 
89 
 
values for anthropometric nutritional status shown in Table 3.6 (Frisancho, 2008:306, 314). 
HC was evaluated for the age group 12 to 72 months, which is the maximum age for which 
HC/A can be evaluated using the WHO Growth Standards (Frisancho, 2008:CD‐ROMb).  
 
Table 3.6  Categories for head circumference‐for‐age in children according to percentile 
cut‐off  values  for  the  evaluation  of  anthropometric  nutritional  status 
(Frisancho, 2008:306, 314) 
 
Percentile   Classification 
<5  Small head circumference 
≥ 5  to ≤ 14.9    Below average head circumference 
≥15 to ≤ 84.9  Healthy range of head circumference 
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average head circumference 
≥ 95  Large head circumference 
 
 
3.5.3  Upper arm anthropometry 
 
Upper arm anthropometry refers to MUAC and TSF measurements, from which UAMA and 
UAFA were calculated. MUAC, TSF, UAMA and UAFA were expressed as the measurement 
for age, namely MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and UAFA/A and were evaluated according to the 
Comprehensive Anthropometric Reference based on the NHANES III for children and adults 
(Frisancho,  2008:VII,  112,  CD‐ROM)  and  the  percentile  cut‐off  values  for  anthropometric 
nutritional status (Frisancho, 2008:306, 314‐317) shown in Table 3.7  
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
90 
 
Table 3.7  Categories for MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and UAFA/A in children according to 
percentile  cut‐off  values  for  the  evaluation  of  anthropometric  nutritional 
status (Frisancho, 2008:306, 314‐317) 
Percentile   MUAC  TSF  UAMA  UAFA 
<5  Low  Lean   Low muscle,   Low fat mass, 
wasted  wasted 
≥ 5  to ≤ 14.9   Below average  Below average  Below average  Below average 
≥15 to ≤ 84.9  Healthy range  Healthy range  Healthy range  Healthy range 
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average  Above average  Above average  Above average 
≥ 95  Excessive  Excess fat  High muscle,  High fat mass 
good nutrition 
 
 
3.6  MEASURING TECHNIQUES 
 
All  anthropometric measurements were  taken  by  a  trained  field worker  (Researcher  2). 
Standardised techniques as described by Frisancho (1990:10‐19), were used throughout the 
study period to esure accurate and standardised measurements. 
 
3.6.1  Weight 
 
A SECA electronic scale (model 708) was used to weigh children over two years of age and 
who could stand on their own. The scale was calibrated monthly by using objects of known 
weight. Before weighing children, the scale was placed on a flat, hard surface. Children were 
weighed without shoes in only light clothing and had to stand independently in the middle 
of  the  platform  with  the  body  weight  evenly  distributed  on  both  feet.  The  weight 
measurement was taken once with every weighing session, once the measurement on the 
scale signalled as stabilised.  The weight of children was recorded to the nearest 0.01 kg.  
 
Babies  and  children  younger  than  two  years  who  could  not  stand  on  their  own  were 
weighed on a baby scale with a  levelled pan to support the baby. The scale was calibrated 
before every weighing session using objects of known weight. Babies were weighed without 
diapers, and with heavy clothing  removed. When putting  the baby on  the scale, care was 
91 
 
taken to have the weight distributed equally on each side of the centre of the pan. Weight 
was recorded to the nearest 50 g. Measurements of weight were done at weekly  intervals 
for  the  duration  of  the  study.  Weights  were  recorded  on  a  form  for  weekly  weight 
measurements, designed  for  this  study  (Addendum C). Every  fourth week  the weight was 
recorded  together with  other  anthropometric measurements,  on  a  form  for  four‐weekly 
measurements (Addendum D).  
 
3.7.2 Height or length 
 
The  height  of  children  older  than  two  years  of  age who  could  stand  on  their  own was 
measured with a calibrated stadiometer. The stadiometer consists of a metric tape affixed 
to  the vertical arm of  the device. The  stadiometer has another arm  that  slides  inside  the 
bottom arm, the top arm having a 90 degree horizontal fixture that is brought down to the 
crown of the head. 
 
Children  were  measured  without  shoes.  Children  were  instructed  to  stand  with  heels 
together and back as straight as possible; the heels, buttocks, shoulders and head touching 
the vertical back bar of the device. The weight of the child was to be evenly distributed on 
both feet and the head positioned  in the Frankfort horizontal plane. The child’s arms were 
hanging  freely  at  the  sides with  the palms  facing  the  thighs.  The  children were  asked  to 
inhale  deeply  and maintain  a  fully  erect  position.  The movable  horizontal  bar  is  brought 
down until it touches the head; making sure to put sufficient pressure to compress the hair. 
Where needed, braids were  loosened  to ensure  correct measurement. The measurement 
was recorded to the nearest 0.1 cm. Only one measurement per session was taken for each 
subject.  
 
The  length  of  children  under  two  years  of  age was  taken  in  the  recumbent  position. An 
infantometer  (Pedobaby  Babymeter) with  calibrated,  non‐stretchable  tape measure was 
used. The measuring tape fixed to the infantometer was marked off in millimetres with the 
zero at the edge of the headboard. Infant length was recorded as the distance between the 
headboard and the footboard. Two people (the examiner and an assistant) were doing these 
measurements  together  to ensure accuracy. An assistant was standing at  the head of  the 
92 
 
table,  holding  the  infant’s  head  against  the  headboard.  The  examiner  straightened  the 
infant’s legs holding the feet with toes pointed directly up, and moves the footboard against 
the feet. The measurement is indicated by the position of the footboard and is recorded to 
the nearest 0.1 cm. Only one measurement per session was taken for each subject.  
 
Measurements of height were done at 4‐weekly  intervals during the duration of the study, 
and recorded on a form for 4‐weekly anthropometric measurements, designed for this study 
(Addendum D). 
 
3.6.3  Head circumference 
 
A  non‐stretchable  tape  was  used  to  take  the  HC  measurement.    Before  taking  the 
measurements, all hair ornaments and braids were removed. The measurement was taken 
by  placing  the  tape  across  the  frontal  bones  just  above  the  eyebrows,  around  the  head 
above the ears on each side, over the occipital prominence at the back of the head, and was 
moved up and down over the back of the head to locate the maximal circumference of the 
head.  The  tape measure was  held  perpendicular  to  the  long  axis  of  the  face  and  pulled 
firmly  to  compress  the  hair  and  underlying  soft  tissues.  Children  who  were  calm  were 
standing while  the measurement was  taken. Children who could not  stand or  sit on  their 
own,  were  held  on  the  lap  of  an  assistant  while  the  measurements  were  taken.  
Measurements were recorded to the nearest 0.1 cm. 
 
Measurements of HC were done at four‐weekly  intervals during the duration of the study, 
and  recorded on a  form  for  four‐weekly anthropometric measurements, designed  for  this 
study (Addendum D). 
 
3.6.4 Mid‐upper arm circumference 
 
The measurement of MUAC was  taken with a non‐stretchable metric  tape. The child was 
requested to keep the right arm bent at the elbow at a 90‐degree angle, with the upper arm 
held parallel to the side of the body. A tape was used to measure the distance between the 
acromion and  the olecranon process of  the elbow. The midpoint between  the  two marks 
93 
 
was marked with a soft pen. Then the child was requested to let the right arm hang loose at 
his  or  her  side.  The metric  tape was  positioned  around  the  upper  arm  at  the  previously 
marked midpoint. The tape was held snug, but not so tight as to cause skin  indentation or 
pinching. The circumference was recorded to the nearest mm. 
 
Measurements  of MUAC were  done  at  four‐weekly  intervals  during  the  duration  of  the 
study, and recorded on a form for four‐weekly anthropometric measurements, designed for 
this study (Addendum D). 
 
3.6.5 Triceps skinfold thickness 
 
TSF  thickness  was  measured  with  a  calibrated  Harpenden  skinfold  caliper.  TSF  was 
measured at  the marked midpoint  (described  in 3.6.4) of  the posterior of  the  right upper 
arm.  The  child  was  standing  with  the  right  arm  hanging  loosely  by  his/her  side.  The 
examiner  grasps  a  vertical  pinch  of  skin  and  subcutaneous  fat  between  the  thumb  and 
forefinger  about  1  cm  above  the previously marked midpoint,  gently pulling  the  skinfold 
away from the underlying muscle. The jaws of the skinfold caliper is placed on the skinfold 
at the marked midpoint, perpendicular to the length of the fold, while maintaining a gentle 
grasp  on  the  skinfold.  Three  readings were  taken  in  quick  succession, while  the  fingers 
continued holding the skinfold. The reading was taken from the skinfold caliper as soon as 
the  jaws of the caliper came  into contact with the skin and the dial reading was stabilised. 
Readings were recorded to the nearest 0.1 mm and all three the readings were recorded. 
The average of the three readings was used in interpretations and for calculations. 
 
Measurements of TSF were done at four‐weekly intervals during the duration of the study, 
and  recorded on a  form  for  four‐weekly anthropometric measurements, designed  for  this 
study (Addendum D). 
 
 
 
 
 
94 
 
3.6.6  Upper arm muscle area 
 
Measurements of  the MUAC and TSF were used  to calculate  the UAMA. The UAMA  is an 
estimation  of  the  area  of  the  bone  and  muscle  portions  of  the  upper  arm  (Frisancho 
2008:314). 
 
The calculations were done using the following formulas (Frisancho, 1990:20): 
TUA = (C²)/(4 x ᴫ) 
UAMA = {C – TSF x ᴫ)²/(4 x ᴫ)     
(C = circumference of the upper arm, TSF = triceps skinfold thickness, TUA = total upper arm 
area) 
 
3.6.7  Upper arm fat area 
 
Measurements  of  the  MUAC  and  TSF  were  used  to  calculate  the  UAFA.  UAFA  is  an 
estimation of  the area of  the  fat portions of  the upper arm  (Frisancho 1990:21). UAFA  is 
calculated using the following formula (Frisancho 1990:21): 
UAFA = (TUA – UAMA) 
 
3.8 TRAINING OF FIELD WORKERS 
 
Researcher 3 was responsible for training the staff at the different centres to prepare and 
serve  the  food  according  to  the  research  protocol.  For  this,  Researcher  3  developed  a 
standardised  training manual  (Addendum  E) which  explained  the measuring, mixing  and 
serving  procedures.  The  training  manual  also  included  basic  nutrition  knowledge  and 
information on food hygiene, which would not only be to the benefit of the study children 
but also to the care centres involved.  
 
Researcher  2,  who  would  be  responsible  for  taking  the  anthropometric measurements, 
underwent  training  and  standardisation  of  techniques  with  the  assistance  of  a  level  2 
kinanthropometrist. 
 
95 
 
3.8 PILOT STUDY 
 
Before the start of the main study, a pilot study was carried out with 11 children at Oraratile 
Adra Care Centre  in Mangaung  for a period of  four days. Oraratile Adra Care Centre was 
selected  for  the  pilot  study  because  it  is  also  a  centre  caring  for  children  affected  by  or 
infected with HIV. Oraratile Adra Care Centre could not be considered for the  intervention 
study because another nutrition  intervention project was due to start at the centre within 
the same time period as the planned study. 
 
The aim of the pilot study was to test the acceptability and ease of use of the experimental 
and  control  supplements,  the  measuring  techniques  of  all  the  researchers,  and  the 
documentation of the data by all the researchers.  
 
Researcher  2  used  the  pilot  study  to  check  the  accuracy  and  standardisation  of  the 
researcher’s anthropometric measuring techniques and the suitability and ease of use of the 
forms  for  the capturing of anthropometric data. Researcher 3 used  the pilot study  to  test 
the suitability and usefulness of the training manuals (Addendum E, compiled by Researcher 
3) for training of the care centre staff that would be responsible for the reconstitution and 
serving of the supplements to the study children in the care centres.  
 
After completion of the pilot study, final changes were made to forms, questionnaires and 
the training manuals by the researchers where necessary. 
 
The pilot study was also used to get an  indication of the amounts of the two products the 
children would consume. Children were given 150 g (dry weight) or 450 g (reconstituted) of 
the experimental product for two days and were then fed the same quantities of the control 
product for two days. Leftovers were weighed on an electronic scale. None of the children in 
the pilot study  refused either of  the supplements,  indicating  that both supplements were 
acceptable and could be used in the study.  
 
 
 
96 
 
3.9  VALIDITY AND RELIABILITY 
 
Validity  determines whether  the  research  truly measures  that which  it was  intended  to 
measure, and how  truthful  the  research  results are  (Block & Hartman, 1989:1133;  Joppe, 
2000:Online).  
 
To  ensure  validity  of  anthropometric  measurements,  scales  and  other  anthropometric 
equipment  were  calibrated  before  the  start  of  the  study.  Scales  were  checked  and 
calibrated on  a weekly basis during  the duration of  the  study,  and other  anthropometric 
equipment was checked monthly during  the study period. Other  researchers played a key 
role  in determining  the exact quantities of experimental and control product  the children 
consumed.  The  current  researcher  (Researcher  2)  in  collaboration  with  the  other 
researchers did regular checks to ensure that the study children in the E‐group continued to 
receive the E‐product, and those in the C‐group the C‐product.  
 
Reliability refers to the ability of a method to produce the same estimate on more than one 
occasion, assuming that nothing has changed between the two occasions (Block & Hartman, 
1989:1133). For a study to be reliable, the results have to be consistent over time, the study 
procedures and methods should be such that it can be reproduced, and the study should be 
an accurate representation of the total population under study (Joppe, 2000:Online).  
 
To  ensure  reliability  of  anthropometric  measurements,  the  researcher  was  trained  and 
standardised  by  a  level  2  kinanthropometrist  before  the  study.  The  trained  researcher 
(Researcher 2) took all the anthropometric measurements of all the study children for the 
full duration of the study.   To ensure that the correct type and amount of supplement is fed 
to each child, Researcher 3 measured the correct amounts of each of the Experimental and 
Control products for each child for every day into individually marked sachets. Researcher 3 
trained  the  kitchen  staff  of  those  facilities  included  in  the  study  the  correct method  to 
reconstitute  the  supplement  and  to  also  ensure  that each  child  receives  the  supplement 
according to the group into which the child was selected. 
 
 
97 
 
3.10  STUDY PROCEDURES 
 
The study was carried out in four phases, namely the initial phase, baseline data collection, 
intervention, monitoring  and  control,  and  end data  collection.  The procedures  that were 
followed are summarised in the flow diagram in Figure 3.1. 
 
3.10.1  Phase 1: Initial phase 
 
All four researchers were involved in this phase. This phase was used for the final planning 
and preparation for the implementation of the project. 
 
The following actions were carried out during this phase: 
o Informed  consent  from  care  centre  administrators  and  childrens’  parents  or  legal 
guardians 
o HIV screening   
o The pilot project  
o Changes  and  adaptations  where  necessary  to  study  procedures,  forms  and 
questionnaires.  
o Co‐trimoxazole prophylaxis for all children, deworming 
o Discontinue multi‐vitamin supplementation: Week 0  
 
3.10.2  Phase 2: Baseline data collection 
 
All four researchers were involved in this phase. This phase included the following actions: 
 
o Collection of baseline data by the different researchers 
o Researcher 2  collected  the baseline data  for  the anthropometric nutritional  status 
(Addendum F). 
o Researcher  4  collected  baseline  data  for  immune,  biochemical  and  health  status 
(Addendum H). 
o Stratification  and  randomisation  into  the  E  and  C‐groups  by  the  Department  of 
Biostatitistics of the University of the Free State.  
98 
 
  PHASE 1: INITIAL PHASE 
Ethical approval and informed consent (All 4 Researchers) 
  Training of caregivers in care centres (Researcher 3) 
Standardisation of anthropometric measurement skills of Researcher 2 
Pilot study (All 4 Researchers) 
 
 
  PHASE 2: BASELINE DATA COLLECTION 
Immune and Health status (Researchers 1 & 4) 
  Anthropometrical nutritional status (Researcher 2) 
 
  Stratification and Randomisation of participants 
Done according to age, weight‐for‐age, CD+4 count
 
 
  PHASE 3: 
E‐grou p (N = 19)  C‐group (N = 18)INTERVENTION, MONITORING AND 
Enzyme modified  QUALITY CONTROL Unmodified 
sup  plement  supplement 
 
16 WEEKS
 
 
Intervention: 
  E‐ or C‐product given daily during weekdays as breakfast for 16 weeks 
Continuous data collection:  
  Weekly weight (Researcher 2) Monthly anthropometric measurements (Researcher 2) 
Monthly immune and health indicators (Researchers 1 and 4) 
  Monitoring and quality control: 
Checking of armband colour‐coding (Researcher 2) 
Measuring of daily supplement consumption (Researcher 3) 
 
 
  PHASE 4: END DATA COLLECTION 
Immune and Health Status (Researchers 1 and 4) 
  Anthropometrical status (Researcher 2) 
Calculation of supplement and energy intake from supplements (Researcher 3)
Figure 3.1:   Flow diagram of the procedures of data collection 
 
99 
 
3.10.3  Phase 3: Intervention, monitoring and quality control 
 
The  intervention was done  for a period of 16 weeks and consisted of a  food  supplement 
that  replaced  the usual breakfast  in  the care centres. Breakfast  time was chosen because 
some of the children only attended day care at the facilities and did not eat supper at the 
facility.  The  supplementation  products  were  also  most  suited  as  a  breakfast  food.  No 
supplementation was  given  during weekends,  as  some  of  the  children went  home  over 
weekends  and  researchers  had  little  control  over  whether  the  children  consumed  the 
products or not. 
 
Children  in the E‐group received the experimental product (an enzyme‐modified, enriched 
supplement), and  those  in  the C‐group  received  the  control product  (an  instant enriched 
supplement). A total of 150g (dry weight) of either the experimental or control product was 
provided  to each child. The kitchen  staff of  the care centres was  trained  to mix each dry 
portion with 300 ml warm water and serve the correct product to each child.  
 
Continuous  data  collection  during  the  intervention  period  included weekly  and monthly 
anthropometric  measurements  by  Researcher  2  (Addendum  C).  Weight  was  measured 
weekly,  on  the  last  day  of  every week,  early  in  the mornings,  before  the  children  had 
breakfast.  Length/height,  HC,  MUAC  and  TSF  measurements  were  taken  4‐weekly 
(Addendum D).  
 
Researcher 3 visited the two institutions on a daily basis to weigh the supplements (E and C) 
before and after consumption, to calculate actual supplement consumption by each child.  
 
Researchers 1 and 4 gathered health status information on a 4‐weekly basis (Addendum H). 
 
Monitoring and quality control included checking of the colour‐coding on the armbands that 
the  children wore  to  indicate  in which group  they belonged. Confirmation of  checking of 
colour‐coding was  noted  on  the  form  also  used  for weekly  body weight measurements 
(Addendum C). 
 
100 
 
Researcher 3 was responsible for the quality control of the study; by making sure that each 
child received and consumed the correct supplement (experimental or control) and also the 
correct quantity of the relevant supplement.  
 
3.10.4  Phase 4: Collection of End Data 
 
After the intervention period of 16 weeks, all researchers collected the end data. End data 
that were collected, were the same as baseline data, and exactly the same procedures were 
followed as during the baseline data collection (Addendum G).  
 
3.11 STATISTICAL ANALYSIS 
 
Anthropometry  was  analysed  using  a  CD‐ROM  pre‐loaded  with  formulas  on  Excel 
spreadsheets for anthropometric status evaluations with  WHO‐, CDC‐ and NHANES III based 
anthropometric tables (Frisancho, 2008:VII‐VIII).  
 
Weight/height  status  Z‐scores  and  percentiles were  calculated  using  the WHO  and  CDC 
spreadsheets. Z‐scores  for weight/height  status derived  from  the WHO  spreadsheet were 
evaluated  and  classified  according  to  WHO  (WHO,  2008:14;  2009b:10)  Z‐score  cut‐off 
values.  Z‐scores  for  weight/height  status  derived  from  the  CDC  spreadsheets  were 
evaluated  and  classified  according  to NCHS/CDC  Z‐score  cut‐off  values  for weight‐height 
status. 
 
Z‐scores and percentiles for HC/A were calculated on the WHO spreadsheet. Percentiles for 
HC/A were  evaluated  and  classified  according  to  percentile  cut‐off  values  for  HC/A  and 
anthropometric nutritional status (Frisancho, 2008: 306, 314). Arm anthropometry Z‐scores 
and  percentiles  were  calculated  on  the  Comprehensive  reference  (NHANES  III  based)  
spreadsheet (Frisancho, 2008:VII‐VIII). Arm anthropometry percentiles were evaluated and 
classified  according  to percentile  cut‐off  values  for  anthropometric nutritional  status  and 
arm anthropometry (Frisancho, 2008: 306, 314‐317).  
 
101 
 
The statistical analysis was done by the Department of Biostatistics at the University of the 
Free State using the SAS  statistical program. Descriptive  statistics namely  frequencies and 
percentages (categorical variables) and percentiles (numerical variables due to small sample 
sizes and skew distributions) were used to summarise baseline and end of study data of the 
groups.  Anthropometric nutritional status of each group at baseline and at  the end of  the 
study was compared using 95% confidence intervals for changes in median values, as well as 
non‐parametric sign rank tests and McNemar tests. 
 
3.12  PROBLEMS ENCOUNTERED DURING THE STUDY 
  
3.12.1  Small sample 
 
Although the researchers expected to include 70 children in the study sample, only 37 could 
eventually be  included. Of the 37 study children, 21.62%  (n=8) dropped out. The drop‐out 
percentage per group was 26.3%  (n=5)  for  the E‐group and 16.6%  (n=3)  for  the C‐group. 
Table 4.1 shows the age and gender distribution of the E‐ and C‐groups at baseline and after 
completion of the intervention period. 
 
Due to the small  initial sample size and the drop‐out percentage of 21.62%  in the current 
study,  interpretation  of  the  results will  be  handled with  great  caution,  in  order  to  avoid 
misinterpretation. 
 
3.12.2  Short intervention period 
 
The researchers had to limit the intervention period to 120 days to avoid the impact of long 
school holidays. Most of the children visited family during the two long school holidays and 
if  the  study was  continued  over  the  holiday  time,  it would  not  be  possible  to monitor 
whether the children received regular meals as well as the supplements during this period. 
Weekly measurements of weight would also not be possible over the holiday periods. 
 
Due  to  the  limited  time period available  for  the  intervention, measurements of height at 
baseline as well as at the end of the study will be useful to interpret height status, but not to 
102 
 
measure  the  impact  of  the  intervention  on  height  status.    In  order  to  draw  conclusions 
regarding the impact of nutrition intervention on height status, a longer intervention period 
of at  least 6 months  is needed.  Impaired height growth  is a result of chronic malnutrition 
over an extended period of time, and height growth over a short period (less than 6 months) 
of nutrition intervention cannot be interpreted as being the result of the intervention. 
 
On  the other hand, weight  loss or poor weight  status  is a  result of poor nutrition over a 
short  period  of  time,  especially  in  young  children.  Because weight  loss  is  a  symptom  of 
short‐term  malnutrition,  changes  in  weight  can  be  interpreted  as  a  result  of  nutrition 
intervention,  even  over  short  periods  of  intervention.  Changes  in  weight  status  in  this 
intervention study can therefore be used to assess the  impact of nutrition  intervention on 
the anthropometric nutritional status of this group of children. 
 
3.12.3  Supplement not served over week‐ends 
 
Because  the  day‐care  centres  linked  to  Sunflower  care  centre  did  not  function  over 
weekends,  the  supplement  could  only  be  served  to  the  children  4  times  per  week.  To 
compensate  for  this,  the  recommended  100g  dry  serving  size was  increased  to  150g dry 
(450g  reconstituted)  serving  for  all  the  children.  The majority  of  children  did  not  have 
difficulty to consume the larger portion size. However, a few of the children with very poor 
appetite were not able to consume the full daily quantity in a single meal. To enable them to 
eat  the  full daily  quantity  of  supplement,  the  150g  dry  (450g  reconstituted)  portion was 
divided  into  two meals, namely a 75g dry  (225g  reconstituted) portion  for breakfast  time 
and a 75g dry (225g reconstituted) portion at lunchtime. The adaptation made it possible for 
these  children  to  consume  the  full  daily  quantity  of  150g  dry  (450g  reconstituted).  The 
reliability of the data was not  influenced, as the children were eventually able to consume 
the full daily quantity. During the pilot study there were no children who were not able to 
consume the full daily quantity in one meal. Therefore, the adaptation was not made before 
the start of the main study as soon as  it became clear that not all children could consume 
everything in one meal. 
 
 
103 
 
CHAPTER 4 ‐ RESULTS 
 
4.1  INTRODUCTION 
 
The aim of the study was to determine the impact on the anthropometric nutritional status 
of HIV‐infected children  in care centres, with the use of an enzyme modified maize based 
enriched  food supplement vs.  the use of a maize based enriched  food supplement  that  is 
not enzyme‐modified.  The results will be discussed in terms of weight/height status, HC and 
upper arm anthropometry. 
 
4.2  SAMPLE DISTRIBUTION 
 
The study was conducted  in six care centres  in the Mangaung area of Bloemfontein. All six 
centres focus on the care of HIV‐infected or ‐affected children. Two of the centres, namely 
Lebone House Care Centre and Sunflower House Care Centre, are centres that provide full‐
time  residence  to HIV‐infected  and  ‐affected  children, while  the  other  four  are  day  care 
centres under the management of Sunflower House Care Centre.  
 
The study population consisted of 37 antiretroviral naïve HIV‐infected children from birth to 
10 years, cared for in the mentioned care centres.  HIV infection was determined using the 
ELISA test, and a viral load test done at baseline served as confirmation of the diagnosis. A 
total of  155  children were  tested  for HIV,  and  37 were HIV‐infected  and  included  in  the 
study.  
 
After randomisation of the initial 37 children, 19 children were included in the E‐group and 
18 in the C‐group (Table 4.1).  Of the 19 children in the E‐group, seven (36.8%) were female 
and 12 (63.1%) were male, and of the 18 children in the C‐group, 8 (44.4%) were female and 
10  (55.6%) were male.  From  the  total  study population  at baseline,  eight  (21.6%) of  the 
children were  in the age group 12‐47 months, 27 (73.0%)  in the age group 48‐107 months 
and  two  (5.4%) were  in  the  age  group  108‐155 months. Only  29  children  completed  the 
intervention, eight dropped out before the end of the study. The reasons for dropping out 
are summarised in Chapter 3, Table 3.3. 
104 
 
  
 
 
 
 
 
 
TABLE 4.1  Age and gender distribution of the experimental and control groups at 
baseline and at the end of the intervention 
 
 
TOTAL  TOTAL 
STUDY  STUDY 
E‐GROUP  C‐GROUP  POPULATI POPULATION (E‐and  ON (E‐ 
C‐group)    and C‐
group)   
AGE GROUP  BASELINE  END 
BASELINE  END (n=14)  BASELINE  (n=37) (n=19)  (n=18)  END (n=15)  (n=29) 
Male  Female  Male  Female  Male  Female  Male  Female  M + F  M + F 
n  %  n  %  n  %  n  %  n  %  n  %  n  %  n  %  n  %  n  % 
1 – 3 years 
3  25  2  28  2  25  2  33  2  20  1  12  2  22  1  16  8  22  7  24 
(12‐ 47 months) 
4 – 8 years 
9  75  4  57  6  75  3  50  7  70  7  88  6  66  5  83  27  73  20  69 
(48 – 107 months) 
9 – 13 years 
0  0  1  14  0  0  1  17  1  10  0  0  1  11  0  0  2  5  2  7 
(108 – 155 
months) 
Total by gender  12  10 10 10 10 10 10 10 100  7  0  8  0  6  0  10  0  8  0  9  0  6  0  37  100  29  100 
 
 
 
 
 
 
 
105 
 
4.3  ANTHROPOMETRIC NUTRITIONAL STATUS 
 
The  anthropometric nutritional  status was evaluated   using weight/height  status, HC  and 
upper arm anthropometry as a proxy.  
 
The  results  of  the  anthropometric  nutritional  status  will  be  described  as  a  comparison 
between the baseline and the end values after intervention, for both the E‐group and the C‐
group,  including  only  the  14  children  in  the  E‐group  and  15  in  the  C‐group  that  have 
completed the study. 
 
4.3.1  Weight/height status 
 
The weight/height status was evaluated according to the WHO 2007 Growth Standards and 
the CDC 2000 Growth Reference Standards.   
 
4.3.1.1  WHO Growth Standards 
 
The frequency distribution of WAZ, HAZ and BMIZ for the E‐group and C‐group at baseline 
and at the end of  intervention, according to the WHO Growth Standards (Frisancho, 2008: 
CD‐ROM) and WHO Z‐score cut‐off values (WHO, 2008:14; 2009b:10) are indicated in Table 
4.2. 
 
According to Table 4.2, a total of 42.9% of the children in the E‐group were underweight at 
the start of the  intervention (14.3% severely underweight and 28.6% underweight). At the 
end of the intervention, the percentage of underweight children in the E‐group remained at 
42.9%. However, all  the  children were now  in  the underweight  category and none  in  the 
severely  underweight  category.  In  the  C‐group,  42.9%  of  the  children were  underweight 
(28.6%  severely  underweight  and  14.3%  underweight)  at  the  start  of  intervention,  and 
57.2% (14.3% severely underweight and 42.9% underweight) at the end of the intervention. 
In the E‐group 57.2% (28.6% + 28.6%) of the children had WAZ in the normal weight ranges, 
both at  the start and  the end of  the  intervention, while  in  the C‐group 57.1%  started  the 
106 
 
intervention in the normal weight range, and 42.9% had WAZ in the normal range at the end 
of intervention.  
 
TABLE 4.2  Frequency of WAZ, HAZ and BMIZ for the experimental and control groups at 
baseline  and  at  the  end  of  intervention,  according  to  the  WHO  Growth 
Standards (Frisancho, 2008: CD‐ROM) and WHO Z‐score cut‐off values (WHO, 
2008:14; 2009b:10) for malnutrition (WHO, 2008:14; WHO, 2009b:10) 
Z‐score  E‐group  C‐group 
(SD)  Category  Baseline  End  Baseline  End 
W/A     n=14  %  n=14  %  n=14*  %  n=14*  % 
< ‐3  Severely underweight  2  14.3  0  0.0  4  28.6  2  14.3 
<‐2 ‐ ≥‐3  Underweight  4  28.6  6  42.9  2  14.3  6  42.9 
<‐1 to ≥‐2 Normal weight  4  28.6  4  28.6  8  57.1  6  42.9 
≥-1 to ≤1 Normal weight  4  28.6  4  28.6  0  0.0  0  0.0 
> 1 to ≤2  Possible growth problem  0  0.0  0  0.0  0  0  0  0 
 
H/A     n=14  %  n=14  %  n=15  %  n=15  % 
< ‐3  Severely stunted  3  21.4  3  21.4  6  40.0  4  26.7 
<‐2 ‐ ≥‐3  Stunted  5  35.7  5  35.7  6  40.0  9  60.0 
<‐1 to ≥‐2 Normal height  5  35.7  4  28.6  3  20.0  2  13.3 
≥-1 to ≤1 Normal height  1  7.1  2  14.3  0  0.0  0  0.0 
> 1 to ≤2  Normal height  0  0.0  0  0.0  0  0.0  0  0.0 
 
BMI/A     n=14  %  n=14  %  n=15  %  n=15  % 
< ‐3  Severely wasted  0  0.0  0  0.0  0  0.0  0  0.0 
<‐2 ‐ ≥‐3  Wasted  1  7.1  0  0.0  1  6.7  1  6.7 
<‐1 to ≥‐2 Normal weight  3  21.4  1  7.1  2  13.3  2  13.3 
≥-1 to ≤1 Normal weight  9  64.3  12  85.7  12  80.0  11  73.3 
> 1 to ≤2  Possible risk of overweight  0  0.0  0  0.0  0  0.0  1  6.7 
>2 to ≤3  Overweight  0  0.0  0  0.0  0  0.0  0  0.0 
>3  Obese  1  7.1  1  7.1  0  0.0  0  0.0 
* One of  the  children  in  the C‐group was 122 months old  at  the  end of  the  intervention,  and  is 
therefore not included.  
 
In  the  E‐group,  57.1%  of  the  children were  stunted  (21.4%  severely  stunted  and  35.7% 
stunted), both at the start and at the end of the study.  In the C‐group, 80% (40% severely 
stunted and 40% stunted) of the children were stunted at the start of the intervention, and 
86.7% (26.7% and 60%) at the end of the  intervention. A total of 42.8% (35.7% + 7.1%) of 
the children in the E‐group had normal H/A, both at the start and at the end of intervention, 
while 20% of the children  in the C‐group had normal H/A at the start of  intervention, and 
13.3% at the end of the intervention. 
107 
 
At the start of the  intervention, 85.7%  (21.4% + 64.3%) of the children  in the E‐group had 
BMIZ  in  the  categories  that  indicate  normal weight.  At  the  end  of  the  intervention  the 
percentage with normal BMIZ was 92.8%  (7.1% + 85.7%).  In  the C‐group, 93.3%  (13.3% + 
80%) of the children had normal BMIZ at the start of the  intervention, and 86.6% (13.3% + 
73.3%) at the end of the intervention.   
 
Table  4.3  shows  the  Z‐score  medians,  quartiles,  minimum  and  maximum  values  and 
differences for the E‐ and the C‐groups for WAZ, HAZ and BMIZ at baseline and at the end of 
intervention according to the WHO Growth Standards (Frisancho, 2008: CD‐ROM) and WHO 
Z‐score cut‐off values (WHO, 2008:14; 2009b:10) for malnutrition. 
 
TABLE 4.3  Medians,  quartiles,  minimums,  maximums  and  differences  for  the 
experimental and control groups  for WAZ, HAZ and BMIZ at baseline  (start) 
and end of intervention, according to the WHO Growth Standards (Frisancho, 
2008: CD‐ROM) and WHO Z‐score cut‐off values  (WHO, 2008:14; 2009b:10) 
for malnutrition 
 
E‐group 
Variable   
Lower  Upper  Signed rank  95% CI for (WHO 
Growth  n  Median  quartile  quartile  Minimum  Maximum  test p‐value  median of 
Standards)  differences 
WAZ  Start  14  ‐1.9  ‐2.4  ‐0.9  ‐3.9  0.5     
  End  14  ‐1.4  ‐2.5  ‐1.0  ‐3.0  0.7     
  Diff  14  0.2  0.0  0.4  ‐0.2  1.1  0.02  (‐0.04;0.5) 
HAZ  Start  14  ‐2.3  ‐3.0  ‐1.5  ‐4.1  ‐0.4     
  End  14  ‐2.2  ‐2.9  ‐1.4  ‐3.9  ‐0.1     
  Diff  14  0.1  0.1  0.3  ‐0.3  0.3  0.02  (0.02; 0.29) 
BMIZ  Start  14  ‐0.8  ‐1.0  ‐0.1  ‐2.0  3.2     
  End  14  ‐0.6  ‐0.7  ‐0.1  ‐1.3  3.6     
  Diff  14  0.2  ‐0.1  0.5  ‐0.4  1.4  0.17  (‐0.2; 0.7) 
C‐group 
Variable   
Lower  Upper  Signed rank  95% CI for (WHO 
Growth  n  Median  quartile  quartile  Minimum  Maximum  test p‐value  median of 
Standards)  differences 
WAZ  Start  14  ‐1.9  ‐3.4  ‐1.6  ‐4.9  ‐1.2     
  End  14  ‐2.2  ‐2.9  ‐1.0  ‐2.9  ‐1.0     
  Diff  14  0.2  ‐0.3  0.4  ‐0.5  0.9  0.54  (‐0.4; 0.46) 
HAZ  Start  15  ‐2.9  ‐3.7  ‐2.5  ‐6.3  ‐1.5     
  End  15  ‐2.8  ‐3.4  ‐2.2  ‐6.1  ‐1.3     
  Diff  15  0.2  0.1  0.2  ‐0.2  1.0  0.02  (0.1; 0.2) 
BMIZ  Start  15  ‐0.1  ‐1.0  0.5  ‐2.7  1.0     
  End  15  ‐0.4  ‐0.9  0.2  ‐2.4  1.5     
  Diff  15  0.1  ‐0.5  0.5  ‐0.8  1.0  0.93  (‐0.5; 0.5) 
108 
 
 
The difference in the median WAZ for the E‐group was 0.2 Z‐scores from the start to the end 
of  the  intervention,  the  difference  in  the medians  for  HAZ  was  0.1,  and  for  BMIZ  the 
difference was 0.2 Z‐scores. Although  the differences  for WAZ  (p=0.02) and HAZ  (p=0.02) 
were statistically significant, it was not clinically significant. 
 
The median differences  from  the  start  to  the  end of  the  intervention  for WAZ, HAZ  and 
BMIZ  in  the  C‐group were  0.2,  0.2  and  0.1  Z‐scores  respectively.  The  difference  in  HAZ 
(p=0.02) was statistically significant, however, it was not clinically significant. 
 
4.3.1.2  CDC 2000 Growth Reference Guidelines  
 
The frequency distribution of WAZ, HAZ and BMIZ for the E‐ and C‐groups at baseline and at 
the end of intervention, according to the CDC 2000 Growth Reference Guidelines (Frisancho, 
2008:  CD‐ROM)  and  NCHS/CDC  Z‐score  cut‐off  values  (Lee  &  Nieman,  2010:169),  are 
provided in Table 4.4.  
 
A  total  of  78.6%  of  the  children  in  the  E‐group  were  classified  as  underweight  (14.3% 
severely underweight, 35.7% moderately underweight and 28.6% mildly underweight) at the 
start  of  the  intervention.  At  the  end  of  the  intervention,  the  total  in  the  underweight 
categories  was  the  same  (78.6%),  but  with  a  shift  in  categories  to  14.3%  severely 
underweight,  28.6% moderately  underweight  and  35.7% mildly  underweight.    In  the  C‐
group,  all  the  children were  underweight  (33.3%  severely  underweight,  20% moderately 
underweight, and 46.7% mildly underweight) at the start and end of the intervention, with a 
shift  in  categories  (33.3  severely  underweight,  26.7% moderately  underweight  and  40% 
mildly underweight). A total of 21.4% of the children  in the E‐group had a normal WAZ at 
the start as well as at the end of the intervention, while no children in the C‐group had WAZ 
in the normal weight range. 
 
 
 
109 
 
TABLE 4.4  Frequency of WAZ, HAZ and BMIZ for the experimental and control groups at 
baseline and at the end of  intervention, according to the CDC 2000 Growth 
Reference Guidelines (Frisancho, 2008: CD‐ROM) and NCHS/CDC Z‐score cut‐
off values (Lee & Nieman, 2010:169) for malnutrition 
 
Z‐score  E‐group    C‐group Category 
(SD)  Baseline  End    Baseline  End 
W/A     n=14  %  n=14  %  n=15  %  n=15  % 
< ‐3   Severely underweight  2  14.3  2  14.3  5  33.3  5  33.3 
<‐2 to ≥‐3  Moderately underweight  5  35.7  4  28.6  3  20.0  4  26.7 
< ‐1 to ≥‐2  Mildly underweight  4  28.6  5  35.7  7  46.7  6  40.0 
 ≥‐1 to≤2  Normal weight  3  21.4  3  21.4  0  0.0  0  0.0 
>2  Overweight  0  0.0  0  0.0  0  0.0  0  0.0 
 
H/A     n=14  %  n=14  %  n=15  %  n=15  % 
< ‐3   Severely stunted  3  21.4  2  14.3  4  26.7  4  26.7 
<‐2 to ≥‐3  Moderately stunted  5  35.7  5  35.7  8  53.3  7  46.7 
< ‐1 to ≥‐2  Mildly stunted  3  21.4  5  35.7  3  20.0  4  26.6 
 ≥‐1 to≤2  Normal height  3  21.4  2  14.3  0  0.0  0  0.0 
>2  Above normal  0  0.0  0  0.0  0  0.0  0  0.0 
 
BMI/A     n=14  %  n=14  %  n=15  %  n=15  % 
< ‐3   Severely underweight  0  0.0  0  0.0  1  6.7  1  6.7 
<‐2 to ≥‐3  Underweight  1  7.1  0  0.0  1  6.7  1  6.7 
< ‐1 to ≥‐2  Normal weight  5  35.7  3  21.4  2  13.3  2  13.3 
 ≥‐1 to≤2  Normal weight  7  50.0  10  71.4  11  73.3  11  73.3 
>2  Overweight  1  7.1  1  7.1  0  0.0  0  0 
 
A  total  of  78.5%  of  the  children  in  the  E‐group  were  stunted  (21.4%  severely,  35.7% 
moderately  and  21.4%  mildly  stunted)  at  the  start  of  intervention.  At  the  end  of  the 
intervention,  85.7%  of  the  children  in  the  E‐group were  stunted  (14.3%  severely,  35.7% 
moderately and 35.7% mildly stunted). In the C‐group, all the children were stunted at the 
start of the intervention (26.7% severely, 53.3% moderately and 20% mildly stunted) and at 
the end of the intervention (26.7% severely, 46.7% moderately, 26.6% mildly stunted). The 
percentages of children with normal HAZ in the E‐group were 21.4% at the start and 14.3% 
at the end of the  intervention. None of the children  in the C‐group had normal HAZ at the 
start or at the end of the study. 
 
110 
 
A total of 85.7% (35.7% + 50%) of the children in the E‐group had normal BMIZ at the start 
of the intervention. At the end of the intervention, 92.8% (21.4% + 71.4%) of the children in 
the  E‐group  had  normal  BMIZ.  In  the  C‐group,  a  total  of  86.6%  (13.3%  +  73.3%)  of  the 
children had BMIZ  in  the normal weight  ranges, both  at  the  start  and  at  the  end of  the 
intervention.  
 
Table  4.5  shows  the  Z‐score  medians,  quartiles,  minimum  and  maximum  values  and 
differences for the E‐ and C‐groups for WAZ, HAZ and BMIZ at baseline and at the end of the 
intervention, according to the CDC 2000 Growth Reference Guidelines (Frisancho, 2008: CD‐
ROM) and NCHS/CDC Z‐score cut‐off values (Lee & Nieman, 2010:255) for malnutrition. 
 
The  median  WAZ  for  the  E‐group  had  a  difference  of  0.2  Z‐scores  from  the  start  of 
intervention to the end of the intervention. The median values for HAZ had a difference of 
0.1 Z‐scores, and the median values for BMIZ had a difference of 0.1 Z‐scores from the start 
to the end of the intervention. These differences were, however not statistically significant. 
 
The median WAZ for the C‐group had a difference of 0.2 Z‐scores from the start to the end 
of  the  intervention.  The  median  difference  in  HAZ  was  0.1  Z‐scores  and  the  median 
difference  in BMIZ was  0.2  Z‐scores.  The  p‐values  showed  that  the  differences were  not 
statistically significant. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
111 
 
TABLE 4.5  Medians,  quartiles,  minimums,  maximums  and  differences  for  the 
experimental and control groups for WAZ, HAZ and BMIZ at baseline and at 
the  end  of  intervention,  according  to  the  CDC  2000  Growth  Reference 
Guidelines  (Frisancho, 2008: CD‐ROM) and NCHS/CDC Z‐score cut‐off values   
(Lee & Nieman, 2010:255) for malnutrition 
 
E‐group 
Variable  95% CI for 
(CDC Growth    Lower  Upper  Signed rank 
Reference)  n  Median  quartile  quartile  Minimum  maximum  test p‐value  median of differences 
WAZ  Start  14  ‐2.1  ‐2.7  ‐1.0  ‐4.7  0.7     
  End  14  ‐1.5  ‐2.7  ‐1.0  ‐3.5  0.9     
  Diff  14  0.2  0.1  0.5  ‐0.2  1.5  0.45  (0.4; 0.5) 
HAZ  Start  14  ‐2.2  ‐2.9  ‐1.3  ‐3.6  ‐0.0     
  End  14  ‐2.2  ‐2.8  ‐1.2  ‐3.5  0.2     
  Diff  14  0.1  0.0  0.2  ‐0.3  0.4  0.23  (‐0.1; 0.2) 
BMIZ  Start  14  ‐0.8  ‐1.4  ‐0.1  ‐2.9  2.7     
  End  14  ‐0.7  ‐0.8  ‐0.2  ‐1.4  2.9     
  Diff  14  0.1  ‐0.1  0.7  ‐0.4  1.73  0.98  (‐0.6; 0.6) 
C‐group 
Variable  95% CI for 
(CDC Growth   
Reference)  n  Median  Lower  Upper quartile  quartile  Minimum  maximum 
Signed rank 
test p‐value  median of differences 
WAZ  Start  15  ‐2.1  ‐4.1  ‐1.7  ‐6.1  ‐1.2     
  End  15  ‐2.4  ‐3.4  ‐1.6  ‐6.7  ‐1.0     
  Diff  15  0.2  ‐0.4  0.5  ‐0.6  1.5  0.45  (‐0.4; 0.5) 
HAZ  Start  15  ‐2.7  ‐3.6  ‐2.1  ‐5.9  ‐0.0     
  End  15  ‐2.6  ‐3.1  ‐1.9  ‐5.9  0.2     
  Diff  15  0.1  ‐0.1  0.2  ‐0.3  0.4  0.23  (‐0.1; 0.2 
BMIZ  Start  15  ‐0.2  ‐1.5  0.3  ‐3.9  2.7     
  End  15  ‐0.4  ‐1.2  0.2  ‐3.3  2.9     
  Diff  15  0.2  ‐0.6  0.6  ‐1.0  1.7  1.0  (‐0.6; 0.6) 
 
 
4.3.1.3 Comparison of weight/height  status using  the WHO Growth Standards and  cut‐off 
values vs. CDC 2000 Growth Reference Guidelines and NCHS/CDC cut‐off values  
 
Both  the WHO  Growth  Standards  (Frisancho,  2008:  CD‐ROM) with WHO  Z‐score  cut‐off 
values  (WHO,  2008:14;  2009b:10)  for malnutrition  and  the  CDC  2000 Growth  Reference 
Guidelines (Frisancho, 2008: CD‐ROM) with NCHS/CDC Z‐score cut‐off values (Lee & Nieman, 
2007:255) for malnutrition were used to evaluate the weight/height status and the  impact 
of  the  supplementation  products  on  the  study  groups.  The  cut‐off  values  for  the  two 
reference guidelines differ, as shown in Table 4.6.  
 
112 
 
TABLE 4.6  Comparison  of  WAZ,  HAZ  and  BMIZ  values  using  WHO  Growth  Standards 
(Frisancho, 2008: CD‐ROM) with WHO Z‐score cut‐off values  (WHO, 2008:14; 
2009:10)  for  malnutrition  vs.  the  CDC  2000  Growth  ReferenceGuidelines 
(Frisancho,  2008:  CD‐ROM)  with  NCHS/CDC  Z‐score  cut‐off  values  (Lee  & 
Nieman, 2003:347; 2007:255) for malnutrition  
 
Z‐score  WHO Definition  CDC 
E‐group  C‐group 
Definition  Baseline %  End %  Baseline %  End % 
W/A    N=14 N=14 N=14 N=14 N=14  N=15  N=14 N=15
    WHO CDC WHO CDC WHO  CDC  WHO CDC
< ‐3  Severely u/w  Severely u/w 14.3 14.3 0 14.3 28.6  33.3  14.3 33.3
<‐2 to ≥‐
3  Underweight  Moderately u/w  28.6  35.7  42.9  35.7  14.3  20.0  42.9  26.7 
< ‐1 to ≥‐
2  Normal weight  Mildly u/w  28.6  28.6  28.6  28.6  57.1  46.7  42.9  40.00 
≥‐1 to ≤1  Normal weight  N.A. 28.6 N.A. 28.6 N.A. 0  N.A  0 N.A
≥‐1 to ≤2  N.A.  Normal weight N.A. 21.4 N.A. 21.4 N.A  0  N.A 0
>1 to ≤2  Possible growth problem  N.A.  0  N.A.  0  N.A.  0  N.A  0  N.A 
> 2  Possible growth problem  Overweight  0  0  0  0  0  0  0  0 
>3  Possible growth problem  N.A.  0  N.A.  0  N.A.  0  N.A  0  N.A 
H/A    N=14 N=14 N=14 N=14 N=15  N=15  N=15 N=15
    WHO CDC WHO CDC WHO  CDC  WHO CDC
< ‐3  Severely stunted  Severely stunted 21.4 21.4 21.4 14.3 40.0  26.7  26.7 26.7
<‐2 to ≥‐
3  Stunted 
Moderately 
stunted  35.7  35.7  35.7  35.7  40.0  53.3  60.0  46.7 
<‐1 to ≥ ‐
2  Normal height  Mildly stunted  35.7  21.4  28.6  35.7  20.0  20.0  13.3  26.7 
≥‐1 to ≤1  Normal height  N.A. 7.1 N.A. 14.3 N.A. 0  N.A.  0 N.A.
≥‐1 to ≤2  N.A.  Normal height N.A. 21.4 N.A. 14.3 N.A.  0  N.A. 0
>1 to ≤2  Normal height  N.A. 0 N.A 0 N.A 0  N.A  0 N.A
> 2  Normal height  Above normal 0 0 0 0 0  0  0 0
BMI/A    N=14 N=14 N=14 N=14 N=15  N=15  N=15 N=15
    WHO CDC WHO CDC WHO  CDC  WHO CDC
< ‐3  Severely wasted  Severely u/w 0 0 0 0 0  6.7  0 6.7
<‐2 to ≥‐
3  Wasted  Underweight  7.1  7.1  0  0  6.7  6.7  6.7  6.7 
< ‐1 to ≥‐
2  Normal weight  Normal weight  21.4  35.7  7.1  21.4  13.3  13.3  13.3  13.3 
≥‐1 to ≤1  Normal weight  N.A. 64.3 N.A. 85.7 N.A. 80.0  N.A.  73.3 N.A.
≥‐1 to ≤2  N.A.  Normal weight N.A. 50.0 N.A. 71.4 N.A.  73.3  N.A. 73.3
>1 to ≤2  Possible risk of o/w  N.A. 0 N.A. 0 N.A. 0  N.A.  6.7 N.A.
> 2  Overweight  Overweight 0 7.1 0 7.1 0  0  0 0
>3  Obese Obese 7.1 0 7.1 0 0  0  0 0
 
 
 
113 
 
According  to  Table  4.6,  the  biggest  difference  between  the  WHO  and  NCHS/CDC 
classifications for W/A are the cut‐off points for normal weight and underweight. The WHO 
classifies normal weight in the range WAZ ≥‐2SD to <1SD, while the NCHS/CDC classification 
for normal weight is from WAZ >‐1SD to ≤2SD.  Due to these differences, the WHO classifies 
57.2% (28.6% + 28.6%) of the children in the E‐group with normal W/A, at the start as well 
as at the end of the intervention, while according to the NCHS/CDC classification only 21.4% 
of  the  children  in  the  E‐group  had  normal  W/A  at  the  start  and  at  the  end  of  the 
intervention.  In  the C‐group  the WHO  classification  system  ranked  57.1% of  the  children 
with  normal  weight  at  the  start  of  the  intervention,  and  42.9%  at  the  end  of  the 
intervention. According to the NCHS/CDC classification none of the children  in the C‐group 
had normal W/A, because the NCHS/CDC cut‐off values  for mild underweight corresponds 
with one of the WHO cut‐off values and Z‐score ranges for normal weight. 
 
The WHO classifies severe stunting as HAZ <‐3SD, and the cut‐off values for stunting is HAZ 
<‐2SD to ≥‐3SD. The NCHS/CDC classifies severe stunting as HAZ <‐3SD, moderate stunting 
as HAZ  <‐2SD  to  ≥‐3SD,  and mild  stunting  as  <‐1SD  to  ≥‐2SD. With  these  cut‐off  points, 
according to the WHO classification, 57.1% of  the children  in the E‐group were stunted at 
both  the  start and end of  the  intervention. The NCHS/CDC  system classified 78.5% of  the 
children in the E‐group as stunted at the start and at the end of the intervention. In the C‐
group  the  WHO  system  classified  80%  of  the  children  as  stunted  at  the  start  of  the 
intervention, and 86.7% at the end of the intervention. According to the NCHS/CDC system 
all  the  children  in  the  C‐group  were  stunted  at  the  start  as  well  as  at  the  end  of  the 
intervention.  
 
The WHO cut‐off values for BMIZ is <‐3SD for severe wasting, and BMIZ <‐2SD to ≥‐3SD for 
wasting. Normal weight  is  in  the  ranges BMIZ  ≥‐2SD  through  to  ≤1SD. Above 1 SD  (>1SD) 
indicates a possible growth problem. According  to  the NCHS/CDC classification, a BMIZ <‐
3SD indicates severe underweight, BMIZ <‐2SD to ≥‐3SD indicates underweight, BMIZ ≥‐2SD  
through to ≤2SD indicates normal weight, and BMIZ above 2SD (>2SD) indicates overweight. 
According to both the WHO and NCHS/CDC classification systems, 85.7% of the children  in 
the  E‐group  had  normal  BMIZ  at  the  start  of  intervention,  and  92.8%  at  the  end  of  the 
intervention. In the C‐group, the WHO classification system classified 93.3% of the children  
114 
 
with normal BMIZ at the start of the intervention, and 86.6% at the end of the intervention. 
According to the NCHS/CDC classification system, 86.6% of the children  in the C‐group had 
normal BMIZ at the start as well as at the end of the intervention. 
 
According  to  the WHO classification system, 7.1%  (1 of 14) of  the children  in  the E‐group 
was wasted and 7.1% (1 of 14) was obese at the start of the intervention. According to the 
NCHS/CDC classification, 7.1% of the children in the E‐group was underweight at the start of 
the intervention, and 7.1% was overweight. At the end of the intervention, the WHO system 
classified  7.1%  of  the  children  in  the  E‐group  as  obese,  and  the NCHS/CDC  classification 
system  classified  7.1%  as  overweight.  In  the  C‐group,  the WHO  system  classified  1  child 
(6.7% of 15) as wasted, both at the start and at the end of the intervention. The NCHS/CDC 
system classified 1 child  (6.7% of 15) as severely underweight and 1 child  (6.7% of 15) as 
underweight at the start as well as at the end of intervention.  
  
4.3.2  Head Circumference  
 
HC  was  expressed  as  percentile  values  for  HC/A  and  evaluated  according  to  the WHO 
Growth  Standards  (Frisancho,  2008:CD‐ROM)  and  percentile  cut‐off  values  for 
anthropometric nutritional  status and head  circumference  shown  in Table 4.7  (Frisancho, 
2008:306, 314).  
 
TABLE 4.7  Percentile distribution  for head  circumference‐for‐age  for  the experimental 
and  control  groups  according  to  the  WHO  Growth  Standards  (Frisancho, 
2008:CD‐ROM)  and  percentile  cut‐off  values  for  the  evaluation  of 
anthropometric  nutritional  status  and  head  circumference  (Frisancho, 
2008:306, 314)  
    E‐group  C‐group 
    Baseline  End  Baseline  End 
Percentile  Description  n=9  %  n=9  %  n=10  %  n=10  % 
<5  Small head circumference  1  11  1  11  4  40  5  50 
≥ 5  to ≤ 14.9  Below average  1  11  1  11  1  10  0  0 
≥15 to ≤ 84.9  Healthy  5  56  5  56  4  40  5  50 
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average  1  11  1  11  1  10  0  0 
≥ 95  Large head circumference  1  11  1  11  0  0  0  0 
115 
 
HC was evaluated for the age group 12 to 72 months (Frisancho, 2008:CD‐ROM). The HC of 
19 of the study children could be evaluated (Table 4.7). HC was evaluated only as part of the 
total  anthropometric evaluation of  the  study  children,  and was not used  to evaluate  the 
impact of the nutrition supplementation. 
 
The HC/A of the majority of children in the E‐group (56%) were in the healthy range at both 
the start and end of the intervention. In the C‐group 40% of the children had small HC/A at 
the  start  of  intervention,  and  40%  had  HC/A  in  the  healthy  range.  At  the  end  of  the 
intervention, 50% in the C‐group had small HC/A and 50% had HC/A in the normal range. 
 
Table  4.8  shows  the  percentile medians,  quartiles, minimum  and maximum  values  and 
differences  for  the HC/A  in  both  the  E‐  and  C‐groups  at  baseline  and  at  the  end  of  the 
intervention,  according  to  the  WHO  Growth  Standards  (Frisancho,  2008:CD‐ROM)  and 
percentile  cut‐off  values  for  anthropometric  nutritional  status  and  head  circumference 
(Frisancho, 2008:306, 314). The median HC  for  the E‐group had a difference of 0 Z‐scores 
from  the  start  to  the  end  of  the  intervention.  The  median  HC  for  the  C‐group  had  a 
difference of ‐0.2 from the start to the end of intervention. The p‐values confirmed that the 
differences in HC were not significant. 
 
TABLE 4.8  Medians,  quartiles,  minimums,  maximums  and  differences  for  HC‐for‐age 
percentiles  for  the experimental and control groups at  the  start and at  the 
end  of  intervention,  according  to  WHO  Growth  Standards  (Frisancho, 
2008:CD‐ROM)  and  percentile  cut‐off  values  for  the  evaluation  of 
anthropometric  nutritional  status  and  head  circumference  (Frisancho, 
2008:306, 314)  
 
E‐group 
HEAD    Signed  95% CI for 
CIRCUM‐ N  Median  Lower  Upper quartile  quartile  Minimum  maximum  rank test  median of FERENCE  p‐value  differences 
E‐group  Start  9  46.1  31.1  69.5  3.6  99.9     
  End  9  34.9  31.1  69.5  2.4  99.9     
  Diff  9  0  ‐3.0  0  ‐11.4  3.33  0.31  (‐1.2; 0.0) 
C‐group 
C‐group  Start  10  13.2  1.5  44.9  0.2  87.7     
  End  10  12.5  0.8  44.9  0.2  84.2     
  Diff  10  ‐0.2  ‐0.7  0  ‐3.5  0  0.06  (‐0.4; 0.0) 
 
116 
 
4.3.3  Upper arm anthropometry 
 
Upper arm anthropometry was evaluated in terms of MUAC, TSF, UAMA and UAFA. MUAC, 
TSF,  UAMA  and  UAFA  were  expressed  as  MUAC/A‐,  TSF/A‐,  UAMA/A‐  and  UAFA/A 
percentiles and was evaluated according to the Comprehensive Anthropometric Reference 
based on the NHANES III for children and adults (Frisancho, 2008:VII, 112, CD‐ROM) and the 
percentile  cut‐off  values  and  categories  for  anthropometric  nutritional  status  and  arm 
anthropometry (Frisancho, 2008:306, 314‐317) shown in Table 4.9.  
 
The MUAC/A in the E‐group were the same (healthy range 35.7%, below average 35.7% and 
low range 21.4% respectively) at the start and at the end of intervention.  In the C‐group at 
the start of  the  intervention  the children  fell  in  the healthy  (40%), below average  (33.3%) 
and  low (26.7%) categories, while at the end of the  intervention they fell  in the  low (40%), 
healthy (26.6%) and below average (13.3%) categories. 
 
The TSF/A of the majority of the children in the E‐group (71.4%) and C‐group (86.7%) fell in 
the healthy range at both the start and end of the intervention.  
 
The UAMA/A of the E‐group at both the start and end of the intervention fell mainly in the 
below average (42.9% & 50% respectively) and healthy (21.4% & 35.7% respectively) ranges. 
In the C‐group the UAMA/A of the majority also fell mainly in the below average (40% and 
26.7%)  and  healthy  ranges  (40%  and  53.3%),  at  the  start  as  well  as  the  end  of  the 
intervention.  
 
The UAFA/A of  the  children  in  the  E‐group  fell mainly  in  the below  average  (35.7%)  and 
healthy  ranges  (35.7%)  at  the  start  of  the  intervention,  and  in  the wasted  (28.6%)  and 
healthy  ranges  (42.9%)  at  the  end  of  the  intervention.  In  the  C‐group,  the  UAFA/A  fell 
mainly in the wasted (40%) and healthy ranges (40%) at the start of the intervention, and in 
the below average (33.3%) and healthy ranges (46.7%) at the end of the intervention.  
 
 
 
117 
 
TABLE 4.9  Percentile  distribution  of  MUAC/A,  TSF/A,  UAMA/A  and  UAFA/A  for  the 
experimental  and  control  groups,  at  baseline  and  at  end  of  intervention, 
according  to  the  Comprehensive  Anthropometric  Reference  based  on  the 
NHANES  III  for  children  and  adults  (Frisancho,  2008:CD‐ROM)  and  the 
percentile cut‐off values and categories for anthropometric nutritional status 
and arm anthropometry (Frisancho, 2008:306, 314‐317) 
 
E‐group   C‐group 
Percentile  Category 
Baseline End   Baseline End 
MUAC/A    N=14  % N=14 % N=15 % N=15  % 
<5  Low  3  21.4 3 21.4 4 26.7  6  40.0
≥ 5  to ≤ 14.9    Below average  5  35.7 5 35.7 5 33.3  2  13.3
≥15 to ≤ 84.9  Healthy range  5  35.7 5 35.7 6 40.0  7  26.6
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average  0  0 0 0 0 0 0  0 
≥ 95  Excessive 1  7.1 1 7.1 0 0 0  0 
TSF/A    N=14  % N=14 % N=15 % N=15  % 
<5  Lean  2  14.3 2 14.3 0 0 0  0 
≥ 5  to ≤ 14.9    Below average  1  7.1 1 7.1 0 0 0  0 
≥15 to ≤ 84.9  Healthy range  10  71.4 10 71.4 13 86.7  13  86.7
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average  0  0 0 0 1 6.7  1  6.7
≥ 95  Excess fat 1  7.1 1 7.1 1 6.7  1  6.7
UAMA/A    N=14  % N=14 % N=15 % N=15  % 
<5   Low  muscle, 
wasted  4  28.6  2  14.3    3  20.0  3  20.0 
≥ 5  to ≤ 14.9    Below average  6  42.9 7 50.0 3 40.0  4  26.7
≥15 to ≤ 84.9  Healthy range  3  21.4 5 35.7 9 40.0  8  53.3
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average  1  7.1 0 0 0 0 0  0 
≥ 95  High  muscle, 
0  0  0  0    0  0  0  0 
good nutrition 
 
UAFA/A    N=14  % N=14 % N=15 % N=15  % 
<5  Wasted  3  21.4 4 28.6 6 40.0  3  20.0
≥ 5  to ≤ 14.9    Below average  5  35.7 3 21.4 2 13.3  5  33.3
≥15 to ≤ 84.9  Healthy range  5  35.7 6 42.9 6 40.0  7  46.7
≥ 85 to ≤ 94.9  Above average  0  0 0 0 1 6.7  0  0 
≥ 95  Excess fat  1  7.1 1 7.1 0 0 0  0 
 
Table  4.10  shows  the  percentile medians,  quartiles, minimum  and maximum  values  and 
differences for the MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and UAFA/A percentiles in the E‐ and C‐groups 
at  the  start  and  at  the  end  of  the  intervention,  according  to  the  Comprehensive 
Anthropometric  Reference  based  on  the  NHANES  III  for  children  and  adults  (Frisancho, 
2008:CD‐ROM)  and  the  percentile  cut‐off  values  and  categories  for  anthropometric 
nutritional status and arm anthropometry (Frisancho, 2008:306, 314‐317). 
118 
 
TABLE 4.10  Percentile  medians,  quartiles,  minimums,  maximums  and  differences  for 
MUAC/A,  TSF/A,  UAMA/A  and  UAFA/A  in  the  experimental  and  control 
groups at baseline and end, according to the Comprehensive Anthropometric 
Reference based on the NHANES III for children and adults (Frisancho, 2008: 
CD‐ROM) and the percentile cut‐off values and categories for anthropometric 
nutritional status and arm anthropometry (Frisancho, 2008:306, 314‐317)  
 
E‐group 
Variable   
(NHANES  N  Median  Lower  Upper  Minimum  maximum  Signed rank 
95% CI for 
III Based)  quartile  quartile  test p‐value 
median of 
differences 
MUAC  Start  14  13.0  8.6  35.8  0  99.1     
  End  14  11.4  5.9  28.8  0  98.2     
  Diff  14  ‐2.1  ‐3.2  ‐0.1  ‐7.1  0  0.00  (‐5.2; 0) 
TSF  Start  14  39.3  27.4  57.7  1.9  96.0     
  End  14  37.8  24.6  55.7  1.9  96.0     
  Diff  14  0  ‐2.0  0  ‐2.9  0  0.03  (‐2.7; 0) 
UAMA  Start  14  11.7  3.6  30.5  2.2  89.6     
  End  14  9.8  8.1  20.1  2.4  62.2     
  Diff  14  0.18  ‐3.6  3.6  ‐27.4  8.2  1.00  (‐6.2; 6.1) 
UAFA  Start  14  13.3  6.7  20.1  0  96.7     
  End  14  15.5  4.3  40.9  0  99.9     
  Diff  14  3.2  ‐0.4  9.0  ‐9.4  20.8  0.13  (‐1.5; 13.1) 
C‐group 
Variable    95% CI for 
(NHANES  N  Median  Lower  Upper quartile  quartile  Minimum  maximum 
Signed rank 
III Based)  test p‐value 
median of 
differences 
MUAC  Start  14  11.1  1.9  26.7  0.2  73.1     
  End  14  9.2  2.9  22.7  0.2  66.7     
  Diff  14  ‐2.1  ‐3.2  ‐0.1  ‐7.1  6.5  0.02  (‐5.1; ‐0.3) 
TSF  Start  14  50.3  32.5  67.0  17.3  96.3     
  End  14  48.9  33.6  66.2  15.9  95.1     
  Diff  14  0  ‐1.9  0  ‐2.9  3.5  0.25  (‐1.4; 0) 
UAMA  Start  14  22.5  7.0  31.5  2.2  46.9     
  End  14  18.7  8.9  30.9  0.8  59.2     
  Diff  14  0.2  ‐3.6  3.6  ‐27.4  16.9  0.64  (‐4.2; 2.3) 
UAFA  Start  14  11.3  0.1  41.1  0.0  92.7     
  End  14  14.5  9.5  39.3  0  63.3     
  Diff  14  3.2  ‐0.4  9.0  ‐9.4  27.9  0.23  (‐3.7; 11.0) 
 
The difference  in the median values for MUAC/A  in the E‐group was  ‐2.1 percentile values 
from  the  start of  intervention  to  the end of  the  intervention,  and 0.00, 0.18  and 3.2  for 
TSF/A, UAMA/A and UAFA/A respectively. Although the differences in the MUAC/A (P<0.05) 
and  TSF/A  (P<0.05)  in  the  E‐group were  statistically  significant,  they were  not  clinically 
significant.  
 
119 
 
The differences in the median values for in the C‐group were ‐2.1, 0.0, 0.2 and 3.2 percentile 
values for MUAC/A, TSF/A, UAMA/A and UAFA/A respectively. Although the p‐values for the 
median  differences  for MUAC  (P<0.05),  was  statistically  significant,  it  was  not  clinically 
significant.  
 
4.4   SUMMARY 
 
This  study  was  carried  out  to  measure  the  impact  of  an  enriched,  maize‐based  food 
supplement with added α‐amylase on the anthropometric nutritional status of HIV‐infected 
children in care centres in the Mangaung area of Bloemfontein in the Free State Province. A 
total of 37 HIV‐infected children aged 1 to 10 years were selected  for the  intervention, of 
whom 29 children completed the intervention. 
 
When comparing to the WHO Growth Standards and cut‐off values for malnutrition (Table 
4.2), 42.9% of the children in both the E‐ and C‐group were underweight for age at the start 
of the intervention. At the end of the intervention, 42.9% in the E‐group and 57.2% in the C‐
group were  underweight  for  age.  The majority  of  children were  stunted  in  the  E‐group 
(57.7% at the start and end of the intervention) as well as in the C‐group (80% at start and 
85.7% at end).  BMI/A was normal for most of the children in the E‐group (85.7% at the start 
of  intervention, and 92.8% at  the end), as well as  in  the C‐group  (93.3% at  the  start and 
86.6% at the end of intervention). 
 
According to the CDC 2000 Growth Reference and the NCHS/CDC classification (Table 4.4), 
78.6% of the children in the E‐group were underweight for age at both the start and end of 
the intervention. All the children in the C‐group were underweight. Most of the children in 
the E‐group were stunted at the start (78.6%) and end (85.7%) of the study.  All the children 
in the C‐group were stunted at both the start and at the end of the study. The majority of 
children in both the E‐group (86.7% at start and 92.8% at end) and the C‐group (86.6%) had 
a normal BMI/A at baseline and end of intervention. 
 
The WHO Standards (Table 4.6) classified fewer children as underweight and stunted than 
the NCHS/CDC  classification  system.  The  classifications  for BMI/A with  the WHO  and  the 
120 
 
NCHS/CDC    classification  systems were  very  similar, where  the majority of  children were 
classified with  normal  BMI/A  (WHO:  E‐group  85.7%  start  and  end,  C‐group  93.3%  start, 
86.6% end, NCHS/CDC: E‐group 86.7% start, 92.8% end, C‐group 86.6% start and end).   
 
The HC/A  (Table 4.8)  for  the majority of children  in  the E‐group was normal  (56%) at  the 
start and end of the study, and for the C‐group 40% had normal HC/A at the start and 50% 
at the end of intervention. 
  
The MUAC/A (Table 4.9) of the E‐group fell mainly in the healthy (35.7%) and below average 
(35.7%) ranges at the start and at the end of intervention.  In the C‐group the children fell in 
the healthy  (40%), below  average  (33.3%)  and  low  (26.7%)  categories  at  the  start of  the 
intervention, and in the low (40%), healthy (26.6%) and below average (13.3%) categories at 
the end of the intervention. 
 
The TSF/A  (Table 4.9) of  the majority of  the  children  in  the E‐group  (71.4%) and C‐group 
(86.7%) fell in the healthy range, both at the start and end of the intervention.  
 
The UAMA/A  (Table 4.9)   of  the  E‐group  fell mainly  in  the below  average  (42.9% & 50% 
respectively) and healthy  (21.4% & 35.7%  respectively)  ranges at  the start and end of  the 
intervention. In the C‐group the UAMA/A of the majority was in the below average (40% and 
26.7%)  and  healthy  ranges  (40%  and  53.3%),  at  the  start  as  well  as  the  end  of  the 
intervention.  
 
The UAFA/A  (Table  4.9)  of  the  children  in  the  E‐group  fell mainly  in  the  below  average 
(35.7%)  and  healthy  ranges  (35.7%)  at  the  start  of  the  intervention,  and  in  the wasted 
(28.6%) and healthy  ranges  (42.9%) at  the end of  the  intervention. The UAFA/A of  the C‐
group  fell  mainly  in  the  wasted  (40%)  and  healthy  ranges  (40%)  at  the  start  of  the 
intervention, and in the below average (33.3%) and healthy ranges (46.7%) at the end of the 
intervention.  
 
121 
 
No clinically significant changes in anthropometric nutritional status were seen between the 
baseline and end results within either the E‐ or the C‐groups. Also, there was no significant 
difference between the anthropometric status of the E‐ and C‐groups. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
122 
 
CHAPTER 5 ‐ DISCUSSION 
 
5.1  INTRODUCTION  
 
This study was carried out to determine the impact of an enzyme modified, enriched maize 
based  supplement  on  the  anthropometric  nutritional  status  of  anti‐retroviral  naïve,  food 
secure but economically deprived, HIV‐infected children in care centres in Mangaung in the 
Free  State  Province.  The  most  important  observations  regarding  the  anthropometric 
nutritional status of the children at baseline and at the end of  intervention  is discussed  in 
the light of the limitations of the study and compared to other studies.  
 
5.2  LIMITATIONS OF THIS STUDY 
 
The  small  sample  size  of  37  children  of whom  8  dropped  out  during  the  course  of  the 
intervention,  was  the  biggest  limitation  of  this  study.  Only  29  (E=14;  C=15)  children 
completed  the  study.  Due  to  the  small  sample  size,  the  results  of  this  study  should  be 
interpreted with some caution. Practical arrangements around school holidays and day‐care 
centres  that  are  closed  over weekends,  limited  the  intervention  period  to  120  days,  in 
addition  to  having  only  four  days  per  week  to  serve  the  supplement.  Monitoring  of 
supplement consumption and weekly anthropometric measurements would not have been 
possible  if the  intervention was extended over the holiday time, which could have had an 
additional impact on the outcome of the study Even though the children in this study were 
considered to be  food secure  (due to either residence  in a care centre or attendance of a 
day‐care centre), they were from economically deprived families. It is unknown whether this 
social status had an independent impact on the outcome of the study.  
 
The  study was  carried  out  in  six  care  centres  simultaneously,  leading  to  the  researchers 
having  to  rely  heavily  on  the  staff  of  the  centres  for  the  correct  preparation  of  the 
supplements. All staff employed by  these  facilities was  trained  intensively and monitoring 
and control measures were put into place to monitor adherence to the protocol. Yet, even 
though  everything  was  done  to  make  sure  that  the  study  protocol  was  followed,  the 
researchers still had to rely and depend on the willingness and commitment of the staff at 
123 
 
the participating facilities, which is difficult to control unless the researchers are present at 
all times, which was not possible in this study.  
 
5.3  ANTHROPOMETRY AT BASELINE 
 
The  results  of  only  the  29 HIV‐infected  participants who  completed  the  intervention  are 
discussed. The mean (SD) age of the 29 children at baseline was 64.1 months (23.6 months). 
Children in the E‐group received the E‐product (enzyme modified) and those in the C‐group 
the C‐product (no added enzyme).  
 
5.3.1.    Weight‐for‐age 
 
HIV infection in children is associated with growth failure and increased mortality (Bailey et 
al.,  1999:535; Arpadi  et  al.,  2000:2501; Maleta  et  al.,  2003:389; Newell  et  al.,  2003:e57; 
Villamor et al., 2005:66). Babies born to HIV‐infected mothers tend to have a mean weight 
that  is  less than that of babies not  infected with HIV (Saavedra et al., 1995:497; Lepage et 
al., 1996:479; Bobat et al., 2001:207; Venkatesh et al., 2010:1366‐7; Kimani‐Murage et al., 
2011:23),  and  their  W/A  stay  behind  that  of  uninfected  children  as  they  grow  older 
(McKinney et al., 1993:580; Bailey et al., 1999:535‐7; Bobat et al., 2001:207). Saavedra et al. 
(1995:499)  reported  that  the  difference  in WAZ  between  HIV‐infected  and  non‐infected 
children became especially noticeable  from age 36 months.  In  the European Collaborative 
Study  it was  found  that differences  in W/A become especially prominent by  four years of 
age, and by age 8 and 10 years, children  infected with HIV weighed on average 7 kg  less 
than those not infected with HIV  (Newell et al., 2003:e57). In the current study, where the 
oldest child was 10 years and the youngest 12 months, the children in the E‐group were on 
average 3.4  kg lighter than the mean weight for age, and those in the C‐group 4.2 kg. In the 
current study, there was no clear pattern showing that older children (eight to 10 years) or 
children older than three to four years had body weights that differed more from the mean 
weight for age than the younger children. The European Collaborative Study was carried out 
amongst children in eight European countries, and the British Growth Standards were used 
for  evaluation  of  their  anthropometric  nutritional  status. Differences  in  growth  between 
ethnical groups could have played a role in the differences between the European children 
124 
 
and  those  in  the  current  study  population.  Differences  between  the  British  Growth 
Standards and the WHO Growth Standards used  in the current study could also contribute 
to the different results found in the current study.  What is of importance, however, is that 
the children in the current study did have WAZ below the means for their age groups. 
 
In the current study, 42.9% of the children in both the E‐ and C‐group were underweight at 
baseline, according to the WHO Growth Standards and cut‐off values for malnutrition (Table 
4.2).  Each  group  had  57.2%  children with  normal WAZ  (≥‐2SD  to  ≤1SD).  The  CDC  2000 
Growth Reference Guide with NCHS/CDC cut‐off values classified 78.6% of  the children  in 
the E‐group and all the children  in the C‐group as underweight for age (<‐3SD to <‐1SD) at 
baseline. 
 
Similar high percentages of  children  classified with underweight  for  age was  reported by 
other  studies  amongst  HIV‐infected  children  in  other  provinces.  At  the  immunology 
outpatient clinic of Livingstone Hospital in the Eastern Cape, 50.9% out of 102 HIV‐infected, 
anti‐retroviral naïve preschool children aged 18 to 72 months (mean age 40.7 months), were 
underweight  for  age  (WAZ  <‐2SD)  (Steenkamp  et  al.,  2004:unpublished).  In  the 
abovementioned study, no significant difference was found between the mean WAZ scores 
of  food secure and  food  insecure children  (food security as reported by children’s carers). 
The children were on the standard treatment regimen for HIV‐infected children according to 
the  government  protocol  at  the  time  of  the  study,  namely  co‐trimoxazole  prophylaxis, 
treatment of opportunistic  infections, therapeutic doses of Vitamin A every 4 to 6 months, 
and a daily multivitamin supplement. 
 
Eley  et  al.  (2002:19)  reported  28%  underweight  (WAZ  <‐2SD,  NCHS  anthropometric 
guidelines)  amongst  60  healthy,  stable,  economically  deprived,  HIV‐infected  children 
(median age 25 months) attending the HIV clinic at the Red Cross War Memorial Children’s 
Hospital  in Cape Town. The  lower median age  (25 months) of the children  in the study by 
Eley et al. (2002:20)   as compared to the mean (SD) age of 64.1   months (23.6 months) of 
the current  study probably played a  role  in  the  lower percentage of underweight  for age 
compared  to  the  current  study  group,  since  WAZ  in  HIV‐infected  children  is  more 
prominently  influenced  after  age  36  months  (Saavedra  et  al.,  1995:499)  or  48  months 
125 
 
(Newell et al., 2003:e52). The  fact  that  the Cape Town study specifically  targeted healthy, 
stable HIV‐infected children, could also explain the lower percentage of WAZ.  Although HIV‐
infected  children  in  general  grow  slower  than  non‐infected  children,  associated  illnesses 
consistently worsen already delayed growth in W/A (Bailey et al., 1999:537).  
 
Statistics on  ill, HIV‐infected children aged one  to 59 months, admitted  (with pneumonia, 
gastro‐enteritis, TB)  to Chris Hani Baragwanath Hospital  from October 2007  to December 
2007,  shows  55.3%  severe  underweight  (WAZ  <‐3SD)  on  admission  (Dramowski  et  al., 
2011:20). In the study by Steenkamp et al. (2004) where the percentage of underweight was 
50.9%,  children with  lower  Z‐scores  had  decreased  food  intake  (due  to  illness),  chronic 
diarrhoea,  HIV  symptoms  and  TB  symptoms.  Newell  et  al.  (2003:e58)  also  found  that 
children  with  severe  HIV  symptoms  had  lower  WAZ  than  those  with  mild/moderate 
symptoms or asymptomatic children. The health status of the children in the current study 
was  evaluated  by  Researcher  1  (Steenkamp  et  al.,  2009:133),  using  several  evaluation 
systems which  included the WHO Clinical Staging for  Infants and Children with established 
HIV Infection.  Only four of the children were classified with Clinical Stage 1, seven each with 
Stage 2 and 3, and 19 with Stage 4  (37 children,  including eight drop‐outs). The  relatively 
poor  health  status  of  this  group  of  children may  explain  the  42.9%  children  classified  as 
underweight in this study.   
 
The incidence of malnutrition in groups of unknown HIV status is lower when compared to 
studies targeting HIV‐infected children. A study of the anthropometric nutritional status of 
preschool children (younger than 72 months) in two informal settlements in the Mangaung 
area classified 19.8% and 18.6% of the children as underweight for age (WAZ <‐2SD, using 
NCHS reference guidelines) (Dannhauser et al., 2000:303). 
 
National studies  in South Africa where HIV status was not taken  into consideration,  found 
13.6% (WAZ <‐2SD) and 2.4% (WAZ <‐3SD) underweight  in children aged 6 – 71 months  in 
the Free State Province, and 9.3% (WAZ <‐2SD) and 1.4% (WAZ <‐3SD) in the total Republic 
of  Soutth  Africa  (RSA)  (SAVACG,  1996:102).    In  1999,  the  prevalence  of  underweight 
amongst children aged 1 to 9 years was 10.3% for the RSA (NFCS, 2000:193), and in 2005 the 
126 
 
prevalence  in  the  same  age  group  was  9.3%  (NFCS‐FB,  2007:144).  NCHS  1977  Growth 
Reference Guidelines were used in these studies.  
 
The median WAZ  of  the  current  study  population  (Table  4.3)  (E‐group  ‐1.9SD;  C‐group  ‐
1.9SD,  using WHO Growth  Standards)  at  baseline  indicated  normal weight,  although  the 
values were very close  to  the  ‐2SD cut‐off value. A  few published  studies could be  found 
that specifically evaluated nutritional status of HIV‐infected children in the age group 1 to 10 
years  in  the RSA. The percentage of underweight  (42.9%)  in  the current study, where  the 
majority of children were classified with WHO Clinical Stage 3 and 4 HIV, was higher  than 
the 28% found in healthy HIV‐infected children in a study by Eley et al. (2002:19), but lower 
than the 50.9% found by Steenkamp et al. (2004:unpublished)  in children at a HIV clinic  in 
the  Eastern Cape who had  symptoms of HIV progression.  The percentage  children  found 
underweight for age in the present study population was also lower than the percentage of 
severely underweight children  (55.3% admitted  for hospitalisation  in Gauteng  (Dramowski 
et al., 2011:20). 
 
5.3.2 Height‐for‐age 
 
Stunting  in HIV‐infected children  is correlated with  increased viral  replication and disease 
progression, and  increased  risk of death  (Pollack et al., 1997:919; Bailey et al., 1999:535; 
Arpadi et al., 2000:2501; Benjamin et al., 2003:2331; Newell et al., 2003:e57; Villamor et al., 
2005:66). Stunting has been  identified as a strongly reliable  instrument  (ranked  first of 11 
factors) to evaluate and monitor the nutritional risk of children infected with HIV (Heller et 
al., 2000:326). In a clinical trial by Benjamin et al. (2003:233‐5) where HIV‐infected children 
aged 3 to 18 years were treated with ARV medications, nutritional status was evaluated as 
part of  the  treatment outcome.  It was  found  that  in children with  improved HAZ  (due  to 
ART), viral count and clinical progression of HIV was reduced significantly (in comparison to 
before treatment), thereby significantly reducing the risk of early death.  
 
A  lower  mean  HAZ  is  reported  in  HIV‐infected  children  born  to  HIV‐infected  mothers, 
compared to uninfected children born to HIV‐infected mothers in South African (Saavedra et 
al., 1995:499; Bobat et al., 2001:207; Webb et al., 2008:88; Venkatesh et al., 2010:1368; 
127 
 
Kimani‐Murage  et  al.,  2011:23)  as  well  as  in  international  studies  (McKinney  et  al., 
1993:581; Pollack et al., 1997:917; Bailey et al., 1999:535; Newell et al., 2003:e52; Webb et 
al., 2008:87) .  
 
Stunting caused by HIV  infection  through MTCT starts very early  in  life. Some  researchers 
identified  low H/A already  in  the  first  three months  (Pollack et al., 1997:919,920), others 
during  the  first  20  months  (Bailey  et  al.,  1999:537).  The  differences  in  height  growth 
become more prominent as the child grows older. In the European Collaborative Study the 
biggest difference  in height growth started around two years of age, and by age 10 years, 
the HIV‐infected children were on average 7.5 cm shorter than those not infected with HIV 
(Newell et al., 2003:e52). In the current study, the children in the E‐group were on average 
10 cm shorter than the mean H/A of the reference population (per age group), and those in 
the  C‐group  were  on  average  14.3  cm  shorter  than  the  mean  H/A  of  the  reference 
population.  These drastic differences between  the  child’s H/A  and  the mean H/A  for  the 
child’s age group were distributed throughout the age ranges of the two groups. No pattern 
of larger differences in specific age groups could be identified. 
 
In the current study, 57.1% of the children in the E‐group and 80% of the children in the C‐
group were stunted at baseline, while only 42.8% in the E‐group and 20% in the C‐group had 
normal  HAZ  at  baseline  (Table  4.2)  (according  to  WHO  Growth  Standards  and  cut‐off 
values). The NCHS/CDC classification system classified 78.5% of the children  in the E‐group 
and all the children in the C‐group as stunted at baseline. 
 
A similar high (58.8%) percentage of stunting (HAZ <‐2SD) was demonstrated amongst 102 
HIV‐infected, anti‐retroviral naïve preschool children aged 18 to 72 months (mean age 40.7 
months)  at  the  immunology outpatient  clinic of  Livingstone Hospital  in  the  Eastern Cape 
(Steenkamp et al., 2004:unpublished), as well as amongst 60 stable, economically deprived, 
HIV‐infected children (median age 25 months) attending the HIV clinic at the Red Cross War 
Memorial Children’s Hospital  in Cape Town   (Eley et al., 2002:19). Kimani‐Murage (2011:4) 
found  a  lower  (29%)  percentage  of  stunting  amongst  rural  South  African  HIV‐infected 
children  aged  12  to  59 months  in  the  rural  Agincourt  sub‐district  of  the Mphumalanga 
Province.  
128 
 
Amongst  preschool  children  of  unknown  HIV  status  in  two  informal  settlements  in  the 
Mangaung area, 29% and 21.5% of the children were stunted (Dannhauser et al., 2000:303). 
In children of unknown HIV status, aged 6‐71 months, residing in the Free State Province in 
1994, 28.7% had HAZ <‐2SD and 8.6% had HAZ <‐3SD. In the total Republic of South Africa, 
(RSA), amongst children in the same age group (6 ‐ 71 months), the prevalence of stunting 
was  22.9%  (<‐2SD)  and  6.6%  (<‐3SD)  (SAVACG,  1996:102).    In  1999,  the  prevalence  of 
stunting amongst children aged 1 to 9 years was 21.6% for the RSA (NFCS, 2000:193), and in 
2005 the prevalence  in the same age group was 18% (NFCS‐FB, 2007:144). The NCHS 1977 
Growth Reference Guidelines were  used  in  the  studies  of  SAVACG  and  the  two National 
Food  Consumption  Survey  (NFCS)  studies  for  evaluation  of  anthropometric  nutritional 
status.  
 
The median HAZ (Table 4.3) (E‐group ‐2.3SD; C‐group ‐2.9SD) of the children in the present 
study confirms the high percentage of stunting. The percentage of stunting  in the present 
study  compares  with  the  58.8%  that  was  reported  in  a  study  by  Steenkamp  et  al. 
(2004:unpublished) amongst HIV‐symptomatic children  in  the Eastern Cape, but  is high  in 
comparison to the prevalence  in national studies amongst children of unknown HIV status. 
This  is  in accordance with  the  findings of other  researchers  that HIV‐infected children are 
more  stunted  than non‐infected  children. The high percentage of  stunted  children  in  the 
current study may be linked to the relatively poor health status of the children (5.2.1), since 
stunting  has  been  identified  as  a  high  risk  factor  for  disease  progression  in HIV‐infected 
children.  
 
5.3.3  BMI‐for‐age 
 
Low BMI/A is a highly reliable measure of malnutrition in HIV‐infected children (Heller et al., 
2000:326).  In adults, an abrupt decline in BMI is usually a sign of progression to AIDS (Maas 
et al., 1998:254). BMI/A Z‐scores of HIV‐infected  infants and children born to HIV‐infected 
mothers are  lower when  compared  to  that of non‐infected  children. Within  the group of 
HIV‐infected  children  who  participated  in  the  European  Collaborative  study,  HIV 
asymptomatic  children  and  those  with  only  mild  to  moderate  symptoms,  had  higher 
(healthier)  BMI/A  Z‐scores  than  those  with  severe  symptoms,  illustrating  that  the 
129 
 
detrimental impact of HIV on growth  is exacerbated in the presence of HIV/AIDS (Newell et 
al., 2003:e57). 
 
In the current study, the WHO classification (Table 4.2) placed 85.7% of the children  in the 
E‐group and 93.3% of the C‐group in the normal BMIZ/A ranges. Classification according to 
the NCHS/CDC system placed 85.7% in the E‐group and 86.6% in the C‐group in the normal 
range for BMI/A.  
 
The median BMIZ (Table 4.3) (E‐group ‐0.8SD; C‐group ‐0.1SD) indicated a normal weight for 
the majority  of  children  in  the  current  study.  This  is  reflected  in  the  high  percentage  of 
children classified with a normal BMI/A (E‐group 85.7%; C‐group 93.3%). The percentage of 
children with normal BMI/A in the present study is higher than the percentage with normal 
W/A (42.9% E‐ and C‐group respectively) in the study group, which can be explained in the 
sense that BMI/A is an expression of weight relative to height, and that the majority of the 
children were stunted. 
 
5.3.4  Head circumference 
 
HC  changes  most  rapidly  during  the  first  two  years  of  life,  and  during  this  time  the 
measurement  of  HC  is  a  useful  tool  to  monitor  child  brain  growth  (Gibson,  2005:254; 
Frisancho, 2008:313; Lowenthal & Phelps, 2009:Online). Head circumference‐for‐age can be 
used  as  a  routine measurement  of  growth  up  to  the  age  of  36 months  (Lee & Nieman, 
2010:163), and as an evaluation tool for variability in brain growth and the risks associated 
with it, from birth up to seven years (Frisancho, 2008:7‐8, 313‐4). 
 
In the current study, HC/A of children up to the age of six years was evaluated (Table 4.7). 
The majority (56%) of the children  in the E‐group and 40%  in the C‐group had HC/A  in the 
healthy  range.  In  a  study  by  Eley  et  al.  (2002:21)  29%  of  the  children  younger  than  36 
months had HC below the 5th percentile.  In the present study, only five of the 29 children 
were  younger  than  36 months,  and  three  (60%  of  five)  children  had  HC  below  the  5th 
percentile.    Although  this  figure may  be  distorted  due  to  the  small  sample  size  of  the 
present study, the fact that some of the children did have low H/A deserves mentioning. 
130 
 
 
The median HC/A of the E‐group (46th percentile) was in the healthy range, but the C‐group 
had a median HC/A in the “below average” range (13.2th percentile).  
 
In summary, the children  in the C‐group had a poorer anthropometric nutritional status  in 
terms of HC/A than the children in the E‐group. Due to the small sample size, the HC/A for 
the present study was not compared with other studies. 
 
5.3.5  Upper arm anthropometry 
 
MUAC, TSF and UAMA reflect fat and lean body mass stores (Heller, 1997:473). Miller et al.  
(1993:588)  reported  that  HIV‐infected  children  had  significantly  less  lean  body mass  (as 
determined by MUAC and TSF assessments) than control children of the same age.  
 
In the present study, the MUAC/A  (Table 4.9) of 35.7% of the children  in the E‐group and 
40% of  the C‐group was  in  the healthy  range  (≥15  to  ≤84.9th percentile) at baseline. The 
percentage with MUAC/A below the 5th percentile was 21.4%  in the E‐group and 26.7%  in 
the C‐group.  In a  study of preschool  children  (younger  than 72 months) of unknown HIV 
status in two informal settlements in the Mangaung area, 14.6% and 12.3% of the children 
were  reported  to  have  a   MUAC/A  that  fell  below  the  5th  percentile  (Dannhauser  et  al., 
2000:303).  In  the  present  study,  72.4%  (E‐group:  57.1%;  C‐group:  86.6%)  of  the  children 
were younger than 72 months. The higher percentage of children with  low MUAC/A  in the 
present  study  compared  to  the  study  by  Dannhauser  et  al.  (2000:303),  can  possibly  be 
ascribed to poorer nutritional status due to the HIV‐infection.  
 
TSF measurements provide an estimate of the size of the subcutaneous fat depot. Results of 
this  study  indicates  that  the majority  (E‐group 71.4%, C‐group 86.7%) of  children  in both 
groups had triceps skinfolds that fell in the healthy range, which  is confirmed by the results 
of    the MUAC/A measurements   of  the children  included  in  the current study  (Table 4.9). 
The percentage of healthy triceps skinfold  in the present study  is higher than the 57% and 
66.9%  that  was  measured  in  preschool  children  (HIV  status  unknown)  in  two  informal 
settlements in the Mangaung area (Dannhauser et al., 2000:303). 
131 
 
 
UAMA can be used in calculating total body muscle mass. In the current study, 28.6% of the 
children  in  the  E‐group  and  20%  of  the  C‐group  had  an  UAMA  that  falls  below  the  5th 
percentile  (Table  4.9).  In  preschool  children  of  unknown  HIV  status  in  two  informal 
settlements  in the Mangaung area, 8.1% and 6.6% had an UAMA below the 5th percentile 
(Dannhauser et al., 2000:303). The higher number of children with an UAMA that falls below 
the 5th percentile in the present study group, can be interpreted as poorer muscle growth in 
children  infected with HIV compared to those not  infected. This agrees with Fontana et al. 
(1999:1284) who  reported  lower  fat  free mass  (FFM) and UAMA  in HIV‐infected children, 
and Miller et al.   (1993:588) who reported  less  lean body mass  in HIV‐infected children as 
opposed to non‐infected children of the same age. The  interpretation should, however, be 
done with caution, since the children in the study by Fontana et al. (1999:1284) were white  
and aged birth to 15 years.  
 
UAFA can also be used to derive an estimate of total body fat. In the current study, the E‐
group  had  21.4%  children with UAFA  less  than  the  5th  percentile,  and  the  C‐group  40% 
(Table  4.9).  In  preschool  children  (younger  than  72 months,  unknown HIV  status)  in  two 
informal  settlements  in  the  Mangaung  area,  the  percentage  with  UAFA  below  the  5th 
percentile was 12.6% and 11.6% respectively (Dannhauser et al., 2000:303), which  is  lower 
than  in  the present  study.  This  supports  the  findings of other  researchers  that  growth  is 
impaired  in HIV‐infected  children.  The  high  percentage  of  40% with UAFA  below  the  5th 
percentile  in group C does, however, not correspond with the TSF/A that was found to be 
mostly normal.   
 
The median  percentile  values  for  the  upper  arm  anthropometry  of  the  E‐group  showed 
below  average  status  for MUAC  (13.0th  percentile),  UAMA  (11.7th  percentile)  and  UAFA 
(13.3th  percentile),  indicating  lower  than  optimum muscle  and  fat mass  in  this  group  of 
children.  The median  percentile  values  of  the  C‐group  showed  below  average  status  for 
MUAC  (11.1th percentile) and UAFA  (11.3th percentile),  indicating  lower  than optimum  fat 
mass. 
 
132 
 
In  summary,  the anthropometric nutritional  status of both  the E‐ and C‐group children  in 
terms of upper arm anthropometry was mainly below average at baseline. The results may 
support the findings of other researchers that growth  in HIV‐infected children  is  impaired, 
since  weight  status  and  body  weight,  which  are  both  influenced  by  HIV‐infection,  is  a 
combination of both lean and fat mass.  
 
5.4  ANTHROPOMETRY AFTER INTERVENTION 
 
Anthropometric  nutritional  status  did  not  change  significantly  in  either  the  E‐  or  the  C‐
group.  
 
In  an  intervention  study  by  Oelofse  et  al.  (2003:399‐407)  in  the  Western  Cape,  a 
micronutrient‐fortified maize‐based supplement was used  for six months  in a randomised, 
controlled trial in children aged six to 12 months. The children were of unknown HIV status 
and  not  necessarily malnourished.  No  benefit was  observed  in  terms  of weight  gain  or 
growth  in  height.  The  researchers  concluded  that  the  relative  good  anthropometric  
nutritional status of the children in the study group may have contributed to the absence of 
significant changes in weight status, and that the intervention period of six months was too 
short for significant changes in height status. In the present study, the study children did not 
have good anthropometric nutritional status at baseline, which rules out  the comment by 
Oelofse et al. (2003:399‐407).  
 
Maleta et al. (2004:152‐158) reported on an intervention study with a duration of 12 weeks 
amongst malnourished  children  aged  42  to  60 months  in Malawi. One  group  consumed 
RUTF as a daily supplement, and the other group a maize‐soy flour. Both groups showed a 
modest weight gain, with better sustaining of weight gain in the RUTF group. No effect was 
observed  in  linear growth. The researchers concluded that the use of an unfortified maize 
supplement instead of a fortified product could explain the negligible effect on weight gain. 
They also  speculated  that by  increasing  the energy density of  the product with oil  (which 
was  not  done)  could  have  had  additional  benefit  in  terms  of weight  gain,  and  also  that 
malnutrition associated  illnesses could have had a negative effect on the expected weight 
gain of their subjects. In the present study, the HIV associated symptoms and the advanced 
133 
 
stage of HIV  in  the majority of  children  could have negatively  impacted on  the expected 
weight gain. 
 
RUTF, on the other hand, was widely used with varying results in a number of intervention 
studies  (Ciliberto  et  al.,  2005:864; Ndekha  et  al.,  2005:222; Nackers  et  al.,  2010:407).  In 
general, weight gain was described as average, modest or  full recovery of anthropometric 
nutritional  status.  The  study  by  Ndekha  et  al.  (2005:222)  included  malnourished  HIV‐
infected children as well as non‐infected children. It was reported that a smaller percentage 
of  HIV‐infected  than  non‐infected  children  reached  full  nutritional  recovery  (56%  as 
opposed  to 84%), and  the mean  time  for  recovery was much  longer  for  the HIV‐infected 
children (86 days vs. 35 days for non‐infected children). The advantages of RUTF include the 
high energy density,  long  shelf  life,  and because  it  requires no  cooking,  it  is  ready  to be 
eaten any time, several times per day. This is especially helpful in the case of young children 
who  could  eat  frequent,  small  meals  throughout  the  day.    In  the  present  study,  the 
supplement was given as a replacement of the breakfast usually served in the facilities, and 
was only served once per day. Distributing the supplement as an addition to normal meals 
might have better results. On the other hand, the aim of the study was to establish whether 
the  added  α‐amylase  would  enable  the  study  children  to  eat  larger  quantities  of  the 
supplement. 
 
In an  intervention  study by Rudolph et al.  (2013:1‐9) a  fortified maize‐based  supplement 
(E’pap) was fed to children aged 36 to 72 months, regularly attending chrèches in Alexandra, 
Johannesburg. Children with MUAC <110 mm were not  included  in  the study. E’pap  (50 g 
per day) was given supplementary to the usual diet at the chrèche, twice daily and supplies 
for  weekend  feeding  were  taken  home.  No  children  in  the  study  were  reported  HIV‐
infected. Although weight and height indices were evaluated, evaluation of anthropometric 
nutritional  status  and  the  impact  of  the  supplement  was  measured  using  mainly 
bioelectrical  impedance  for  lean body mass. A consistent  increase  in  lean body mass was 
reported  in the children.   The researchers concluded  that  this product was beneficial as a 
supplement for malnourished persons.   
 
134 
 
In  other  studies  similar  but  not  identical  to  the  present  intervention  study,  some 
researchers  have  reported  significant  improvement  in  anthropometric  nutritional  status. 
Chinnamma and Gopaldas  (1993:17,21) used a high‐energy  low bulk gruel  (with added α‐
amylase to decrease viscosity) vs. a high‐energy high bulk gruel complementary to the home 
diet  (described  as meagre)  of  Indian  slum  children  aged  6‐24 months.  In  their  study  the 
anthropometric nutritional status of the children  improved, with significant greater benefit 
in the experimental group. Several other previous studies have also shown that the use of 
added  α‐amylase  can  increase  consumption of  starch‐based  foods  (Mitra  et al.,  1995:94; 
Rahman et al., 1994:46; Moursi et al., 2003:249). 
Although deficits  in height  can be  reversed with proper nutrition  (Bobat et al., 2001:209; 
Knox et al., 2003:S66; Gat‐Yablonski et al., 2013:83), it is not surprising that stunting was not 
corrected during the intervention period of the current study, since stunting is a symptom of 
long  term malnutrition and needs  longer  term nutrition  intervention  to be corrected. The 
onset of catch‐up growth  is dependent on several  factors, of which one  is weight gain.  In 
most cases catch‐up growth will only resume 1 to 3 months after a minimum of 85% weight 
for length has been attained and established (Walker & Golden, 1988:395‐404).  
 
Possible reasons why the current study did not lead to improved W/A status, can be that the 
energy  intake  of  the  children  was  insufficient.  However,  calculations  based  on 
measurements  of  actual  consumption,  showed  that  the  median  energy  intake  from 
supplements was  2540  kJ  and  2553  kJ  by  the  E‐  and  C‐group  children  respectively  (Cox, 
2005:62), which is higher than the energy intake from the usual breakfast at the facilities.  
 
According to the findings of Researcher 3 (who was responsible for measuring supplement 
consumption), both the E‐ and C‐groups consumed  large amounts of the supplement (Cox, 
2005:59). There was no significant difference in the actual supplement consumption of the 
experimental or  control product.  It  appears  that  the  control product,  although  it did not 
contain α‐amylase to reduce viscosity, was mixed to a viscosity that was acceptable to the 
children, with  the  result  that children  in both  the E‐ and C‐groups could consume  the  full 
quantity of porridge without difficulty. Even though this could have a significant  impact on 
the volume of the final meal, it does not have any impact on the total energy intake. Studies 
135 
 
that measure  the outcome of  similar products  should be  repeated over  longer periods of 
time  in order to measure their  impact on child growth, which  is a  long‐term variable. Also, 
the change in viscosity due to the added α‐amylase enzyme depends on the enzyme activity. 
Failure to follow the correct reconstitution process, e.g. the use of boiling water instead of 
hot water (as stated on the packaging) can inactivate the α‐amylase. Enzymes are proteins, 
and temperatures above 85°C will denature the protein, rendering the enzyme  inactive.  If 
water of too high temperature  is used  for reconstitution of the enzyme‐modified product, 
the α‐amylase will denature and will lose its ability to decrease the viscosity of the product 
(Enzyme essentials, 2009:Online).  
 
 
5.5  SUMMARY 
 
In  summary,  in  the  present  study  the  intervention  did  not  result  in  any  significant 
improvement in the anthropometric nutritional status of either the E‐group or the C‐group.   
 
The data on the anthropometric nutritional status of the HIV‐infected children in the study 
demonstrated the following: 
 
 The  findings  in  terms of anthropometric nutritional status of  the study population  is  in 
agreement with findings of other researchers that the growth of HIV‐infected children is 
impaired, especially in terms of H/A. 
 This study could not show  improvement  in the anthropometric nutritional status of the 
children in the study population.  
 Although  other  researchers  did  find  that  the  addition  of  α‐amylase  to  a  starchy  food 
decreases the viscosity and increases the quantity that a child can consume at a time, the 
results of the present study could not support these findings. 
 
 
 
 
 
136 
 
CHAPTER 6 ‐ CONCLUSIONS AND RECOMMENDATIONS 
 
6.1  INTRODUCTION 
 
The aim of this study was to measure the  impact of an enzyme‐modified, enriched maize‐
based  supplement on  the anthropometric nutritional  status of children  infected with HIV, 
who  are  cared  for  in  institutions  for HIV‐infected  and  affected  children  in  the Mangaung 
area of Bloemfontein. 
 
This study formed part of a bigger study where other researchers evaluated the  impact of 
the supplementation on the children’s immune‐, micronutrient‐ and health status.  
 
6.2  CONCLUSION 
 
A  total of 155 children  in care centres  in  the Mangaung area of Bloemfontein  in  the Free 
State Province were screened for HIV.  A total of 37 of these children tested positive for the 
presence  of  HIV  antibodies with  the  ELISA method,  and were  therefore  included  in  the 
study. Of  the 37  children originally  included  in  the  study, 29  completed  the  intervention. 
Although  the  small  sample  size  limits  the  study,  valuable  information  regarding  the 
anthropometric  nutritional,  immune,  micronutrient  and  health  status  of  HIV‐infected 
children in care centres have been gathered.   
 
The  anthropometric  nutritional  status  at  baseline  supported  the  findings  of  other 
researchers  that growth  in HIV‐infected children  is significantly slower when compared  to 
non‐infected children. The prevalence of underweight for age  in the present study (42.9%) 
was higher compared to that reported for healthy HIV‐infected children in Cape Town (28%) 
(Eley  et  al.,  2002:19),  but  lower  than  that  of  HIV‐infected  children  with  HIV‐related 
symptoms in the Eastern Cape (50.9%) (Steenkamp et al., 2004:unpublished). The weight for 
age  status  of  the  children  in  the  present  study was  better  than  that  of  severely  ill HIV‐
infected  children  in Gauteng, where  55.3%  of  the  study  population were  reported  to  be 
severely underweight (Dramowski et al., 2011:20). 
 
137 
 
The high prevalence of  stunting  (E=57.1%; C=80%)  in  the  study  group was  in  accordance 
with findings of other researchers who reported that HIV‐infected children are more often 
stunted than non‐infected children. The prevalence of stunting  in the present study  is high 
in  comparison  to existing national data  for  children of unknown HIV  status. BMI/A  is not 
widely used by many researchers for the evaluation of anthropometric nutritional status of 
children. A high  percentage  of  children  in  this  study was  classified  as  normal  for BMI/A. 
Since BMI/A  is an expression of weight relative to height, and the majority of the children 
were stunted, a high prevalence of normal BMI/A could be expected. In contrast, the upper 
arm  anthropometry  reflected  a  normal  to moderate W/A  status  of  the  study  group. No 
other studies could be found where upper arm anthropometry of HIV‐infected children was 
evaluated to compare the results with. Also, the median WAZ of the E‐group  in this study 
showed a small, but significant increase from baseline to the end of intervention. Although 
this increase was statistically significant, the small sample size limits its interpretation. 
 
The  poor  anthropometric  nutritional  status  of  children  in  care  centres  emphasises  the 
detrimental effect of HIV‐infection on nutritional status and also growth  in young children, 
as well as the importance of extending community based nutrition intervention initiatives to 
care centres and other facilities taking care of HIV‐infected and ‐affected children. Yet, very 
little information is available to show whether nutrition intervention can adequately reverse 
this  phenomenon.  The  data  of  the  intervention  phase  of  this  study  did  not  show  any 
significant  improvement  in the anthropometric nutritional status  in either the E‐ or the C‐
group. However, what has been  shown  is  that nutrition  intervention  contributes  towards 
the outcome of drug treatment in patients living with HIV/ AIDS.  
 
In  other  similar  studies where  the  consumption  of  a  product with  added  α‐amylase was 
compared  with  the  consumption  of  an  identical  product  without  enzyme  modification, 
higher  intakes with resulting higher energy  intake and  increase  in weight were reported  in 
the group consuming  the enzyme‐modified product  (Chinnamma and Gopaldas, 1993:21). 
Several previous studies have also reported that the use of added α‐amylase can  increase 
consumption  of  starch‐based  foods  (Mitra  et  al.,  1995:949;  Rahman  et  al.,  1994:46‐53; 
Moursi et al., 2003:249‐257). The children consuming the enzyme modified supplement  in 
the  study by Chinnamma and Gopaldas  (1993:21)  consumed about 50  kJ/kg body weight 
138 
 
more  than  those  in  the control group.  In  the current  study  the  total energy  intake of  the 
children was  low,  in addition to the  fact that the children  in the E‐group did not consume 
more energy  from  the  supplement  than  those  in  the C‐group  ‐  the median energy  intake 
from  supplements  in  the  present  study was  2540  kJ  and  2553  kJ  by  the  E‐  and  C‐group 
children, respectively  (Cox, 2005:62). Children  infected with HIV have much higher energy 
needs when compared to their HIV‐negative counterparts. Calculations show that children 
in the present study, despite the supplementation, did not consume more than 400 to 500  
kJ/kg/day, which is much lower than current recommendations for HIV‐infected children. 
 
The researcher who was responsible for measuring supplement consumption in the current 
study, reported that the children in the E‐group did not consume more of the product when 
compared  to  those  in  the  C‐group  (Cox,  2005:59).    It  appears  that  the  control  product, 
although it did not contain α‐amylase to reduce viscosity, was mixed to a viscosity that was 
palatable  for  the children, with  the  result  that children  in both  the E‐ and C‐groups could 
consume the full quantity of porridge without difficulty.  
 
Children participating  in  the  study had access  to  regular, balanced meals provided by  the 
care  centres  that  they  were  enrolled  in.  During  the  intervention  period,  breakfast  was 
replaced by  an energy dense enriched maize/soy blend, with enzyme modification  and  a 
second product  identical  in nutritional value but without enzyme modification. Despite the 
addition of  the  supplementary  feeds,  the daily energy  intake of  the participants was not 
sufficient to meet  in the needs of children  infected with HIV. The total energy provided  in 
this study was insufficient to establish catch‐up growth in HIV‐infected children with growth 
failure. Although other  researchers did prove  that  the addition of  α‐amylase  to a  starchy 
food has benefits in terms of growth in children, the results of this study could not confirm 
their findings. Several factors, e.g. portion size, total daily energy intake from supplement as 
well as home diet,  could have played a  role and need  further  investigation. Even  though 
deficits in height can be reversed with proper nutrition (Bobat et al., 2001:209; Knox et al., 
2003:S66; Gat‐Yablonski et al., 2013:83),  it  is not surprising that  in this study stunting was 
not  reversed  during  the  intervention  period,  since  stunting  is  a  symptom  of  long  term 
malnutrition and needs longer term nutrition intervention to be corrected. Yet, when a child 
reaches a certain age it becomes almost impossible to reverse stunting. The onset of catch‐
139 
 
up growth is dependent on several factors, of which one is weight gain. In most cases catch‐
up growth will only resume one to three months after a minimum of 85% weight for length 
has been attained and established (Walker & Golden, 1988:395‐404), which was therefore 
not possible in this study. 
 
6.3  RECOMMENDATIONS 
 
The high prevalence of malnutrition found at baseline,  indicate that children  infected with 
or affected by HIV are vulnerable and not necessarily protected from malnutrition by being 
a resident or being registered at a care centre. Care centres are often dependent on support 
(including financial support) from outside, and often do not have trained staff to assist with 
the planning, food purchases and budgeting that is necessary to ensure that all the children 
receive  sufficient, balanced meals  that  can provide  in  all of  their nutritional needs.    It  is 
important  that  children  in  these  facilities  are  included  in  routine  health  and  nutritional 
assessments and  that  the centres are  included  in  initiatives  that  target malnutrition. HIV‐
infected  children  in  care  centres  should  receive  aggressive  nutrition  support  to  make 
provision for their  increased requirements and also to protect them from malnutrition and 
early disease progression. The inclusion of additional sources of energy dense supplements 
such  as  RUTF  to  current  supplementation  regimens  for  malnourished  children  may  be 
needed to achieve catch‐up growth in malnourished children. 
The  negative  impact  of  HIV  infection  on  the  anthropometric  nutritional  status  of  the 
children emphasises the importance of nutrition intervention for these children, not only at 
household level but also in centres that take care of young children infected with or affected 
by HIV.  To  improve  the  outcome  of  future  intervention  studies,  it  is  recommended  that 
supplementation  should  rather  be  given  daily  as  energy  rich  snacks  in  smaller  portions 
several  times  throughout  the  day,  additional  to  the  usual  diet  rather  than  a  meal 
replacement. The study should also be planned to increase the time period of intervention. 
 
 
 
 
140 
 
6.4  VALUE OF THE STUDY 
 
Prior to this study, no baseline  information was available  in terms of the health‐,  immune‐ 
and anthropometric nutritional status of HIV‐infected children in care centres in and around 
Bloemfontein. Valuable  information regarding the anthropometric nutritional status of this 
group of  children was  gathered.  The  small  sample  size  complicated  the  interpretation of 
results. However,  the  study brought  the attention of  the  researchers  to  the  fact  that  the 
majority of children in the institutions are affected and not infected by HIV. Seen in the light 
of  insufficient  food  intake by  the HIV‐infected children  in  the centres,  the nutritional and 
health  status  of  the  HIV‐affected  children  in  the  centres  should  also  be  assessed.  Poor 
nutrition  can  have  long‐term  implications  for  them with  respect  to  development,  school 
achievement and their role  in the economy once they contribute towards  it. The negative 
effect of HIV  infection on the anthropometric nutritional status of the children emphasises 
the  importance of nutrition  intervention  in these children, not only at household  level but 
also  in centres that take care of young children  infected with or affected by HIV. Nutrition 
intervention  should,  however,  provide  in  the  specific  needs  of  HIV‐infected  children  to 
ensure  effective  prevention  and/or  treatment  of  nutritional  deficiencies  and  impaired 
growth. Nutrition  intervention  for HIV‐infected  children  should  always  have  as  a  goal  to 
restore or maintain healthy body weight, not only to delay viral replication, but especially to 
ensure an overall good nutritional status. The use of supplementary foods as addition to the 
existing diet seem to have better results than using the supplement as a meal replacement, 
especially  in young children who should eat small meals several times a day. Other studies 
have shown that the use of α‐amylase to decrease the viscosity of starch‐based  foods has 
been proven to have benefits, even though this study could not confirm these findings. The 
use of α‐amylase should, however, still be encouraged to take advantage of the benefits of 
improved bioavailability of nutrients in the presence of this enzyme. 
 
 
 
 
 
 
141 
 
REFERENCES 
 
ADA. 2000. Position of the American Dietetic Association and Dietitians of Canada: nutrition 
intervention in the care of persons with human immunodeficiency virus infection. Journal of 
the American Dietetics Association, 100:708‐717. 
 
AIDSinfo. HIV Progression. [Online]. Available from: http://aidsinfo.nih.gov/education‐
materials/glossary/3387/hiv‐progression  [Accessed January 12th, 2013]. 
 
Arpadi SM, Cuff PA, Kotler DP, Wang  J, Bamji M, Lange M, Pierson RN and Matthews DE. 
2000. Growth velocity, fat free mass and energy intake are inversely related to viral load in 
HIV‐infected children. Journal of Nutrition, 130:2498‐2502. 
 
Bailey R C, Kamenga MC, Nsuami MJ, Nieburg P and St Louis ME. 1999. Growth of children 
according  to  maternal  and  child  HIV,  immunological  and  disease  characteristics:  a 
prospective cohort study  in Kinshasa, Democratic Republic of Congo.  International  Journal 
of Epidemiology, 28:532‐540. 
 
Baker PT, Hunt EE Jr and Sen T. 1958. The growth and interrelations of skinfolds and brachial 
tissues in man. American Journal of Physical Anthropology, 16:39‐58. 
 
Bartlett J. 2006. Pocket guide adult HIV/AIDS treatment: Johns Hopkins University. [Online]. 
Available from: http://hopkins‐aids.edu/publications/pocketguide/pocketgd0106.pdf 
[Accessed January 12th, 2013]. 
 
Benjamin DK Jr, Miller WC, Benjamin DK, Ryder RW, Weber DJ, Walter E and McKinney RE. 
2003. A comparison of height and weight velocity as a part of  the composite endpoint  in 
pediatric HIV. AIDS, 17(16):2331‐2336.  
 
Benjamin DK Jr, Hirschfeld S, Cunningham CK and McKinney RE Jr. 2004. Growth as a part of 
the  composite  endpoint  in  paediatric  antiretroviral  clinical  trials.  Journal  of Antimicrobial 
Chemotherapy, 54:701‐703. 
142 
 
 
Benn  RT.  1971.  Some  mathematical  properties  of  weight‐for‐height  indices  used  as 
measures of adiposity. British Journal of Preventative and Social Medicine, 25:42‐50. 
 
Block G  and Hartman  AM.  1989.  Issues  in  reproducibility  and  validity  of  dietary  studies. 
American Journal of Clinical Nutrition, 50:1133‐1138. 
 
Bobat  R,  Coovadia  H,  Moodley  D,  Coutsoudis  A  and  Gouws  E.  2001.  Growth  in  early 
childhood  in a  cohort of  children born  to HIV‐1‐infected women  in Durban,  South Africa. 
Annals of Tropical Paediatrics, 21:203‐210. 
 
Bradshaw, D, Schneider, M, Norman, R & Bourne, LT. 2006. Mortality patterns of chronic 
diseases of  lifestyle  in South Africa,  In Chronic diseases of  lifestyle  in South Africa. Ed. by  
Steyn K, Fourie J and Temple N. Medical Research Council, Tygerberg:58‐64. 
 
Bunn J, Thindwa M and Kerac M. 2009. Features associated with underlying HIV infection in 
severe  acute  childhood  malnutrition:  a  cross  sectional  study.  Malawi  Medical  Journal,  
21(3):108‐112.  
 
Callens S, Shabani N, Lusiama J, Lelo P, Kitetele F, Colebunders R, Gizlice Z, Edmonds A, van 
Rie  A  and  Behets  F.  2009. Mortality  and  associated  factors  after  initiation  of  pediatric 
antiretroviral  treatment  in  the  Democratic  Republic  of  the  Congo.  Pediatric  Infectious 
Diseases Journal, 28:35‐40. 
 
Cant  AJ,  Gibb  DM,  Davies  EG,  Cale  C  and  Gennery  AR.  2003.  HIV  infection,  in  Forfar & 
Arneil’s  Textbook of Pediatrics.  Ed. by McIntosh N, Helms P  and  Smyth R. 6th ed.  Spain: 
Churchill Livingstone:1295‐1309.   
 
Carpenter  CC,  Cooper  DA,  Fischl  MA,  Gatell  JM,  Gazzard  BG,  Hammer  SM,  Hirsch  MS, 
Jacobsen DM, Katzenstein DA, Montaner JS, Richman DD, Saag MS, Schechter M, Schooley 
RT,  Thompson MA,  Vella  S,  Yeni  PG  and  Volberding  PA.  2000.  Antiretroviral  therapy  in 
143 
 
adults: updated  recommendations of  the  International AIDS Society‐USA Panel.  Journal of 
the American Medical Association, 283(3):381‐390. 
 
Case A, Paxson C, Ableidinger J. 2004. Orphans in Africa: Parental death, poverty, and school 
enrollment. Demography, 41(3):483‐508.  
 
CDC (Centres for Disease Control and Prevention). 1994. 1994 Revised classification system 
for human iImmunodeficiency virus infection in children less than 13 years of age. Morbidity 
and Mortality Weekly Report, 43(RR‐12):1‐19.    
 
CDC (Centers for Disease Control and Prevention). 2007.  Coinfection with HIV and hepatitis 
C virus. [Online]. Available from: 
http://www.cdc.gov/hiv/resources/factsheets/coinfection.htm [Accessed March 12th, 2013]. 
 
CDC  (Centers  for  Disease  Control  and  Prevention).  2010.    HIV  transmission.  [Online]. 
Available  from:  http://www.cdc.gov/hiv/resources/qa/transmission.htm    [Accessed March 
12th, 2013]. 
 
CDC  (Centers  for Disease Control  and Prevention). 2011.   Healthy weight. About BMI  for 
children and teens. [Online]. Available from: 
http://www.cdc.gov/healthyweight/assessing/bmi/childrens_bmi/about_childrens_bmi.htm 
[Accessed March 12th, 2013]. 
 
Chan D and Kim P. 1998.  HIV entry and its inhibition. Cell,  93(5):681‐684.  
 
Chesney MA,  Ickovics  JR, Chambers DB, Gifford AL, Neidig  J, Zwickl B and Wu AVV. 2000. 
Self‐reported  adherence  to  antiretroviral medications  among  participants  in  HIV  clinical 
trials:  the  AACTG  adherence  instruments.  Patient  care  committee &  adherence working 
group of the outcomes committee of the adult AIDS clinical trials group (AACTG). AIDS Care, 
12(3):255‐266. 
 
144 
 
Chinnamma J and Gopaldas T. 1993. Evaluation of the  impact on growth of a controlled 6‐
month feeding trial on children fed a complementary feed of a high energy‐low bulk gruel 
versus  a  high  energy‐high  bulk  gruel  in  addition  to  their  habitual  home  diet.  Journal  of 
Tropical Paediatrics, 39: 16 ‐22. 
 
Ciliberto MA, Sandige H, Ndheka MJ, Ashorn P, Briend A, Ciliberto HM, Manary M. 2005. 
Comparison  of  home‐based  therapy  with  ready‐to‐use  therapeutic  food  with  standard 
therapy  in  the  treatment  of  malnourished  Malawian  children:  a  controlled,  clinical 
effectiveness trial. American Journal of Clinical Nutrition, 81: 864‐70. 
 
Collins CL. 1988. Nutrition care in AIDS. Dietetic Currents, 15(3):1‐25. 
 
Collins & Leibbrandt. 2007. The  financial  impact of HIV/AIDS on poor households  in South 
Africa. AIDS, 21(Supplement):S75‐S80.   
 
Council  for  Agricultural  and  Rural  Development  Office.  Food  Security  and  Nutrition 
Information  System  in  Cambodia.  2011.  [Online].  Available  from: 
http://www.foodsecurity.gov.kh/conceptual‐framework‐malnutrition    [Accessed  May  3rd,  
2013].   
 
Cox CD. 2005.  Supplement Consumption  and energy  intake of HIV+  children  receiving  an 
enzyme‐modified, enriched maize supplement. Script submitted  in partial fulfilment of the 
requirements  for  the  degree  Magister  Scientae  in  Dietetics,  Department  of  Human 
Nutrition, University of the Free State. 
 
Cunningham A, Donaghy H, Harman A, Kim M and Turville S. 2010. Manipulation of dendritic 
cell function by viruses. Current Opinion in Microbiology, 13(4):524‐529. 
 
Dabis F and Ekpini ER. 2002.  HIV‐1/AIDS and maternal and child health in Africa. The Lancet,  
359(9323):2097‐104. 
 
145 
 
Dannhauser A, Bester CJ, Joubert G, Badenhorst PN, Slabber M, Badenhorst AM, Du Toit E, 
Barnard HC, Botha P and Nogabe L. 2000. Nutritional status of preschool children in informal 
settlement areas near Bloemfontein, South Africa. Public Health Nutrition, 3(3):303‐312. 
 
De Onis M and Blössner M. 1997. The World Health Organization Global Database on child 
growth  and  malnutrition.  [Online].  Available  from:  http://www.who/nut/97.4  [Accessed 
October 5th, 2012]. 
 
De Onis M and Blössner M. 2003. The World Health Organization Global Database on Child 
Growth  and  Malnutrition:  methodology  and  applications.    International  Journal  of 
Epidemiology, 32:518‐526. 
 
De  Onis  M,  Blössner  M,  Borghi  E,  Morris  R  and  Frongillo  A.  2004.  Methodology  for 
estimating  regional  and  global  trends  of  child  malnutrition.  International  Journal  of 
Epidemiology, 33:1260‐1270. 
 
De  Onis  M,  Garza  C,  Victora  CG,  Onyango  AW,  Frongillo  EA,  Martines  J.  2004.  WHO 
Multicentre  Growth  Reference  Study  Group.  The  WHO  Multicentre  Growth  Reference 
Study: planning, study design and methodology. Food and Nutrition Bulletin, Suppl 1:S15‐26. 
 
Den Besten L, Glatthaar  II and Ijsselmuiden CB. 1998. Adding α‐amylase to weaning food to 
increase  dietary  intake  in  children.  A  randomized  controlled  trial.  Journal  of  Tropical 
Pediatrics, 44:4‐7. 
 
Department  of  Health.  2008.  Integrated  Nutrition  Programme.  A  foundation  for  life. 
[Online]. Issue 5. Available from: www.doh.gov.za [Accessed January 12th, 2013]. 
 
Dibley MJ,  Goldsby  JB,  Staehling  NW,  Trowbridge  FL.  1987.  Development  of  normalized 
curves  for  the  international  growth  reference:  historical  and  technical  considerations. 
American Journal of Clinical Nutrition, 46:736‐748. 
 
146 
 
Dong KR and Imai CM. 2012. Medical Nutrition Therapy for HIV and AIDS,  in Krause’s Food 
and the nutrition care process. Ed. by Mahan KL, Escott‐Stump S and Raymond JL. 13th ed. St 
Louis, Missouri: Saunders, an imprint of Elsevier Inc:864‐883. 
 
Dramowski A, Coovadia A, Meyers T and Goga A. 2011. Identifying missed opportunities for 
early  intervention  among  HIV‐infected  paediatric  admissions  at  Chris  Hani  Baragwanath 
hospital, Soweto, South Africa. The Southern African Journal of HIV Medicine, December:16‐
21. 
 
Egge E and Strasser S. 2005. Measuring the iImpact of targeted food assistance on HIV/AIDS‐
related beneficiary groups: Monitoring and evaluation indicators: Chapter 16:305‐325. 
 
Eley  BS,  Sive  AA,  Abelse  L,  Kossew  G,  Cooper  M  and  Hussey  GD.  2002.  Growth  and 
micronutrient disturbances in stable, HIV‐infected children in Cape Town. Annals of Tropical 
Paediatrics, 22:19‐23. 
Enzyme Essentials. 2009. Amylase: The importance of carbohydrates. [Online]. Available 
from: http://www.enzymeessentials.com/HTML/amylase.html  [Accessed June 8th, 2013]. 
Fenton M and Silverman E. 2000. Medical Nutrition Therapy for Human  Immunodeficiency 
Virus  (HIV)  Infection  and Acquired  Immunodeficiency  Syndrome  (AIDS),  in  Krause’s  food, 
nutrition and diet  therapy. Ed. By Mahan KL & Escott‐Stump S. 10th ed. Philidelphia: W.B. 
Saunders Company: 889‐911. 
 
Fenton M and Silverman E. 2008. Medical Nutrition Therapy for Human  Immunodeficiency 
Virus (HIV) Disease, in Krause’s Food and Nutrition. Ed. By Mahan KL & Escott‐Stump S. 12th 
ed. Philidelphia: W.B. Saunders Company: 991‐1020. 
 
Fontana M,  Zuin G, Plebani A, Bastoni K  and  Principi N.  1999. Body Composition  in HIV‐
infected  children:  relations  with  disease  progression  and  survival.  American  Journal  of 
Clinical Nutrition, 69:1282‐1286. 
 
147 
 
Fergusson P, Chinkhumba J,  Grijalva‐Eternod C, Banda T, Mkangama C and Tomkins A. 2009. 
Nutritional  recovery  in HIV‐infected and HIV‐uninfected children with severe malnutrition. 
Archives of Disease in Childhood, 94(7):512‐6.  
 
Fisher  B, Harvey  RP  and  Champe  PC.  2007. Lippincott's  Illustrated  Reviews: Microbiology 
(Lippincott's Illustrated Reviews Series), Hagerstown, MD: Lippincott Williams & Wilkins. 
 
Frisancho  AR.  1990.  Anthropometric  Standards  for  the  Assessment  of  Growth  and 
Nutritional Status. Ann Arbor, United States of America: The University of Michigan Press. 
 
Frisancho AR. 2008. Anthropometric Standards. An interactive Nutritional Reference of Body 
Size and Body Composition  for Children and Adults. Ann Arbor, United States of America: 
The University of Michigan Press. 
 
Frisancho  AR.  2008.  CD‐ROM.  Anthropometric  Standards.  An  interactive  Nutritional 
Reference of Body Size and Body Composition  for Children and Adults. Ann Arbor, United 
States of America: The University of Michigan Press. 
 
Garrib A, Jaffar S, Knight S, Bradshaw D and Bennish ML. 2006.   Rates and causes of child 
mortality  in  an  area  of  high HIV  prevalence  in  rural  South  Africa.  Tropical Medicine  and 
International Health, 11(12):1841‐1848.  
 
Garza C and de Onis M. 2004. WHO Multicentre Growth Reference Study Group. Rationale 
for  developiong  a  new  international  growth  reference.  Food  and  Nutrition  Bulletin, 
25(Suppl):S5‐S14.  
 
Garza C  and de Onis M.  1999. A  new  international  growth  reference  for  young  children. 
American Journal of Clincal Nutrition, 70(Suppl):169S‐172S. 
 
Gat‐Yablonski G, Pando R and Phillip M. 2013. Nutritional catch‐up growth. World Review of  
Nutrition and Dietetics, 106:83‐9. 
 
148 
 
Gibson,  RS.  2005.  Principles  of  Nutritional  Assessment.  2nd  edition.  New  York:  Oxford 
University Press. 
 
Gifford  AL,  Bormann  JE,  Shivley  MJ,  Wright  BC,  Richman  DD  and  Bozzette  SA.  2000. 
Predictors  of  self‐reported  adherence  and  plasma  HIV  concentrations  in  patients  on 
multidrug  antiretroviral  regimens.  Journal  of  Acquired  Immune  Deficiency  Syndrome, 
23:386.   
 
Global  Health  Council.  [Online].  Available  from: www.globalhealth.org  [Accessed  January 
20th, 2012]. 
 
Gilbert PB, McKeague IW, Eisen G, Mullins C, Guéye‐Ndiaye A, Mboup S and Kanki PJ. 2003. 
Comparison  of  HIV‐1  and  HIV‐2  infectivity  from  a  prospective  cohort  study  in 
Senegal. Statistics in Medicine, 22(4):573‐593.  
 
Goletti  D, Weissman  D, Jackson  RW, Graham  NM, Vlahov  D, Klein  RS, Munsiff  SS, 
Ortona  L, Cauda  R and Fauci  AS. 1996. Effect of Mycobacterium tuberculosis on HIV 
replication. Role of immune activation. Journal of Immunology, 157(3):1271‐1278. 
 
Gopaldas T and Chinnamma  J. 1992.   Evaluation of a  controlled 6‐month  feeding  trial on 
intake by  infants and  toddlers  fed a high energy‐low bulk gruel versus a high energy‐high 
bulk gruel  in addition to their habitual home diet. Journal of Tropical Paediatrics, 38: 278‐ 
283. 
 
Gorstein J, Sullivan K, Yip R, de Onis M, Trowbridge F, Fajans P, Clugston G. 1994. Issues  in 
the  assessment  of  nutritional  status  using  anthropometry.  Bulletin  of  the World  Health 
Organization, 72:273‐283. 
 
Govender  T.  Epidemiology  of  HIV/AIDS  in  South  Africa.  [Online].  Available  from: 
http://en.wikipedia.org/wiki/HIV/AIDS  in  South  Africa#cite_note‐22  [Accessed  15 
September 2013] 
149 
 
Grant A. 2002. Clinical features of HIV in developing countries. Leprosy Reviews, 73:197‐205. 
 
Hamill PVV, Drizd TA, Johnson CL,   Reed RB, Roche AF, Moore WM. 1979. Physical growth: 
National  Center  for  Health  Statistics  percentiles.  American  Journal  of  Clinical  Nutrition, 
32:607‐629. 
 
Harrison D.  2010.  An Overview  of Health  and Health  Care  in  South  Africa  1994  –  2010:  
Priorities, progress and prospects  for new gains. A discussion document commissioned by 
the Henry  J. Kaiser Family Foundation  to help  inform  the national health  leaders’  retreat, 
Muldersdrift. [Online]. 
Available from:  http://www.doh.gov.za  [Accessed January 20th, 2013]. 
 
Heller  L,  Fox  S,  Hell  KJ  and  Church,  JA.  2000.  Development  of  an  instrument  to  assess 
nutritional risk factors for children infected with human immunodeficiency virus. Journal of 
the American Dietetic Association, 100(3):323‐329. 
 
Ivers  LC, Chang Y,  Jerome  JG and Freedberg KA. 2010. Food Assistance  is associated with 
improved  body mass  index,  food  security  and  attendance  at  clinic  in  an HIV  program  in 
central Haiti: a prospective observational cohort study. AIDS Research and Therapy, 7:33‐40. 
 
Joppe M. 2000. The Research Process. [Online], 
 Available from:  http://www.ryerson.ca/mjoppe/rp.htm   [Accessed January 12th, 2013]. 
 
Karim SSA, Churchyard GJ, Karim QA and Lawn SD. 2009. HIV  infection and tuberculosis  in 
South Africa: an urgent need  to escalate  the public health  response. The Lancet  [Online], 
374: 921‐933. 
Available from: http://www.thelancet.com [Accessed March 3rd, 2013]. 
 
Kikafunda JK and Namusoke HK. 2006. Nutritional status of HIV/AIDS orphaned children  in 
households headed by the elderly in Rakai district, South Western Uganda. [Online]. African 
Journal of Food, Agriculture, Nutrition and Development [Online], 6(1):1‐28. Available from: 
http://www.ajfand.net [Accessed November 20th, 2012]. 
150 
 
 
Kimani‐Murage EW, Norris SA, Pettifor JM, Tollman SM, Klipstein‐Grobusch K, Gomez‐Olive 
XF, Dunger DB and Kahn K. 2011. Nutritional status and HIV in rural South African children. 
BMC Pediatrics [Online], 11:23. 
Available  from:  http://www.biomedcentral.com/1471‐2431/11/23  [Accessed  March  3rd, 
2013]. 
 
Knox  TA,  Zafonte‐Sanders M,  Fields‐Gardner  C, Moen  K,  Johansen D  and  Paton N.  2003.  
Assessment of Nutritional Status, Body Composition, and Human  Immunodeficiency Virus‐
Associated Morphologic Changes. Clinical Infectious Diseases, 36(Suppl 2):S63‐S68.   
 
Krasovec  KA,  Fawzi W  and  Rollins  N.  2009.  Nutrition,  HIV,  and  antiretroviral  therapy  in 
infants  and  children.  Marlink  RG,  Teitelman  ST,  eds.  From  the  Ground  Up:  Building 
Comprehensive  HIV/AIDS  Care  Programs  in  Resource‐limited  settings.  Washington,  DC: 
Elizabeth Glaser Pediatric AIDS Foundation. [Online]. 
Available from: http://ftguOnline.org  [Accessed April 10th, 2013] 
 
Lee RD and Nieman DC. 2010. Nutritional Assessment.  5th Edition, McGraw Hill, New York. 
 
Lévy JA. 1993. HIV pathogenesis and long‐term survival. AIDS, 7(11):1401‐1410.  
 
Lepage  P, Msellati  P,  Hitimana  Dg,  Bazubagira  A,  Van  Goethem  C,  Simonon  A,  Karita  E, 
Dequae‐Merchadou  L,  Van  De  Perre  P  And  Dabis  F.  1996.  Growth  of  human 
immunodeficiency  type 1‐infected  and uninfected  children:  a prospective  cohort  study  in 
Kigali, Rwanda, 1988 to 1993.  Pediatric Infectious Disease Journal, 15(6):479‐485. 
 
Lochet P, Peyrière H, Lotthé A, Mauboussin  JM, Delmas B and Reynes  J. 2003.  Long‐term 
assessment of neuropsychiatric adverse reactions associated with efavirenz. HIV Medicine, 
4(1):62‐66. 
 
London (London School of Hygiene and Tropical Medicine). 2009. The use of epidemiological 
tools in conflict‐affected population. Open‐access educational resources for policy‐makers. 
151 
 
[Online]. Available from: 
http://conflict.lshtm.ac.uk/page_125.htm#Malnutrition_Anthropometry_Z_scores 
[Accessed May 13th 2013] 
 
Lowenthal ED and Phelps R. 2009. Growth  in HIV‐infected children. HIV Curriculum for the 
Health  Professional  [Online],  254‐276.  Available  from:  http://www.bipai.org  [Accessed 
January 12th, 2013] 
 
Maas JJ, Dukers N, Krol A, van Ameijden EJ, van Leeuwen R, Roos MT, de Wolf F, Coutinho 
RA and Keet IP. 1998. Body mass index course in asymptomatic HIV‐infected homosexual 
men and the predictive value of a decrease of body mass index for progression to AIDS. 
Journal of Acquired Immune Deficiency Syndrome and Human Retrovirology, 19(3):254‐259. 
 
McGovern SL, Caselli E, Grigorieff N, Shoichet BK (2002). A common mechanism underlying 
promiscuous  inhibitors  from  virtual  and  high‐throughput  screening. Journal  of  Medical 
Chemistry, 45(8):1712‐1722. 
 
Maleta K, Virtanen SM, Espo M, Kulmala T and Ashorn P. 2003. Childhood malnutrition and 
its predictors in rural Malawi. Paediatric and Perinatal Epidemiology, 17:384‐390. 
 
Maleta K, Kuittinen  J, Duggan MB, Briend A, Manary M, Wales  J, Kulmala T and Ashorn P. 
2004. Supplementary Feeding of Underweight, Stunted Malawian Children With a Ready‐To‐
Use‐Food. Journal of Pediatric Gastroenterology, 38:152‐158. 
 
Manary MJ, Ndheda MJ, Ashorn P, Maleta K and Briend, A. 2004. Home Based Therapy for 
severe malnutrition with ready‐to‐use food. Archives of Disease in Childhood, 89:557‐561. 
 
Mangili  A, Murman  DH,  Zampini  AM  and Wanke  CA.  2006.  Nutrition  and  HIV  infection: 
review of weight loss and wasting in the era of highly active antiretroviral therapy from the 
Nutrition for Healthy Living cohort. Clinical Infectious Diseases Journal, 42(6):836‐842. 
 
152 
 
Marston B and de Cock KM. 2004. Multivitamins, nutrition, and antiretroviral  therapy  for 
HIV disease in Africa. The New England Journal of Medicine, 351(7):78‐80. 
 
Mason JB, Bailes A, Mason KE, Yambi O, Johnsson U, Hudspeth C, Hailey P, Kendle A, Brunet 
D and Martel P. 2004. AIDS, drought and child malnutrition in Southern Africa. Public Health 
Nutrition, 8(6):551‐563. 
McGovern  SL,  Caselli  E,  Grigorieff  N  and  Shoichet  BK.  2002.  A  common  mechanism 
underlying  promiscuous  inhibitors  from  virtual  and  high‐throughput  screening. Journal  of 
Medical Chemistry, 45(8):1712‐1722. 
 
McKinney RE  Jr, Wesley  J, Robertson WR and  the Duke Pediatric AIDS Clinical Trials Unit. 
1993. Effect of human  immunodeficiency virus  infection on  the growth of young children. 
Journal of Pediatrics, 123:579‐582.  
 
Miller TL, Orav EJ, Martin SR, Cooper ER, McIntosh K and Winter HS. 1991. Malnutrition and 
carbohydrate  malabsorption  in  children  with  vertically  transmitted  human 
immunodeficiency virus 1 iInfection. Gastroenterology, 100:1296‐1302. 
 
Miller TL, Evans SJ, Orav, EJ, Morris V, McIntosh K and Winter HS. 1993. Growth and body 
composition  in  children  infected  with  the  human  immunodeficiency  virus‐1.  American 
Journal of Clinical Nutrition, 57:588‐592. 
 
Miller  TL.  2003.  Nutritional  aspects  of  HIV‐infected  children  receiving  highly  active 
antiretroviral therapy. AIDS, 17(Suppl1):S130‐S140. 
 
Mishra V, Arnold F, Otieno F, Cross A and Hong R. 2005. Education and nutritional status of 
orphans and children of HIV‐iInfected parents in Kenya. DHS Working papers.   
 
Mitra AK, Rahman MM, Mahalanabis D, Patra FC and Wahed MA. 1995. Evaluation of an 
energy‑dense meal  liquefied  with  amylase  of  germinated  wheat  in  children  with  acute 
watery diarrhoea: a randomized controlled clinical trial. Nutrition Research, 15:939‐951. 
153 
 
Montagnier  L.  1999.  Human  Immunodeficiency  Viruses  (Retroviridae).  Encyclopedia  of 
Virology, 2:763‐774. 
 
Moursi M, Mbemba  F  and  Treche  S.  2003. Does  the  consumption  of  amylase‐containing 
gruels  impact  on  the  energy  intake  and  growth  of  Congolese  infants?  Public  Health 
Nutrition, 6:249‐258. 
 
Moye  J, Rich KC, Kalish  LA, Sheon AR, Diaz C, Cooper ER, Pitt  J and Handelsman E. 1996. 
Natural  History  of  somatic  growth  in  infants  born  to  women  infected  by  human 
immunodeficiency virus. The Journal of Pediatrics, 128(1):58‐69.   
 
Mungadze S.  2013.  Single antiretroviral pill launched. [Online].  
Available  from:  http://www.bdlive.co.za/national/health/2013/04/08/single‐antiretroviral‐
pill‐launched. [Accessed April 15th, 2013]. 
 
Musoke PM, Mudiope P, Barlow‐Mosha LN, Ajuna P, Bagenda D, Mubiru M, Tylleskar T and 
Fowler MG.  2010.  Growth,  immune  and  viral  responses  in  HIV‐infected  African  children 
receiving highly  active  antiretroviral  therapy:  a prospective  cohort  study. BMC Pediatrics, 
[Online], 10:56.  
Available from: http://www.biomedcentral.com [Accessed February 10th, 2013]. 
 
Ndhekha MJ, Manary MJ, Ashorn P and Briend A. 2005. Home‐based therapy with ready‐to‐
use  therapeutic  food  is of benefit  to malnourished, HIV‐infected Malawian  children. Acta 
Paediatrica, 94:222‐225. 
 
Newell M, Cortina‐Borja M, Thorne C, Peckham C. 2003. Height, weight, and growth in 
children born to mothers with HIV‐1 infection in Europe. The European Collaborative Study. 
Pediatrics [Online], 111(1):e52‐e60.  
Available from www.pediatrics.org/cgi/content/full/111/1/e52 [Accessed January 12th, 
2013]. 
 
154 
 
NFCS (The National Food Consumption Survey). 2000. Children aged 1‐9 years, South Africa, 
1999.  NFCS Group. Editor: Labadarios D. Stellenbosch, South Africa. 
 
NFCS‐FB  (The  National  Food  Consumption  Survey:  Fortification  Baseline).  2007.  The 
Knowledge,  attitude, behaviour  and procurement  regarding  fortified  foods,  a measure of 
hunger and  the anthropometric and  selected micronutrient  status of  children aged 1 – 9 
years  and  women  of  childbearing  age:  South  Africa,  2005.    Editor:  Labadarios  D. 
Stellenbosch, South Africa. 
 
NIAID (National Institute of Allergies and Infectious Diseases). US Department of  Health and 
Human Services. [Online].  
Available from http://www.niaid.nih.gov/Pages/default.aspx [Accessed January 27th, 2013]. 
 
Norman R, Bradshaw D, Schneider M, Pieterse D, Groenewald P. 2006. Revised Burden of 
Disease  Estimates  for  the  Comparative  Risk  Factor  Assessment,  South  Africa  2000. 
Methodological Note. Cape Town: South African Medical Research Council. 
 
Oelofse A, Van Raaij JMA, Benade AJS, Dhansay MA, Tolboom JJM and Hautvast JGAJ. 2003. 
The effect of a micronutrient‐fortified complementary food on micronutrient status, growth 
and  development  of  6‐  to  12‐month‐old  disadvantaged  urban  South  African  infants. 
International Journal of Food Sciences and Nutrition, 54(5):399‐407. 
 
Ogden CL, Kuczmarski RJ, Flegal KM. 2002. Centers for Disease Control and Prevention 2000 
growth charts for the United States:  improvements to the 1977 National Center for Health 
Statistics version. Pediatrics, 109:45‐80. 
 
Oleske JM, Rothpletz‐Puglia PM and Winter H. 1996. Historical Perspectives on the Evolution 
in Understanding  the  Importance of Nutritional Care  in Pediatric HIV  Infection.  Journal of 
Nutrition, 126:2616S‐2619S. 
 
Oguntibeju O, van den Heever W, van Schalkwyk, F. 2007. The  Interrelationship between 
nutrition and the  immune system  in HIV  infection: A review. Pakistan  Journal of Biological 
Sciences, 10(24):4327‐4338.  
155 
 
 
Pollack H, Glasberg H, Lee E, Nirenberg A, David R, Krasinski K, Borkowsky W, Oberfield S. 
1997.  Impaired early growth of  infants perinatally  infected with human  immunodeficiency 
virus: correlation with viral load. Journal of Pediatrics, 130:915‐922.  
 
Preidis GA, McCollum ED, Mwansambo C, Kazembe PN, Schutze GE and Kline MW. 2011. 
Pneumonia  and  malnutrition  are  highly  predictive  of  mortality  among  African  children 
hospitalized  with  human  immunodeficiency  virus  infection  or  exposure  in  the  era  of 
antiretroviral therapy. Journal of Pediatrics, 159(3):484‐9.  
 
Rabie H, Marais BJ, Van Toorn R, Nourse P, Nel ED, Goussard P, Sellers N and Cotton MF. 
2007.  Important  HIV‐associated  conditions  in  HIV‐infected  infants  and  children.  South 
African Family Practise, 49(4):19‐23. 
 
Rahman MM,  Islam MA, Mahalanabis D, Biswas E, Majid N and Wahed MA. 1994.  Intake 
from an energy‑dense porridge liquefied by amylase of germinated wheat: a controlled trial 
in severely malnourished children during convalescence  from diarrhoea. European  Journal 
of Clinical Nutrition, 48:46‐53. 
 
Ramalho LC de Barros, Goncalves EM, de Carvalho WRG, Guerra G Jr, Centeville M, Aoki FH, 
Morcillo AM, Dos Santos Vilela and da Silva MTN. 2011. Abnormalities in body composition 
and  nutritional  status  in HIV‐infected  children  and  adolescents  on  antiretroviral  therapy. 
International Journal of STD & AIDS, 22(8):453‐456. 
 
Reeves JD and Doms RW. 2002. Human  immunodeficiency virus type 2. Journal of General 
Virology, 83(6):1253‐1265. 
 
Rivera DM. 2012. Pediatric HIV infection. Medscape Reference Article [Online]. 
Available from: http://misc.medscape.com [Accessed March 4th, 2013]. 
 
Robinson CH,  Lawler MR, Chenoweth WL and Garwick AE. 1986. Normal and Therapeutic 
Nutrition. 17th edition. New York: Macmillan Publishing Company.  
156 
 
 
Roche AF, Siervogel RM, Chumlea WC and Webb P. 1981. Grading body fatness from limited 
anthropometric data. American Journal of Clinical Nutrition, 34:2831‐2838. 
 
Rudolph M, Kroll F, Beery M, Marinda E, Sobiecki J, Douglas G and Orr G. 2013. A pilot study 
assessing  the  impact  of  a  fortified  supplementary  food  on  the  health  and well‐being  of 
crèche  children  and  adult  TB  patients  in  South  Africa.  [Online],  8(1):  1‐9.  Available  from 
www.plosone.org [Accessed June 16th, 2013] 
 
SAVACG  (South African Vitamin A Consultative Group). 1996. Anthropometric, Vitamin A, 
iron  and  immunisation  coverage  status  in  children  aged  6  to  71 months  in  South Africa, 
1994. South African Medical Journal, 86: 354‐357.  
 
Saavedra  JM,  Henderson  RA,  Perman  JA,  Hutton N,  Livingston  RA  and  Yolken  RH.  1995. 
Longitudinal  assessment  of  growth  in  children  born  to  mothers  with  human 
immunodeficiency virus infection. Archives of Pediatrics and Adolescent Medicine, 149:497‐ 
502. 
 
Scherpbier HJ, Bekker V, Van Leth F, Juriaans S, Lange J and Kuijpers TW. 2006. Long‐term 
experience with combination antiretroviral therapy that contains Nelfinavir for up to 7 years 
in  a  pediatric  cohort.  [Online].  E528‐e536  Available  from  www.pediatrics.org  [Accessed 
January 8th, 2013]. 
 
Semba  RD  and  Tang  AM.  1999.  Micronutrients  and  the  pathogenesis  of  human 
immunodeficiency virus infection. British Journal of Nutrition,  81: 181‐189. 
 
Shaw V and Lawson M. 2007. Clinical Paediatric Dietetics. Ed. Shaw V and Lawson M. 3rd 
edition. Blacwell Publishing: Oxford. 
 
Shearer WT, Quinn TC, LaRussa P, Lew JF, Mofenson L, Almy A, Rich K, Handelsman E, Diaz C, 
Pagano M, Smeriglio V and Kalish  L.A. 1997. Viral  load and disease progression  in  infants 
157 
 
infected with human immunodeficiency virus type 1. The New England Journal of Medicine, 
336(19):1337‐1342. 
 
Smith JA and Daniel R. 2006. Following the path of the virus: the exploitation of host DNA 
repair mechanisms by retroviruses. ACS Chemical Biology, 1(4):217‐26. 
 
Stevens W  and  Sherman G.  2009.  [Online].  Approaches  to  Early  Infant Diagnosis  of HIV. 
Available  from:  http://ftguonline.org.  Marlink RG, Teitelman ST, eds. From  the  Ground  Up: 
Building Comprehensive HIV/AIDS Care Programs  in Resource‐Limited Settings. Washington, 
DC: Elizabeth Glaser Pediatric AIDS Foundation. [Accessed  May 16th, 2013]. 
 
Statistics South Africa. 2008. Mortality and causes of death  in South Africa, 2006: Findings 
from death notification. [Online]. 
Available  from:  http://www.statssa.gov.za/publications/P0309/P0309.3pdf  [Accessed  
January 14th, 2012]. 
 
Statistics South Africa. 2010. Mid‐year Population Estimates 2010. [Online]. 
Available  from:  http://www.statssa.gov.za/publications/P0302/P03022010.pdf  [Accessed 
January 14th, 2012]. 
 
Statistics South Africa. 2013. Mid‐year Population Estimates 2013. [Online]. 
Available  from:  http://www.statssa.gov.za/publications/P0302/P03022011.pdf  [Accessed  
June 15th, 2012]. 
 
Steenkamp L, Dannhauser A, Walsh D,  Joubert G, Veldman FJ, Van der Walt E and Cox C. 
2009. Nutritional, immune, micronutrient and health status of HIV‐infected children in care 
centres in Mangaung. South African Journal of Clinical Nutrition,  22(3):131‐136. 
 
Steenkamp L, von der Marwitz J and Giovanelli C. 2004. Nutritional status of HIV+ pre‐school 
children  in South Africa. Summary of unpublished  research.  [Online]. Field Exchange  Issue 
22,  Available  from:  http://fex.ennOnline.net/22/nutritional.aspx  [Accessed  January  12th, 
2013] 
158 
 
 
Tang  J  and  Kaslow  RA.  2003.  The  impact  of  host  genetics  on  HIV  infection  and  disease 
progression in the era of highly active antiretroviral therapy. AIDS, 17(Suppl4):S51‐S60. 
 
UNAIDS  &  WHO.  2003.  A  history  of  the  HIV/AIDS  epidemic  with  emphasis  on  Africa. 
[Online]. 
Available from: http://www.unaids.org   [Accessed November 4th, 2012]. 
 
UNAIDS, 2010a: Global Report: Annex 1: HIV and AIDS estimates and data, 2009 and 2001. 
[Online]. 
Available from: http://www.unaids.org [Accessed November 4th, 2012]. 
 
UNAIDS, 2010b: Global Report: Chapter 2: Epidemic update. [Online]. 
Available from: http://www.unaids.org   Accessed November 4th, 2012]. 
 
UNICEF. 1997. Conceptual framework for analyzing the causes of malnutrition. [Online].  
Available from: http://www.unicef.org/nutrition/training   [Accessed March 6th, 2013]. 
 
UNICEF, 1998. State of the World’s Children. [Online]. 
Available from: http://www.unicef.org/sowc98/  [Accessed May 7th, 2013]. 
 
UNICEF.  2006. Africa’s Orphaned  and Vulnerable Generations:  Children Affected  by Aids. 
[Online]. 
Available from: www.unicef.org/publications [Accessed January 12th, 2012]. 
 
UNICEF. 2010. Children and AIDS. Fifth Stocktaking Report, UNICEF/UNAIDS/WHO/UNFPA. 
[Online]. 
Available from: http://www.unicef.org/publications  [Accessed January 12th, 2012]. 
 
USAID.  2011.  Ready‐to‐use  therapeutic  food.  [Online].  Available  from: 
http://blog.usaid.gov/2011/10/ready‐to‐use‐therapeutic‐food  [Accessed  January  12th, 
2012]. 
159 
 
 
Venkatesh KK, Lurie MN, Triche EW, De Bruyn G, Harwell JI, McGarvey ST and Gray GE. 2010. 
Growth  in  infants born  to HIV‐infected women  in South Africa according  to maternal and 
infant characteristics. Tropical Medicine and International Health, 15(11): 1364‐1374. 
 
Verweel G, van Rossum AM, Hartwig NG, Wolfs TF,  Scherpbier HJ and de Groot R. 2002. 
Treatment with highly active antiretroviral therapy  in human  immunodeficiency virus type 
1‐infected children is associated with a sustained effect on growth. Pediatrics, 109(2):E25. 
 
Villamor E, Misegades L, Fataki MR, Mbise RL, Fawzi WW. 2005. Child mortality in relation to 
HIV  infection, nutritional  status, and  socio‐economic background.  International  Journal of 
Epidemiology,  34:61‐68. 
 
Walker SP and Golden MHN. 1988. Growth    in  length of  children  recovering  from  severe 
malnutrition. European Journal of Clinical Nutrition, 42:395‐404. 
 
Wanke  C.  2004.  Pathogenesis  and  consequences  of  HIV‐associated  wasting.  Journal  of 
Acquired Immune Deficiency Syndrome, 37(Suppl5):S277‐9. 
 
Waterlow  JC,  Buzina  R,  Keller  W,  Lane  JM,  Nichaman  MZ  and  Tanner  JM.  1977.  The 
presentation  and  use  of  height  and weight  data  for  comparing  the  nutritional  status  of 
groups of  children under  the  age of 10  years. Bulletin of  the World Health Organization, 
55:489‐498. 
 
Waterlow JC (ed.). 1988. Linear Growth Retardation in Less Developed Countries. New York: 
Raven Press.  
 
Webb AL, Manji K, Fawzi WW and Villamor E. 2008. Time‐independent maternal and infant 
factors and time‐dependent infant morbidities including HIV iInfection, contribute to infant 
growth faltering during the First 2 years of life. Journal of Tropical Pediatrics, 55(2):83‐90. 
 
Weiss RA. 1993. How does HIV cause AIDS? Science, 260(5112): 1273‐1279. 
160 
 
 
Wheeler DA, Gibert C, Launer C, Muurahainen N, Elion R, Abrams D and Bartsch, G. 1998. 
Weight  loss as a predictor of  survival and disease progression  in HIV  infection.  Journal of 
Acquired Immune Deficiency Syndromes and Human Retrovirology, 18(1):80‐85. 
 
WHO. 1990. Interim proposal for a WHO Staging System for HIV infection and disease. 
Weekly Epidemiological Record. 20 July 65(29). 
 
WHO.  1994.  An  evaluation  of  infant  growth.  A  summary  of  analysis  performed  in 
preparation for the WHO Expert Committee on physical status: The use and  interpretation 
of  anthropometry. WHO working  group  on  infant  growth. WHO  Nutrition  Unit,  Geneva. 
[Online]. Availble from: http://who.int  [Accessed October 5th, 2012]. 
 
WHO. 1995. Physical Status: The Use and Interpretation of Antropometry: Report of a WHO 
Expert Committee. Technical Report Series No. 854. World Health Organization, Geneva. 
 
WHO. 1997. WHO global database on child growth and malnutrition. Compiled by Mercedes 
de Onis and Monika Blossner, Programme of Nutrition. [Online].   
Availble from: http://who.int  [Accessed October 5th, 2012]. 
 
WHO. 2003a. Nutrient Requirements for people  living with HIV/AIDS. Report of a technical 
consultation, World Health Organization, Geneva, 13‐15 May 2003. [Online].   
Availble from: http://who.int  [Accessed October 5th, 2012]. 
 
WHO. 2003b. Scaling up antiretroviral therapy in resource limited settings: treatment 
guidelines for a public health approach. [Online]. 
Availble from: http://who.int  [Accessed October 5th, 2012]. 
 
WHO.  2005.    Consultation  on  Nutrition  and  HIV/AIDS  in  Africa.  Evidence,  lessons,  and 
recommendations for action – ICC, Durban, South Africa, 10‐13 April 2005. [Online].   
Availble from: http://who.int  [Accessed December 8th, 2012]. 
 
161 
 
WHO. 2006a. Antiretroviral Therapy of HIV  Infection  in  Infants  and Children  in Resource‐
Limited Settings: Towards Universal Access. [Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed October 5th, 2012]. 
 
WHO. 2006b. WHO Child Growth Standards. Length/height‐for‐age, weight‐for‐age, weight‐
for‐length,  weight‐for‐height  and  body  mass  index‐for‐age.  Methods  and  Development. 
[Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed March 16th, 2013]. 
 
WHO. 2008. Training Course on Child Growth Assessment. WHO Child Growth Standards. 
[Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed April 20th, 2013]. 
 
WHO. 2009a. Guidelines  to an  integrated approach  to  the nutritional care of HIV‐infected 
children (6 months to 14 years). [Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed October 5th, 2013]. 
 
WHO.  2009b. WHO  Anthroplus  for  Personal  Computers. Manual.  Software  for  Assessing 
Growth of the World’s Children and Adolescents [Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed October 5th, 2013]. 
 
WHO.  2010a.  Antiretroviral  Therapy  of  HIV  Infection  in  Infants  and  Children:  Towards 
Universal Access. [Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed March 5th, 2013]. 
 
WHO. 2010b. PMTCT Strategic Vision 2010 ‐ 2015. Preventing mother‐to‐child transmission 
of  HIV  to  reach  the  UNGASS  and  Millenium  Development  Goals.  Moving  towards  the 
elimination of paediatric HIV. [Online]. 
Availble from:  http://www.who.int   [Accessed March 5th, 2013]. 
 
WHO/UNAIDS/UNICEF. 2011. Global HIV/AIDS Response: Epidemic update and health sector 
progress towards Universal Access: Progress Report 2011.  [Online].  
162 
 
Available from: http://www.who.int [Accessed November 4th, 2012]. 
 
World Bank. 2007. HIV/AIDS, Nutrition, and Food Security: What we can do. A synthesis of 
International Guidance. [Online]  
Available from: http://siteresources.worldbank.org/NUTRITION/Resources [Accessed 
October 12th, 2012]. 
 
Zachariah R, Spiehmann M P, Harries AD and Salaniponi F M L. 2002.   Moderate to severe 
malnutrition  in  patients  with  tuberculosis  is  a  risk  factor  associated  with  early  death. 
Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 96(3):291‐294. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
163 
 
 
ADDENDA 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
164 
 
Addendum A1 
 
UNIVERSITEIT VAN DIE VRYSTAAT 
UNIVERSITY OF THE FREE STATE     
YUNIVESITHI YA FREISTATA 
 
											DEPARTEMENT	MENSLIKE	VOEDING/DEPARTMENT	OF	HUMAN	NUTRITION
Fakulteit Gesondheidwetenskappe/Faculty of Health Sciences 
P.O.Box 339 BLOEMFONTEIN 9300                     REPUBLIEK VAN SUID –AFRIKA / REPUBLIC OF SOUTH AFRICA 
Tel: (051) 401 2894/(+2751) 401 2894    Faks/Fax: (051) 401 2869/ (+2751) 401 2869 
E‐pos/E‐mail: gnmvmd@med.uovs.ac.za    Interne posbus/Internal box G24 
     
            2004/04/20 
Avril Snyman 
Lebone Care Centre 
 
Dear Avril 
 
NUTRITION INTERVENTION PROJECT:2004: HIV POSITIVE CHILDREN 
 
Our conversation on 25 March 2004 has reference. The Department of Human Nutrition, at the Free State University 
would  appreciate  it  if  you  and  the board  can  give  the necessary permission  to  go  ahead with  above‐mentioned 
project. The aim of the project is to determine the impact of nutrition supplementation on the nutrition, health and 
immune status of HIV infected children.   
 
Parents/caretakers of all children participating would be invited to sign an informed consent before admission to the 
study.  The  study will be  submitted  to  the  Ethical Committee of  the  Faculty of Health  Sciences  at  the  Free  State 
University to ensure compliance to ethical considerations and confidentiality will be ensured. 
 
Dietitians and health personnel will monitor HIV+ children from May until November 2004 while they receive a daily 
fortified  supplementary meal  free  of  charge.  This meal  can  be  provided  instead  of  the  breakfast  to  permanent 
residents. Measurements will  include daily evaluations on  intake of the supplement; weekly weight measurements 
by a dietitian, monthly health screenings by a medical doctor and two blood samples (one at the start and one at the 
end of the study period). 
 
The children in Lebone House would benefit from the regular screening while receiving a daily portion of high quality 
supplement (Both products to be used already on government tender). The cost of the supplement s the children 
will receive ‐ free of charge ‐ is approximately R1.70 per child per day. During the period the institution will save on 
the cost of breakfast as  the supplement can be used as a  replacement  for breakfast. During  the study period, no 
other form of nutrition intervention or supplementation  (multivitamins) should take place. 
 
We would need the following information as a matter of urgency: 
 The number and ages of HIV tested children 
 The number and ages of children not tested 
 The current menu and portion sizes of food provided to children 
 
Your urgent consideration to this matter would be appreciated. In case of queries, please contact Liana Steenkamp 
(cell: 082 8298418). 
 
Thanking you. 
Prof André Dannhauser 
165 
 
    Addendum A2 
               
UNIVERSITEIT VAN DIE VRYSTAAT 
UNIVERSITY OF THE FREE STATE     
YUNIVESITHI YA FREISTATA 
DEPARTEMENT MENSLIKE VOEDING/DEPARTMENT OF HUMAN NUTRITION
Fakulteit Gesondheidwetenskappe/Faculty of Health Sciences 
P.O. Box 339 BLOEMFONTEIN 9300             REPUBLIEK VAN SUID –AFRIKA / REPUBLIC OF SOUTH AFRICA 
Tel. (051) 401 2894/(+2751) 401 2894    Faks/Fax: (051) 401 2869/ (+2751) 401 2869 
E‐pos/E‐mail: gnmvmd@med.uovs.ac.za    Interne posbus/Internal box G24       
                      2004/04/07 
Sr Kgaile 
Sunflower House 
 
Dear Sr Kgaile 
 
NUTRITION INTERVENTION PROJECT:2004: HIV POSITIVE CHILDREN 
 
Our conversation on 25 March 2004 has reference. The Department of Human Nutrition, at the Free State University 
would  appreciate  it  if  you  and  the board  can  give  the necessary permission  to  go  ahead with  above‐mentioned 
project. The aim of the project is to determine the impact of nutrition supplementation on the nutrition, health and 
immune status of HIV infected children.   
 
Parents/caretakers of all children participating would be invited to sign an informed consent before admission to the 
study.  The  study will be  submitted  to  the  Ethical Committee of  the  Faculty of Health  Sciences  at  the  Free  State 
University to ensure compliance to ethical considerations and confidentiality will be ensured. 
 
Dietitians and health personnel will monitor HIV+ children from May until November 2004 while they receive a daily 
fortified  supplementary meal  free  of  charge.  This meal  can  be  provided  instead  of  the  breakfast  to  permanent 
residents. Measurements will  include daily evaluations on  intake of the supplement; weekly weight measurements 
by a dietitian, monthly health screenings by a medical doctor and two blood samples (one at the start and one at the 
end of the study period). 
 
The children  in Sunflower House would benefit  from  the  regular screening while  receiving a daily portion of high 
quality  supplement  (Both products  to be used already on government  tender). The cost of  the  supplement  s  the 
children will receive ‐ free of charge ‐ is approximately R1.70 per child per day. During the period the institution will 
save  on  the  cost  of  breakfast  as  the  supplement  can  be  used  as  a  replacement  for  breakfast. During  the  study 
period, no other form of nutrition intervention or supplementation  (multivitamins) should take place. 
 
We would need the following information as a matter of urgency: 
 The number and ages of HIV tested children 
 The number and ages of children not tested 
 The current menu and portion sizes of food provided to children 
 
Your urgent consideration to this matter would be appreciated. In case of queries, please contact Liana Steenkamp 
(cell: 082 8298418). 
 
Thanking you. 
 
Prof Andrè Dannhauser 
 
166 
 
Addendum B1 
Ethics committee reference number: 190/00     
 
Toestemmingsvorm 
 
TOESTEMMING 
 
Hiermee verklaar ek                                                                              wetlike voog van  
                                                                                                                         wat huidiglik 
permanente/deeltydse versorging by                                                  ontvang, dat ek my 
toestemming verleen tot die deelname van                                                aan die 
navorsingsprojek, soos aan my verduidelik: 
 
Ek is versoek dat                                                  aan die projek deelneem wat uitgevoer word 
deur die Departement Menslike Voeding van die Vrystaatse Universiteit. 
Die doel met die projek is om die impak van verrykte mieliepap op die voedingstatus, 
immuunstatus en gesondheidstatus te bepaal. 
Sewentig HIV+ kinders sal vir 120 dae daagliks in die week een van twee soorte 
voedingsupplemente in die vorm van verrykte pap ontvang. Alhoewel elke kind slegs op een 
soort produk is, sal beide produkte voordele vir die kinders inhou. 
Bloedmonsters sal van die kinders aan die begin en aan die einde van die projek deur ‘n 
mediese dokter versamel word. 
Kinders sal op weeklikse basis geweeg word en maandeliks gemeet word. 
Kinders sal twee keer per maand deur ‘n dokter ondersoek word. 
Geeneen van die metings sal nadele vir die kinders inhou nie. 
Deelname aan die projek is vrywillig en mag gestaak word, hoewel ek aangeraai is dat die 
kind die projek voltooi aangesien dit vir hom/haar voordelig sal wees. 
Alle inligting, insluitend HIV status is vertroulik, maar resultate van die groep sal bekend 
gemaak word aan ander navorsers.  
Vir die duur van die projek mag die deelnemers geen ander vorm van vitamien 
supplementasie gebruik nie, aangesien bykomende hoeveelhede nadele vir die kind mag 
inhou. 
 
Ek is ten volle ingelig deur                                                                        aangaande bogenoemde 
aspekte. 
 
My toestemming word uit vrye wil verleen en ek besef ook dat ek my toestemming te enige 
tyd kan herroep. 
 
 
Geteken te                                                         op                                              2004. 
 
Voog:            Getuie:                                                 . 
 
 
 
 
167 
 
Addendum B2 
 Ethics committee reference number: 190/00     
 
Consent form 
PERMISSION  
 
I, the undersigned,                                                                               legal guardian of   
                                                                                                                         Who is currently in 
permanent/day care at                                                  , that I give consent that                                                
may participate in the project explained to me: 
 
I have been asked that that                                              may participate in this project that is 
carried out by the Department of Human Nutrition from the Free State University. 
The aim with the project is to determine the impact of enriched mealiemeal on the 
nutritional‐, immune‐ and health status of children. 
 Seventy HIV+ children will receive one of two food supplements in the form of enriched 
mealiemeal for a period of 120 days. Although each child would have to use only one 
product for the whole period, both products would benefit the children. 
 Blood samples will be collected from children at the beginning and end of the study by a 
medical practitioner. 
 Children will be weighed every week, and measured every month. 
 Children will undergo a health assessment twice per month which will be done by a 
medical doctor. 
 None of the measurements would harm the children. 
 Participation in the project is voluntary and patients may withdraw, although I was 
advised to let the child complete the project if possible, as it would benefit the child. 
 All data would be treated confidentially, including HIV+ status, but the results of the 
group would be made available to other researchers.  
 For the duration of the project no other form of vitamin supplementation may be given 
to the child, as it can be harmful, because they already receive adequate amounts. 
 
I have been fully informed by                                                                        about the project. 
 
I hereby agree voluntarily that the child can partake in the study and  realize that my 
permission can be withdrawn at any time. 
 
 
Signed at                                                         on                                              2004. 
 
 
 
Guardian:          Witness:                                                 . 
 
 
 
 
168 
 
Addendum B3 
 Ethics committee reference number: 190/00     
 
Consent form 
 
TUMELLO 
 
Nna,                                                                               molebedi wa molao wa   
                                                                                                                         Yeo a hlokometsweng 
sebakeng sa                                                   , ke fana ka tumello ya hore 
_______________________________ a ka nka karolo projekeng eo ke e hlaloseditsweng:  
 
 Ke kopuwe hore                                              a nke karolo projekeng ena e etswang ke 
lefapha la Phepo e Ntle ho tswa Univesithing ya Foreisitata. 
 Maikemisetso a projeke ena ke ho sheba ditlamorao tsa phofo ya papa e 
matlafaditsweng, ho ho thuseng disereletsi tsa mmele le ho bophelo ba bana ka 
kakaretso.  
 Bana ba mashome a supileng ba nang le kokwana ya HIV ba tla fuwa mofuta o le mong 
feela wa e mmedi ya dimatlafatsi (supplements) ka mokgwa wa papa e matlafaditsweng 
bakeng sa matsatsi a 120.  Le ha bana ba tla be ba sebedisa mofuta o le mong feela wa 
dimatlafatsi (supplements) tsena, mefuta e le mmedi e tla ba le thuso ho bana.   
 Madi a tla nkuwa ho bana qalong le qetellong ya dipatlisiso tsena ke ngaka.   
 Boima le botelele ba bana bo tla nkuwa beke enngwe le enngwe.  
 Bana ba tla hlahlojwa ha bedi kgweding ke ngaka. 
 Bana ha ba ka ke ba utlwiswa bohloko ke ho hlahlojwa le ho methwa.  
 Ho nka karolo projekeng ha se qobello, mme batswadi ba ka itokolla, le ha feela ke ile ka 
eletswa hore ho tla thusa ngwana haholo ha nka tswella pele ho fihlela qetellong.  
 Ditaba kaofela tse nkuwang ngwaneng e tla ba tsa lekunutu, empa feela di tla sebediswa 
ke batho ba bang ba etsang dipatlisiso.  
 Nakong ena ya projeke ena ngwana ha a tlameha ho sebedisa dimatlafatsi 
(supplements) tse ding.  Di ka mo utlwisa bohloko hobane o tla be a se a fumana 
dimatlafatsi (supplements) tse mo lekaneng.  
 
 
Ke tsebisitswe ka botlalo ke                                                                        ka projeke. 
 
Ke dumela ka ntle le ho qobellwa hore ngwana a nke karolo dipatlisisong, mme ke utlwisisa 
hore tumello ya ka nka e hula nako e nngwe le e nngwe.  
 
 
Signed                                                          ka di                                              2004. 
 
 
 
Molebedi:          Paki:                                                 . 
 
169 
 
ADDENDUM C 
WEEKLY MEASUREMENT OF WEIGHT AND CHECKING OF ARMBAND COLOUR CODING 
FACILITY:…………………………………… 
    WEEK NUMBER and WEIGHT 
    1  2  3  5  6  7  9  10  11  13  14  15 
    kg  kg  kg  kg  kg  kg  Kg  kg  kg  kg  kg  kg 
1                         
√                         
2                         
√                         
3                         
√                         
4                         
√                         
5                         
√                         
6                         
√                         
7                         
√                         
8                         
√                         
9                         
√                         
10                         
√                         
11                         
√                         
12                         
√                         
13                         
√                         
14                         
√                         
15                         
√                         
16                         
√                         
17                         
√                         
18                         
√                         
19                         
√                         
 
170 
 
Child nr. and armband check 
Addendum D 
4‐WEEKLY ANTHROPOMETRIC MEASUREMENTS   
Facility:…………………………………………        WEEK OF STUDY:  4   8   12   
Date:……………………………………………… 
Child name  Date of birth   M/F  Weight  Height  HC  MUAC          TSF (mm) 
Yyyy/mm/dd  (kg)  (cm)  (cm)  (cm)     1         2        3 
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
171 
 
ADDENDUM E 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
172 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
173 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
174 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
175 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
176 
 
 
 
 
 
 
 
 
177 
 
 
 
 
 
 
 
178 
 
 
 
 
 
179 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
180 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
181 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
182 
 
Addendum F 
BASELINE ANTHROPOMETRIC MEASUREMENTS   
Facility:…………………………………………          
Date:……………………………………………… 
Child name  Date of birth   M/F  Weight  Height  HC  MUAC          TSF (mm) 
Yyyy/mm/dd  (kg)  (cm)  (cm)  (cm)     1         2        3 
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
 
183 
 
Addendum G 
END ANTHROPOMETRIC MEASUREMENTS   
Facility:…………………………………………          
Date:……………………………………………… 
Child name  Date of birth   M/F  Weight  Height  HC  MUAC          TSF (mm) 
Yyyy/mm/dd  (kg)  (cm)  (cm)  (cm)     1         2        3 
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
         
 
184 
 
ADDENDUM H 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
185 
 
SUMMARY 
HIV/AIDS negatively  influences  the health, quality of  life and nutritional status of  infected 
individuals. The negative  influence on nutritional  status  is even worse  in  children  than  in 
adults, due to children’s additional needs for growth. 
The aim of this study was to determine the impact of an enzyme‐modified, enriched maize‐
based  supplement on  the anthropometric nutritional  status of children  infected with HIV, 
and residing in or attending day care at institutions for HIV‐infected and affected children in 
Mangaung.  
 
A  total  of  155  food  secure  HIV‐infected  children  aged  1  –  10  years  were  screened  to 
determine HIV status. HIV‐infection was confirmed in 37 clinically stable, antiretroviral naïve 
children, who were included in the study sample. The study was a randomised, double blind, 
clinically controlled, prospective trial.  
Intervention  over  a  period  of  16  weeks  consisted  of  an  experimental  and  control 
supplement  given  to  the  children  in  the  experimental‐  (E)  and  control  (C)  groups 
respectively. Both products were enriched maize/soy blends of exactly the same nutritional 
value,  except  that  α‐amylase was  added  to  the  E‐product.  The  addition  of  α‐amylase  to 
starchy  foods  decreases  the  viscosity  of  the  mixed  product,  enabling  the  individual  to 
consume larger quantities for more energy and nutritional benefit, especially in the case of 
young  children with high nutritional needs but  lack of  capacity  to  consume  large enough 
quantities to provide in these needs.   
Twenty‐nine children completed the  intervention. The mean age of the 29 (E=14; C=15) at 
baseline was 64.1 months (SD 23.6 months). Baseline nutritional status of the children was  
poor. Underweight for age was identified in 42.9% of both the E‐ and C‐groups. The median 
Z‐score for WAZ was ‐1.9 for both the E‐ and the C‐group. These findings support findings of 
other  researchers  that growth  in HIV‐infected children  is  significantly  slower  than  in non‐
infected children.  
 
186 
 
A high percentage of stunting was found  in both groups: 57.1%  in the E‐group and 80%  in 
the C‐group were stunted. The median Z‐scores for HAZ were ‐2.3 for the E‐ and ‐2.9 for the 
C‐group. This was  in accordance with findings of other researchers who reported that HIV‐
infected  children  are more  often  stunted  than  non‐infected  children.  The  prevalence  of 
stunting in this study is high in comparison to existing national data for children of unknown 
HIV status.  
 
The  poor  anthropometric  nutritional  status  in  children  in  care  centres  emphasises  the 
detrimental effect of HIV‐infection on the nutritional status and growth in young children, as 
well as  the  importance of extending community based nutrition  intervention  initiatives  to 
care  centres  and  other  facilities  taking  care  of  HIV‐infected  and  HIV‐affected  children. 
Although  the  data  of  the  intervention  phase  of  this  study  did  not  show  significant 
improvement in the anthropometrical nutritional status, other studies using a product with 
added  α‐amylase  did  show  improvement  in  anthropometrical  nutritional  status.  The 
practical problems experienced in the present study may have had a negative effect on the 
outcome of the study. 
In conclusion, the high prevalence of malnutrition found at baseline,  indicate that children 
infected with or affected by HIV are vulnerable and that being a resident or being registered 
at a care centre does not necessarily protect them from malnutrition.    It  is  important that 
children  in  these  facilities are  included  in  routine health and nutritional assessments and 
that the centres are included in initiatives that target malnutrition. HIV‐infected children in 
care centres should  receive more aggressive nutrition support  to make provision  for  their 
increased  requirements  and  also  to  protect  them  from  malnutrition  and  early  disease 
progression. The inclusion of additional sources of energy dense supplements such as RUTF 
to current supplementation regimens for malnourished children may be needed to achieve 
catch‐up growth in malnourished children. 
malnutrition;  HIV;  nutrition  intervention;  supplementation;  anthropometric  nutritional 
status; stunting, underweight; maize/soy blends; α‐amylase  
 
 
 
187 
 
OPSOMMING 
HIV/VIGS het ‘n negatiewe invloed op die gesondheid, lewenskwaliteit en voedingstatus van 
geïnfekteerde individue. Die negatiewe invloed op voedingstatus is in kinders selfs erger as 
in volwassenes, as gevolg van kinders se addisionele behoeftes vir groei. 
Die  doel  van  hierdie  studie  was  om  die  impak  van  supplementasie  met  ‘n 
ensiemgemodifiseerde  mieliepapsupplement  op  die  antropometriese  voedingstatus  van 
MIV‐ geïnfekteerde kinders in versorgingsentrums vir MIV‐geïnfekteerde en MIV‐geaffekteerde 
kinders in Mangaung te bepaal.  
 
Honderd‐vyf‐en‐vyftig kinders tussen 1 en 10  jaar oud,  is getoets om HIV‐status te bepaal. 
HIV‐infeksie is bevestig in 37 kinders wat nog nooit aan anti‐retrovirale middels blootgestel 
is  nie,  en  die  37  kinders  is  ingesluit  in  die  studie.  Die  studie  was  ‘n  gerandomiseerde, 
dubbelblinde, klinies gekontroleerde, prospektiewe intervensie.  
‘n  Eksperimentele  produk  is  aan  kinders  in  die  eksperimentele  groep  (E)  en  ‘n  kontrole‐
produk  aan  kinders  in  die  kontrolegroep  (K)  gegee,  oor  ‘n  tydperk  van  16 weke.  Beide 
produkte was verrykte mielie/soja produkte wat  identies was  in voedingswaarde, maar die 
eksperimentele produk het bygevoegde  α‐amilase bevat. Die byvoeging  van  α‐amilase by 
styselprodukte verlaag die viskositeit van die produk, wat die individu in staat stel om groter 
hoeveelhede te eet en gevolglik meer energie‐ en voedingswaarde‐voordeel te put, veral in 
die geval van  jong kinders met hoë voedingsbehoeftes maar onvermoë om groot genoeg 
hoeveelhede te eet om in die voedingsbehoeftes te voorsien.  
Nege‐en‐twintig  kinders  het  die  projek  voltooi.  Die  gemiddelde  ouderdom  van  die  29 
kinders  (E=14; K=15) met aanvang van die studie was 64.1 maande (SD 23.6 maande). Die 
kinders se basislyn voedingstatus was swak.  Ondergewig is gediagnoseer in 42.9% van beide 
die E‐ en K‐groepe. Die mediaan gewig‐vir‐ouderdom was  ‐1.9SD  in  albei groepe. Hierdie 
basislyn bevindings het die bevindings van ander navorsers ondersteun, nl. dat groei in HIV‐
geïnfekteerde kinders aansienlik stadiger is as in nie‐geïnfekteerde kinders. 
188 
 
‘n Groot persentasie lengtegroei‐inkorting is in albei groepe gevind ‐ 57.1% van die kinders 
in  die  E‐groep  en  80%  van  die  kinders  in  die  K‐groep  se  lengtegroei  was  ingekort.  Die 
mediaan  lengte‐vir‐ouderdom  was  ‐2.3SD  vir  die  E‐  en  ‐2.9SD  vir  die  K‐groep.  Hierdie 
bevindings  het  die  bevindings  van  ander  navorsers  ondersteun  dat  lengtegroei‐inkorting 
meer dikwels  in HIV‐geïnfekteerde  kinders  voorkom  as  in  nie‐geïnfekteerde  kinders.   Die 
voorkoms van lengtegroei‐inkorting in hierdie groep was hoog in vergelyking met bestaande 
nasionale data vir kinders van onbekende HIV‐status.  
Die swak antropometriese voedingstatus van kinders in versorgingsentrums beklemtoon die 
nadelige effek van HIV‐infeksie op die voedingstatus en groei van  jong kinders, asook die 
belangrikheid om gemeenskapgebaseerde voedingingtervensie‐inisiatiewe na  sentrums vir 
HIV‐geïnfekteerde  en  –geaffekteerde  kinders  uit  te  brei.  Hoewel  die  data  verkry  uit  die 
intervensie‐fase  van hierdie  studie nie  ‘n beduidende  verbetering  in die  antropometriese 
voedingstatus  in  enige  van  die  E‐  of  die  K‐groep  kon  aandui  nie,  het  die  gebruik  van 
bygevoegde  α‐amilase  in  ander  studies  verbetering  in  antropometriese  voedingstatus 
ondervind. Die praktiese probleme wat  in hierdie studie ondervind  is, kon die uitkoms van 
hierdie studie negatief beïnvloed. 
Samevattend, die hoë voorkoms van wanvoeding in hierdie studiegroep dui daarop dat MIV‐
geïnfekteerde  en  MIV‐geaffekteerde  kinders  kwesbaar  is  en  dat  inwoning  in  ‘n 
versorgingsentrum  of  bywoning  van  ‘n  dagsentrum  hulle  nie,  soos  algemeen  aanvaar, 
vrywaar van wanvoeding nie. Dit is belangrik dat kinders in versorgingsentrums ingesluit sal 
word  in  roetine  gesondheid‐  en  voedingassesserings  en  dat  versorgingsentrums  ingesluit 
word in inisiatiewe vir die voorkoming en behandeling van wanvoeding. MIV‐ geïnfekteerde 
kinders  in versorgingsentrums behoort meer aggressiewe voedingondersteuning te kry om 
voorsiening  te  maak  vir  hul  verhoogde  behoeftes  en  om  hulle  teen  wanvoeding  en 
vervroegde  HIV/VIGS  simptome  te  beskerm.  Die  insluiting  van  addisionele  energiedigte 
supplemente  soos  RUTF  tot  bestaande  supplementasie‐regimes  vir  wangevoede  kinders 
mag nodig wees om agterstallige groei in te haal.  
wanvoeding;  MIV;  voedingintervensie;  supplementasie;  antropometriese  voedingstatus; 
groei‐inkorting; ondergewig; mielie/soja mengsels; α‐amilase  
189